4种蝴蝶雄性生殖系统形态学研究

丁昌萍，张雅林

(西北农林科技大学 植物保护学院，昆虫博物馆,植保资源与病虫害治理教育部重点实验室,陕西 杨凌 712100)



4种蝴蝶雄性生殖系统形态学研究

丁昌萍，张雅林

(西北农林科技大学 植物保护学院，昆虫博物馆,植保资源与病虫害治理教育部重点实验室,陕西 杨凌 712100)

【目的】 明确4种蝴蝶雄性生殖系统的形态学结构。【方法】 将新鲜标本剪下腹部，在Motic SMZ168-BL 型显微镜下观察解剖，用Q Imaging Retiga 2000R(CCD)显微成像系统照相，采用Montage图像叠加软件进行图像处理。【结果】 描述了4种蝴蝶的雄性生殖系统，其中外生殖器的差异主要表现在囊形突、钩突、背兜、阳基轭片等上，而内生殖器的主要差异表现在精巢、复射精管、单射精管及附腺上。【结论】 4种蝴蝶雄性生殖系统的各部分结构特征存在较大差异。

鳞翅目；黄钩蛱蝶；牧女珍眼蝶；多眼灰蝶；云粉蝶；形态学

EntomologicalMuseum,CollegeofPlantProtection,NorthwestA&FUniversity,Yangling,Shaanxi712100,China)

昆虫的生殖系统由外生殖器和内生殖器组成。1839年Rambur首次对蝴蝶的雄性外生殖器展开了初步研究[1]，其后Samuel[2]、Pierce[3]、Chapman[4]、Evans[5]、Klots[6]都对部分蝴蝶的外生殖器进行了描述，外生殖器解剖特征逐渐成为蝶类的重要分类依据。随着分类研究的进一步深入，生殖系统特征在昆虫分类及系统发育研究中的价值愈来愈受到众多学者的重视。如陈天业等[7]对中华通草蛉(Chrysoperlasinica)的雄性生殖系统进行解剖描述；王文凯[8]对尖天牛属(Lychrosis)和坡天牛属(Pterolophia)的雄性生殖系统的形态学结构特征进行了比较；黄文华等[9]研究了细纹豆芫菁(Epicautamannerheimi)和大斑芫菁(Mylabrisphalerata)的雄性生殖系统的结构特征；彭韬[10]对长翅目蝎蛉科昆虫的雄性生殖系统做了比较系统的研究；Kotov等[11]利用雄性生殖系统的特征构建了简弧象鼻蚤属(Bosmina)的系统发育树。目前对鳞翅目雄性生殖系统的研究主要集中在蛾类。如Callahan等[12]在1960年描述了夜蛾科的两种昆虫的雄性生殖系统特征。Harold[13]对欧洲玉米螟(Ostrinianubilalis)内生殖系统的形态学和组织学做了研究。其后嵇保中[14]、赵博光等[15]、王建国等[16]、Ceásar[17]对部分蛾类种类的雄性生殖系统的形态学进行了研究。蝶类方面只有Yel[18]、孔海龙等[19]、曹帅等[20]、孟银凤等[21]分别对菜粉蝶(Pierisrapae)、柑橘凤蝶(Papilioxuthus)、黑纹粉蝶(Pierismelete)、橙黄豆粉蝶(Coliasfieldii)的生殖系统进行了描述。

本研究以新鲜标本为材料，对黄钩蛱蝶(Polygoniac-aureum)、牧女珍眼蝶(Coenonymphaamaryllis)、多眼灰蝶(Polyommatuseros)、云粉蝶(Pontiadaplidice) 4种蝴蝶的雄性生殖系统进行研究，对其雄性外生殖器及内生殖器的结构特征进行了重点描述，并探讨了4种蝴蝶的雄性内生殖器形态上的差异，以期得到更多的分类特征。

1 材料与方法

将新鲜标本(表1)剪下腹部，在Motic SMZ168-BL型显微镜下观察解剖，去除消化道、脂肪粒后保存于甘油中，用Q Imaging Retiga 2000R (CCD)显微成像系统照相，采用Montage图像叠加软件进行图像处理。

文中描述和图片所用的外生殖器特征术语引自周尧的《昆虫外生殖器在分类上的应用》[22]，所涉及的术语及缩写包括：抱器瓣(valvae)、阳茎(penis)、背兜(tegumen)、钩突(uncus)、阳基轭片(juxta)、囊形突(saccus)；所用的内生殖器特征术语引自Ceásar[17]的研究，所涉及的术语及缩写如下：精巢(testes,Tes)、贮精囊(seminal vesicles,Vsm)、输精管(vas deferens,Vd)、复射精管(ductus ejaculatorius duplex,Ded)、单射精管(ductus ejaculatorius simplex,Des)和附腺(paired accessory gland,Acgl)。

表 1 标本信息来源

2 雄性生殖系统描述

2.1 黄钩蛱蝶Polygoniac-aureum(Linnaeus)

雄性内生殖器(图1-A)：睾丸小，黄色，近球形，外被半透明的睾丸膜，睾丸膜上有银白色微气管，盘绕折叠的单射精管和附腺将其包围其中(图1-E)。贮精囊1对，与睾丸的腹面相连，向一侧伸出，中央略细，两端膨大，乳白色，中间略弯(图1-E)。输精管从贮精囊末端伸达到复射精管顶端，半透明，细长(图1-A)。1对复射精管，乳白色，略半透明，呈“S”形弯曲缠绕，向单射精管处逐渐变细(图1-D)。单射精管弯曲盘绕，进一步分化为4部分，第1段乳白色；第2段较粗，略透明；第3段最粗，乳白色；第4段较粗，半透明(图1-B)。附腺弯曲盘绕，比射精管细，基部乳白色且端部显坚实，两附腺并行延伸(图1-C)。

雄性外生殖器(图2)：抱器瓣长窄，顶端钝圆，近端部有1枚粗齿细长状突起，抱器背中部隆起(图2-C)。背兜背面较平，钩形突短，基部膨大，端部钩状略弯曲(图2-B)。基腹弧略短，囊形突较短且端部稍膨大(图2-A)。阳茎细长略弯曲，阳茎基部稍膨大(图2-E)。阳基轭片膜质，呈“V”形，发达，顶部凹裂较深，基部柄短(图2-E)。

A.雄性内生殖器整体腹面观;B.单射精管和阳茎;C.附腺放大图;D.复射精管放大图;E.精巢和贮精囊侧面观

A.雄性外生殖器侧面观;B.背兜背面观;C.左抱器瓣腹面观;D.阳茎侧面观;E.阳基轭片腹面观

2.2 牧女珍眼蝶CoenonymphaamaryllisStoll

雄性内生殖器(图3-A)：睾丸较大，乳白色，椭圆形，外被半透明的睾丸膜(图3-B)。贮精囊1对，与睾丸的腹面相连，由一侧伸出，中央缢缩，两端膨大，半透明，中间部分稍稍弯曲(图3-B)。输精管是从贮精囊末端伸达至复射精管顶端，细且短，半透明(图3-B)。复射精管有1对，为半透明，呈“S”形弯曲，向单射精管处逐渐变细且较均匀(图3-C)。单射精管略弯曲，进而分化为4部分，第1段略粗，乳白色；第2段稍粗，乳白色；第3段半透明，较细；第4段较粗扭曲，半透明(图3-D)。2条附腺略弯曲盘绕，较粗且很短(图3-D)。

雄性外生殖器(图4)：抱器瓣细长，末端尖齿状突出，背中部向上隆起，抱器瓣端部有一个三角形突起(图4-D)。背兜背面稍平坦，基部略膨大，钩形突指状弯曲，细长，末端较尖(图4-B)。囊形突短，端部稍膨大(图4-A)。阳茎较短，基部稍有膨大(图4-E)。阳基轭片顶端凹陷较深，中部略膨大，基部柄尖细(图4-C)。

A.雄性内生殖器整体腹面观;B.精巢和贮精囊侧面观;C.复射精管和附腺放大图;D.单射精管和阳茎

2.3 多眼灰蝶PolyommatuserosOchsenheimer

雄性内生殖器(图5-A)：睾丸较大，两睾丸未完全合并，乳白色，椭圆形，外被半透明的睾丸膜(图5-D)。贮精囊 1 对，与睾丸的腹面相连，向一侧伸出，中央膨大，半透明，中间略弯曲。输精管是从贮精囊末端伸达到复射精管，半透明(图5-E)。1 对复射精管，乳白色，较短，2条复射精管分离，向单射精管处逐渐变细(图5-C)。单射精管盘绕弯曲，较短，分化不明显，仅第4段较粗扭曲，与第3段连接处缢缩明显(图5-E)。2条附腺弯曲盘绕，较粗且长，从复射精管两边分出，未合并(图5-B)。

A.雄性外生殖器侧面观;B.背兜背面观;C.阳基轭片腹面观;D.右抱器瓣腹面观;E.阳茎侧面观

A.雄性内生殖器整体腹面观;B.附腺放大图;C.复射精管放大图;D.精巢和贮精囊侧面观;E.单射精管和阳茎

雄性外生殖器(图6)：抱器瓣长，基部窄，中后部密被毛，具铗突(图6-C)。背兜“V”形开裂，由前到后渐窄(图6-B)。基腹弧细长，钩形突发达，颚形突细短，囊形突缺(图6-A)。阳基轭片细长，呈“U”形(图6-E)。阳茎短且粗，角状突缺(图6-D)。

图 6 多眼灰蝶雄性外生殖器

2.4 云粉蝶PontiadaplidiceLinnaeus

云粉蝶内生殖器见图7，云粉蝶外生殖器见图8。

A.雄性内生殖器整体腹面观;B.单射精管和阳茎;C.复射精管放大图;D.附腺放大图;E.精巢和贮精囊侧面观

雄性内生殖器(图7-A)：橙黄色，近球形，半透明的睾丸膜将其包被，银白色微气管及结缔组织将睾丸缠绕(图7-E)。贮精囊1对，与睾丸的腹面相连，向一端伸出，中央略细，两端稍膨大，半透明(图7-E)。2 条输精管细长，半透明(图7-D)。1 对复射精管膨大半透明，呈“S”形弯曲，向单射精管处渐细(图7-C)。单射精管弯曲盘绕，射精管进一步分化为 4 部分，第1段较粗，乳白色；第2段较细，半透明；第3段较粗，半透明，与第4段连接处稍收缩；第4段膨大扭曲(图7-B)。2条附腺，乳白色，细长，弯曲盘绕，从基部到端部渐细，2条附腺分离(图7-D)。

雄性外生殖器(图8)：抱器瓣圆锥形，末端较尖(图8-A)。背兜背缘弧形弯曲，关节突明显(图8-D)。基腹弧向内侧强弯曲，囊突短，端部微尖，钩突与背兜分界明显，长且粗，末端向下弯曲，不成尖钩状(图8-A)。阳茎极短、稍粗，弧形弯曲，阳茎盲囊较长，端部细，成杆状，下方基侧突较小(图8-B)。阳基轭片“V”形，端部宽阔，中下部两侧具指状突起，柄部分叉较明显(图8-C)。

图 8 云粉蝶雄性外生殖器

3 讨 论

Cholodkovsky[23]将鳞翅目雄性昆虫睾丸分为4类：(1)具有2个睾丸且分离，每侧睾丸体4叶分裂，如蝠蛾属Hepialus；(2)2个睾丸分离，呈球形，3叶分裂，如天蚕蛾属Saturhia；(3)2个睾丸体虽分离，但包被在同一层膜中，如灰蝶属Lycaena；(4)2个睾丸愈合成单一器官，包在一共同膜中，如粉蝶属Pieris。在本研究中，黄钩蛱蝶、牧女珍眼蝶、云粉蝶的睾丸都属于第4类，而多眼灰蝶的睾丸则属于第3类。4种蝴蝶的2条输精管的连接方式不同，其中一条直接与1条附腺相连，另一条向后延伸绕过折叠的单射精管末端后与另1条附腺相连。单射精管较长，在形态上可分为4段，第1段半透明，较细；第2段半透明至浅黄色，稍粗；第3段乳白色，较粗，与第4段连接处收缩；第4段鞘壁质，膨大扭曲。这与孟银凤等[21]关于橙黄豆粉蝶生殖系统形态学研究相一致。

本研究发现4种蝴蝶雄性生殖系统具有很大的差异。对内生殖器,黄钩蛱蝶精巢较小且呈黄色，输精管较长，2条复射精管几乎相连，单射精管长，附腺细长且弯曲盘绕；牧女珍眼蝶精巢大，呈乳白色，输精管较短，2条复射精管分离，单射精管短，附腺粗短；多眼灰蝶雄性内生殖器精巢白色，2个睾丸未完全合并，输精管粗且长，复射精管半透明，单射精管相对较长，附腺2条，粗长且分离；云粉蝶精巢稍大，橙黄色，输精管细长，复射精管较长且半透明，单射精管第4段膨大扭曲，2条附腺细长分离，乳白色(表2)。对外生殖器，黄钩蛱蝶抱器瓣发达，形状不规则，背兜半圆形，“U”形开裂，钩形突短，阳基轭片发达，呈“V”形，阳茎细长，端部弯曲；牧女珍眼蝶抱器瓣细长，背兜平坦，钩形突细长弯曲，阳基轭片呈“Y”形，阳茎直且短；多眼灰蝶雄性外生殖器抱器瓣相对发达，具铗突，背兜“V”形开裂，囊形突缺失，钩形突发达，阳基轭片细长，阳茎短；云粉蝶雄性外生殖器抱器瓣心形，背兜背缘弧形弯曲，囊形突短，端部微尖，钩形突粗长，阳基轭片下端有指状突起，阳茎短粗，弧形弯曲(表3)。

表 2 4种蝴蝶雄性内生殖器形态学比较

表 3 4种蝴蝶雄性外生殖器形态学比较

通过以上研究可以看出，隶属于3科的4种蝴蝶雄性生殖系统存在较大差异。雄性外生殖器特征在分类上具有重要参考价值，如囊形突的长短和形状可以作为亚科分族的重要依据，钩突、背兜、阳基轭片等特征则在分属和分种时具有重要的作用，并作为主要分类依据用于编制分类检索表，尤其在鉴定近缘种方面具有重要意义。但内生殖器种间差别不大，科级阶元差异较大，因此这些差异可以作为蝴蝶高级阶元系统学研究的重要依据。但由于选材较少，内生殖器特征变化是否稳定还需要进一步补充材料研究。

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Morphology of male reproductive system of four butterfly species

DING Changping,ZHANG Yalin

(KeyLaboratoryofPlantProtectionResourcesandPestManagement,MinistryofEducation,

【Objective】 This paper studied the male reproductive system of four butterflies.【Method】 The abdomen of fresh specimens were dissected under a Motic SMZ168-BL microscope.Then,male reproductive system was photographed using a digital micrographic system equipped with an auto-montage imaging system and a Q Imaging Retiga 2000R digital camera (CCD).【Result】 The details of male reproductive system of four butterflies were observed.The morphological differences of genitalia were mainly about saccus,uncus,tegumen and penis,while that of genitals were mainly about ductus ejaculatorius duplex,ductus ejaculatorius simplex and paired accessory gland.【Conclusion】 Significant differences were observed among the male reproductive system of four butterfly species.

Lepidoptera;Polygoniac-aureum;Coenonymphaamaryllis;Polyommatuseros;Pontiadaplidice;morphology

时间:2016-10-09 10:08

10.13207/j.cnki.jnwafu.2016.11.026

网络出版地址:http://www.cnki.net/kcms/detail/61.1390.S.20161009.1008.052.html

2015-05-14

国家自然科学基金项目(31272345,31071693)；国家科学技术基础性工作专项(2011FY120200)；陕西省财政专项“陕西秦岭昆虫志”(2013-19)

丁昌萍(1987-)，女，山东临沭人，博士，主要从事昆虫系统学研究。E-mail:dingchangping501@163.com

张雅林(1959-)，男，陕西洛南人，教授，博士生导师，主要从事昆虫系统学研究。E-mail:yalinzh@nwsuaf.edu.cn

Q969

A

1671-9387(2016)11-0178-09