肉制品中真菌毒素污染现状与控制研究进展

张楠，杨勇，孙霞，杨敏，李怡菲，李仁杰，贠懿纯，李诚，冯朝辉

(四川农业大学 食品学院，四川 雅安，625014)



肉制品中真菌毒素污染现状与控制研究进展

张楠，杨勇*，孙霞，杨敏，李怡菲，李仁杰，贠懿纯，李诚，冯朝辉

(四川农业大学 食品学院，四川 雅安，625014)

简要介绍了肉制品中常见真菌毒素(黄曲霉毒素、赭曲霉毒素、脱氧雪腐镰刀菌烯醇、玉米赤霉烯酮、展青霉素、桔霉素)的来源及其危害，重点介绍了肉制品中常见真菌毒素的污染现状及其控制方法，并展望了肉制品中真菌毒素未来的研究方向。

肉制品；真菌毒素；污染；控制

真菌毒素是真菌在生长繁殖过程中产生的次生有毒代谢产物，对公众健康构成较大风险的真菌毒素主要有黄曲霉毒素B1、黄曲霉毒素M1、赭曲霉毒素A、脱氧雪腐镰刀菌烯醇、展青霉素、玉米赤霉烯酮[1]。常见的真菌毒素大部分来源于曲霉菌属(Aspergillus)、镰刀菌属(Fusarium)、青霉菌属(Penicillium)等，且大多数具有毒性、致畸性、致癌性和致突变性。由于动物饲料和肉制品中真菌毒素的产生受多种因素影响，若不加以控制，真菌毒素将通过被其污染的饲料和食品进入食物链而转移到人体中[2-3]，且真菌毒素之间存在毒性的协作和附加作用，少量的真菌毒素就会对机体造成严重的损伤[4]。PLEADIN等[5]研究发现，在410个肉制品中检测出发酵香肠和火腿中赭曲霉毒素A的含量比推荐的最大限量(1 μg/kg)高出5～10(5.1～9.95 μg/kg)倍。因此，检测并控制肉制品中真菌毒素的含量，对于保障食品安全与人类健康有着重要的意义。

1 肉制品中真菌毒素的来源及其危害

肉制品中较为常见的真菌毒素包括黄曲霉毒素、赭曲霉毒素A、脱氧雪腐镰刀菌烯醇、玉米赤霉烯酮、展青霉素、桔霉素等，其中黄曲霉毒素B1和赭曲霉毒素A是存在于肉制品中毒性较强的2种真菌毒素，也是国内外学者研究最多的2种真菌毒素。肉制品中真菌毒素的来源主要分为4个方面：1是动物食用了被真菌毒素污染的动物饲料而残留在血液、组织和肉中；2是为了调味以及起到抗氧化等作用，在肉制品中添加了受真菌毒素污染的香辛料，导致最终产品中出现真菌毒素；3是发酵剂未经过严格筛选，存在产毒霉菌而污染肉制品；4是在肉制品的加工、贮藏、运输和销售过程中，环境中的产毒真菌污染产品而产生真菌毒素。然而，我国尚未针对肉及肉制品中真菌毒素的含量制定限量标准，只能参考发达国家的标准来判断肉及肉制品中真菌毒素危害程度和风险程度。欧盟规定食品中黄曲霉毒素B1残留量<2 μg/kg，黄曲霉毒素总量<4 μg/kg；日本规定所有食品中不得检出黄曲霉毒素；绝大多数国家规定食品中赭曲霉毒素残留量<5μg/kg。

黄曲霉毒素(Aflatoxin，AFT)与赭曲霉毒素(Ochratoxin)是肉制品中最常见的2种真菌毒素。AFT是主要由黄曲霉(A.flavus)和寄生曲霉(A.parasiticus)产生的次级代谢产物[6]，是一类二呋喃香豆素衍生物，被公认为目前致癌力最强的天然物质，具有致畸、致细胞突变和抑制免疫机能的作用。肝脏为AFT的主要靶器官，BINTVIHOK[7]等用含3 ppm的黄曲霉毒素B1(AFB1)饲料喂养家禽7天，在第8天和第11天家禽相继死亡，且检测到肝脏中AFB1的残留量比肌肉中的高10倍以上。赭曲霉毒素(Ochratoxin)主要是由曲霉属中的赭曲霉(A.ochraceus)和青霉属中的纯绿青霉(P.verrucosum)产生[8]，其中赭曲霉毒素A(OTA)对农产品危害最大，仅次于AFT[9]，其化学结构为苯甲酸异香豆素。OTA是一种靠食物传播的污染物，除了能抑制人体免疫力、有致畸、致癌作用外，与AFT还存在毒性的加性效应，MALLY等[10]认为OTA在地方性肾病中也扮演了重要角色。动物食用了含OTA的饲料后，在其内脏、组织及血液中会残留有大量的OTA(反刍动物除外), 且已经有许多研究报道从肉制品中检测出OTA[11-13]。

脱氧雪腐镰刀菌烯醇(Deoxynivalenol，DON) 和玉米赤霉烯酮(Zearalenone，ZEN)主要是由玉米赤霉菌(G.zeae)、禾谷镰刀菌(F.graminearum)、黄色镰刀菌(F.culmorum)等多种镰刀菌产生[14]。DON(又称呕吐毒素)是世界大部分农作物中都有检出的单端孢霉烯毒素，不仅对免疫功能有影响，与食管癌的发生也有一定关系。ZEN(又称F-2毒素)具有雌激素作用，对许多哺乳类动物有肝脏毒性、血液毒性、免疫毒性、遗传毒性、致畸性和致癌性[15]。自然界中还存在其约15种衍生物，最常见的是α-玉米赤霉烯醇和β-玉米赤霉烯醇。ZEN一般通过污染的粮食作物进入食物链，可通过被其污染的肉、奶和蛋等动物性食品积蓄在人体内[16]。

展青霉素(Patulin，PTL)又名棒曲霉毒素，主要是由青霉属(Penicillium)、曲霉属(Aspergillus)以及丝衣霉属(Byssochlamys)的一些真菌产生[17]，有“三致”作用且具有广泛的生理及细胞毒性[18]。PTL危害范围很广，除主要污染苹果、梨、番茄、胡萝卜等水果和蔬菜以外，在干腌火腿[19]中也有检出。

桔霉素(Citrinin，CIT)主要由青霉属(Penicillium)、曲霉属(Aspergillus)和红曲霉属(Monascus)产生[20]，是具有肾毒性、致畸性、致癌性和致突变性的次级代谢产物。青霉和曲霉主要污染动物饲料、谷物、水果、肉类等，因此CIT广泛存在于这些食物及其制品中，并且动物饲料中CIT常常与OTA同时出现[21]。

此外，在200余种真菌毒素中，T-2毒素、HT-毒素、环匹阿尼酸、蛇形毒素、麦角碱、杂色曲霉素等为动物饲料中常见的毒素[4]，它们不仅对动物的健康构成威胁，还对人类的食品安全造成潜在的隐患。

2 肉制品中的真菌毒素的研究现状

就国内而言，肉及肉制品中真菌毒素的研究还非常少，现有的研究主要是针对成品中某一种真菌毒素的检测方法和含量进行研究。李磊等[22]从40份腊肉制品中检出9份含OTA，平均含量为0.276 8 μg/kg；25份腊猪肉中有8份检出了OTA，含量在0～1.07 μg/kg之间；10份鸭肉中有1份检出，其浓度为0.94 μg/kg；5份鸡肉均未检出OTA。邹程焓[23]对30个肉制品样品分别用HPLC和GC进行分析，DON含量均在检测线以下，表明受污染情况低，状况良好。王芳[24]测得2种香肠样品中CIT含量分别8.2 μg/kg和13.6 μg/kg。陈俊霖[25]采用HPLC-FLC检测到肉干制品中CIT为0.68 mg/kg。由于原料肉种类及其产地的差异、肉制品种类的差异、真菌毒素种类的差异、抽样方法和抽样范围的差异，导致了不同肉制品中测得的真菌毒素含量差异较大。此外，由于抽查的样本数量偏小，国内研究较少，无法真实而全面地反映国内肉制品中真菌毒素的污染情况，且无法判断成品中真菌毒素的来源。

就国外而言，现有关于肉制品中真菌毒素的研究主要集中于含量的检测。不同于国内的是，国外的研究抽查的样本数量更大，范围更广，更重视对同一样品中的多种真菌毒素进行分析。ASEFA等[26]对挪威干腌肉制品的霉菌污染物研究结果表明，从161个样品中得到的264个菌株属于20种不同微生物，包含4种真菌，其中分离得到的青霉菌可能是消费者的过敏原。BOGS等[27]从腌肉和肉品成熟车间中分离得到62株青霉菌中有11株菌对特定PCR反应呈阳性，且均能产OTA。SONJAK等[28]对干腌肉制品、肉制品加工工厂的空气和使用的盐中青霉菌的研究结果表明，OTA可通过盐中的青霉菌产OTA而污染干腌肉制品。MARKOV等[29]随机抽查的90个克罗地亚香肠样品中，有68.88%的样品真菌毒素检出为阳性，OTA、CIT、AFB1检出率分别为64.44%、4.44%和10%。其中OTA和AFB1检出的最大浓度分别为7.83 μg/kg和3.0 μg/kg。IQBAL等[30]对115个鸡肉样品和80个鸡蛋样品中真菌毒素进行了检测，其中AFT、OTA、ZEN的检出率分别为35%和28%、41%和35%、52%和32%，最高浓度分别为8.01、4.70、5.10 μg/kg。PLEADIN等[31]研究结果表明，原料肉中OTA含量最大值为3.18 μg/kg，180天发酵后破损的样品中OTA的最大值为17.0 μg/kg，这也表明了肉制品中真菌毒素来源于原料肉和发酵过程中的污染。ABD-ELGHANY等[32]采用免疫亲和荧光分析法对50个埃及肉制品中AFT和OTA进行了检测，其平均值分别为1.1 μg/kg和5.23 μg/kg。若以发达国家较为严格的限量标准来判断，肉及肉制品中真菌毒素的危害已不容忽视。

3 真菌毒素的控制方法

肉及肉制品中的真菌毒素来自于饲料、辅料、发酵剂和生产环境4个主要方面。因此，从饲料着手严格按照国家标准控制饲料中真菌毒素含量，降低遗留效应从而保证原料肉的安全；从辅料着手严格控制辅料和添加剂中真菌毒素含量防止二次污染；从发酵剂着手严格筛选优良纯种发酵剂保证成品安全；以及从加工着手严格按照良好作业规范(GMP)和标准作业程序(SOP)进行生产这4个方面，可大大降低肉及肉制品中真菌毒素的含量。

3.1 控制饲料中真菌毒素含量保证原料肉安全

霉菌在动物饲料中分布不均，霉变、破损等现象大多十分明显，因此可通过挑选霉粒和搓洗的方法除去饲料表面大量的霉菌和毒素，也可通过碾压和研磨饲料的方法除去部分真菌毒素[33]，从而大大降低动物饲料中真菌毒素的含量保证原料肉安全。虽然这些方法脱毒效果显著，但是在耗费大量人力的同时还存在不彻底性，因此该方法必须和其他方法相结合才能有效控制肉制品中真菌毒素的含量。

高温处理法可通过蒸煮、烘烤等方式将温度提升到真菌毒素的熔点以上，从而促使真菌毒素分解。RATERS等[34]研究结果表明，温度低于180 ℃时OTA稳定；当温度升高到160 ℃及以上时AFB1大多完全降解，且真菌毒素的降解与基质成分有密切联系。DON熔点为151～153℃，PRONYK等[35]利用过热蒸汽处理小麦，在160 ℃和185 ℃时可测得DON有所分解，185 ℃条件下处理6 min可使小麦中DON含量降低52%。BULLERMAN等[36]研究表明，150 ℃条件下加压处理可有效降解谷物中的ZEN，而该条件对DON的降解效果较差。CIT的熔点为173 ℃，是一种不稳定的化合物，其化学转化很大程度依赖于基质成分和温度。然而，高温会破坏动物饲料的品质使营养物质减少，同时真菌毒素分解的产物是否具有毒性尚不清楚，所以高温处理法在实际中应用有待进一步研究。

辐照法是一种新兴技术，有射线穿透力强、操作简便等优点，对霉菌有较大杀伤力，且能有效破坏真菌毒素的化学结构。REFAI等[37]报道，γ射线辐照可以有效地去除饲料中的OTA；其随后对肉制品的研究结果显示，当γ射线辐照剂量为5 kGy时，所有腌肉制品中均无AFT检出[38]。辐照法克服了传统降解方法操作繁琐等问题，因此辐照降解技术将会成为解决真菌毒素污染的重要手段。虽然辐射法存在诸多优点，但现有的许多研究都关注原有真菌毒素的降解率，而忽视了降解产物的毒性和危害。

常见的真菌毒素大多易溶于有机溶剂[39]，因此可用有机溶剂反复萃取真菌毒素来达到去毒的目的。但是，有机溶剂的残留对动物和人类具有危害，对饲料的营养价值也有破坏，所以该方法的应用受到限制。另外，吸附剂吸附法[33]也能除去部分真菌毒素，但是部分吸附剂的二次污染也使该方法受到一定限制。更重要的是，如何选择具有高效性、广谱性、无副作用的吸附剂是一大难题。此外，微波处理法等方法也能除去真菌毒素，但目前相关文献还相对较少。

3.2 控制辅料中真菌毒素含量防止二次污染

大多数香辛料产自热带或亚热带，由于生产条件差以及缺乏适当的管理和控制，使香辛料在加工、贮藏、运输和销售过程中很容易受到霉菌污染。目前，AFT和OTA是香辛料中最为常见的2种真菌毒素[40]。PLEADIN[31]等测得添加到肉制品的香辛料中OTA浓度范围为0.371(大蒜)～8.11 μg/kg(红甜椒)，而盐和原料肉中未检出。REFAI[38]等测得埃及腌肉制品的香料酱中AFT范围在9.6～120 μg/kg之间，胡椒、大蒜和辣椒中的浓度分别为285.6、224.4、42.4 μg/kg。

另外，已有学者采用红曲红色素为发色剂替代亚硝酸盐在川式香肠、腊肉中进行了研究[41-42]。虽然该方法降低了肉制品中亚硝胺给人体健康带来的危害，但是红曲在代谢过程中可能会产生桔霉素[43]，这也使得肉制品存在被真菌毒素污染的可能。

由此可见，香辛原料中真菌及其毒素的污染也十分严重，控制辅料中真菌毒素的含量对于保证肉制品安全也有着重要意义。施敬文等[44]对常用香辛料中多种生物毒素污染状况的调查结果显示，香辛原料成分中霉菌污染是普遍的，香辛料的生产工艺还不能对生物毒素的污染进行清除或降低，AFB1的污染与本身原料的污染情况有关。INAN[45]等研究结果表明，红辣椒暴露在33 mg/L和66 mg/L的臭氧中60 min，AFB1的含量分别降低了80%和93%。从源头防止微生物的生长和毒素的产生是防止辅料污染最直接且有效的方法，也是原料安全卫生控制的主要环节和关键所在。其次，使用辅料前对其真菌毒素的含量进行检测，使用无污染的辅料是防止辅料中真菌毒素污染肉制品的重要保证。

3.3 筛选优良菌株降低成品污染

采用微生物控制法，通过筛选优良菌株用于发酵肉制品的生产，可有效防止发酵肉制品中真菌毒素的污染。微生物控制法的原理主要包括个3方面：1是微生物吸附，即许多微生物可通过细胞壁的吸附作用吸附真菌毒素。2是微生物拮抗，即利用微生物的拮抗作用抑制产毒霉菌生长。3是微生物降解，即利用微生物的生物转化作用，其代谢可破坏毒素结构从而使真菌毒素降解或转变为低毒或无毒物质。微生物降解通常被认为是酶的作用，通过酶的专一性和高效性促使真菌毒素快速分解，适用性较强。

TOPCU等[46]研究发现，屎肠球菌M74和EF031对AFB1和PTL都具有清除作用，M74的清除率为19.3%～30.5%和15.8%～41.6%，而EF031为23.4%～37.5%和19.5%～45.3%。FUCHS等[47]测定了30株乳酸菌清除液体培养基中OTA和PTL的能力，其中1株嗜酸乳杆菌对OTA的清除率超过95%，1株双歧杆菌对PTL的清除率达到80%；乳酸菌吸附毒素的能力受到毒素浓度、细胞密度和pH值等多种因素影响。CHEN等[48]分离得到菌株NPUST-B11可将CIT作为唯一的碳源进行利用，从而具有降解CIT的能力。SANGSILA[49]等发现，戊糖乳杆菌JM0812有吸附ZEN的能力，吸附率达83.17%。

目前，通过发酵剂来控制肉制品中真菌毒素的文献报道还很少，微生物控制法在现有水平上成本较高，无法满足工业化要求，仅仅局限于实验室的小试规模研究。但是由于其操作简便、无污染等优点，将来具有广泛的应用前景。

3.4 控制加工条件保证成品安全

真菌毒素的产生受多种因素影响，主要包括pH、温度、湿度、水分活度和通风等，不同的真菌在肉制品生产过程中的生长和产毒的pH、温度和湿度等均存在差异。通常情况下，水分活度(Aw)<0.7时，可以阻止几乎所有产毒霉菌的繁殖；缓慢通风比快速通风更容易使霉菌产毒。肉及肉制品中真菌毒素的产生需要以下条件：氧气的存在，温度在4～45 ℃，pH值在2.5～8.0，最低Aw为0.8，最高盐浓度为14%。

BATTILANI等[50]发现，控制干腌肉A〕w>0.92，温度>18 ℃，接种21天时，OTA的产量有显著增加，并预测干腌肉制品中真菌的最适产毒条件为A〕w0.90，温度15 ℃，接种时间14天。

3.5 其他控制方法

通过化学试剂破坏毒性结构，或者抑制霉菌生长来控制肉及肉制品中真菌毒素的含量，也是控制肉制品中真菌毒素的方法。目前，在肉制品中主要采用氧化剂法(主要为臭氧)迅速使真菌毒素氧化而去除。IACUMIN等[51]发现，控制臭氧含量为1 ppm时，可明显抑制香肠表面赭曲霉的生长以及OTA的出现，且对香肠的成熟、理化性质、过氧化值、感官特性无影响。

许多研究还表明，减少加工过程中的振荡，减少肉制品表面裂缝，保证香肠肠衣的完整性，可有效减少肉制品表面产毒霉菌的生长。ASEFA等[52]发现，不当的挤压会造成干腌肉制品表面存在裂缝，而这些裂缝是霉菌孢子的避难所，也是适合产毒霉菌生长的微气候，使其在后期生长过程中产生真菌毒素，减少裂缝的形成可以减少肉制品表面产毒霉菌生长的风险。DALL’ASTA等[53]发现，OTA不受环境污染的影响，可能是由于在成熟过程中肠衣的存在能防止外界的污染。IACUMIN等[54]调查了意大利干香肠表面的霉菌和OTA的存在情况，只从一个生产点发现了赭曲霉，且该点生产的产品中约45%的样品OTA检出呈阳性，最低和最高值分别为3 μg/kg和18 μg/kg，而OTA并没从香肠内部检出；手工生产和工厂生产的样品中OTA的平均值分别为4.5 μg/kg和8.0 μg/kg。霉菌为需氧菌，仅在肉制品表面生长，肠衣可以防止环境污染而起到保护作用，因此可通过清洗成品表面的霉菌和毒素来降低肉制品中真菌毒素含量。

4 展望

肉制品中真菌毒素的含量受多种因素的影响，包括动物饲料、加工条件(温度、湿度等)、辅料、发酵剂等。仅仅从单一方面对肉制品中真菌毒素的控制是远远不够的，必须将多种方法相结合，才能有效地控制肉制品中真菌毒素的含量。然而，国内外的学者对肉制品中真菌毒素的研究本来就较少，且现有的研究主要集中于一种或少数几种真菌毒素的研究，如何全面有效地控制肉制品中的各类真菌毒素的含量还将是一个长远的、亟待解决的问题。由于生产过程的复杂性和真菌毒素毒性的附加和协作效应，肉制品中真菌毒素的限量标准的提出迫在眉睫。此外，采用高效的酶处理法来降解肉制品中的真菌毒素的研究，以及能有效降解真菌毒素或抑制微生物产生真菌毒素并能用作发酵剂的研究，将会成为今后的研究热点。

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Advances in contamination and control of mycotoxins in meat products

ZHANG Nan, YANG Yong*, SUN Xia, YANG Min, LI Yi-fei, LI Ren-jie, YUN Yi-chun, LI Cheng, FENG Chao-hui

(College of Food Science, Sichuan Agricultural University, Ya’ an 625014, China)

Mycotoxins play an important role in food safety and greatly threaten both animal and human health. In this overview, the source and hazard of common mycotoxins, including aflatoxins, ochratoxins, deoxynivanol, zearalenone, patulin and citrinin, existing in meat products were briefly introduced. Both their contamination and control methods in meat products were prominently presented. Meanwhile, the direction of future research on common mycotoxins in meat products was put forward.

meat product; mycotoxin; contamination; control

10.13995/j.cnki.11-1802/ts.201610039

硕士研究生(杨勇教授为通讯作者,E-mail：yangyong676@163.com)。

四川省科技厅成果转化项目(2013NC0052)

2016-03-25，改回日期：2016-05-29