PET/CT 应用于恶性淋巴瘤诊治中的临床价值

刘艳，沈丽达，杨小芸，李蓉，张晓芸

（1.曲靖市第二人民医院，云南655000；2.云南省肿瘤医院昆明650000；3.攀枝花学院附属医院，四川攀枝花617000）

PET/CT 应用于恶性淋巴瘤诊治中的临床价值

刘艳1，2，沈丽达2△，杨小芸3，李蓉2，张晓芸1

（1.曲靖市第二人民医院，云南655000；2.云南省肿瘤医院昆明650000；3.攀枝花学院附属医院，四川攀枝花617000）

目的探讨正电子发射型计算机断层显像（PET/CT）在恶性淋巴瘤诊断、临床价值、疗效评价及残留病灶诊断中的临床价值。方法收集云南省肿瘤医院2008年1月至2013年12月经PET/CT检查考虑为恶性淋巴瘤的患者153例，根据不同的研究目的筛选病例并进行分组和统计分析。结果PET/CT检查诊断阳性率为96.08%（147/153）；确诊恶性淋巴瘤患者PET/CT检查的标准摄取值的最大值（SUVmax）为9.26～10.94，标准摄取值的平均值（ΔSUV值）为7.54～8.95；非霍奇金淋巴瘤组ΔSUV值高于霍奇金淋巴瘤组，但差异无统计学意义（P＜0.05）；治疗前进行PET/CT、CT结合超声检查，52例患者中16例经PET/CT检查后调整了CT结合超声检查的临床分期；治疗前后ΔSUV值比较，差异有统计学意义（P＜0.05）。治疗前后均进行PET/CT检查评估疗效34例，二者疗效判断一致21例，不一致13例。结论在恶性淋巴瘤中，PET/CT检查诊断阳性率高，可作为临床诊断淋巴瘤较为可靠的影像学依据；SUV值是PET/CT检查中一项重要指标；PET/CT检查是恶性淋巴瘤临床分期及疗效评价的重要检查手段，不但可以通过病灶大小的变化判断疗效，而且能通过SUV值评估残留病灶的代谢情况，指导临床制订合理的治疗方案。

淋巴瘤，恶性；PET/CT；SUV值；诊断；霍奇金病

恶性淋巴瘤（malignant lymphoma，ML）是起源于淋巴造血系统的恶性肿瘤。对ML的认识和研究已有100多年的历史，1955年，Gall根据病理学特点将ML分为霍奇金淋巴瘤（Hodgkin′s lymphoma，HL）和非霍奇金淋巴瘤（non-Hodgkin′s lymphoma，NHL）两大类［1］。据2009年我国数据统计，淋巴瘤发病率居中国恶性肿瘤第8位［2］，ML对人类健康的影响越来越大。临床上部分ML患者病变位置隐匿，常规检查方法如超声检查、计算机体层摄影（computed tomography，CT）及磁共振成像（magnetic resonance imaging，MRI）等难以发现病灶，导致诊断困难［3］，且超声、CT及MRI等检查是以病变大小、形态及密度改变等信息作出判断，对可疑病灶、大小在正常范围内的淋巴结、治疗后残留病灶、瘢痕组织及肿瘤复发的判断等有一定局限性［3］。近年来，正电子发射型计算机断层显像（positron emission tomography/computedtomography，PET/CT）在发现隐匿病灶、鉴别病灶的良恶性和治疗后残留病灶等方面具有无创性、高敏感性、高准确性等优点［4］。本研究旨在通过分析接受PET/CT检查、CT结合超声检查的ML患者临床资料，探讨PET/CT在恶性淋巴瘤诊断、临床分期及其评价疗效和判断残留病灶中的临床意义。

1　资料与方法

1.1一般资料收集云南省肿瘤医院2008年1月至2013年12月经PET/CT检查考虑为ML 153例，病理确诊147例；PET/CT检查中明确标记标准摄取值（SUV）且临床病例资料完整的患者107例；同时行PET/CT、CT结合超声波检查51例；治疗前后均行PET/CT、CT结合超声波检查34例。

1.2方法

1.2.1观察指标分析不同病理类型MLPET/CT检查提示的病灶部位、大小及SUV值，对比PET/CT检查与CT结合超声检查的临床分期及疗效。

1.2.2调查内容及疗效评价ML患者的年龄、性别、原发部位、病理类型，PET/CT检查的SUV值，经PET/CT检查后ML的临床分期及疗效评价情况，经CT及超声波检查后ML的临床分期及疗效评价情况。完全缓解（complete remission，CR）：所有病灶证据均消失；部分缓解（partial remission，PR）：淋巴结缩小，没有新病灶；稳定（stable disease，SD）：达不到CR/PR或进展（progression，PD）；疾病复发或PD：出现任何新增加的病灶，或病灶直径增大大于或等于50%。

1.3统计学处理应用SPSS17.0统计软件进行数据分析，计量资料以±s表示，采用单样本、独立样本t检验，P＜0.05为差异有统计学意义。

2　结果

2.1不同病理类型MLPET/CT检查的SUV值比较PET/CT考虑为ML153例，病理确诊为ML 147例，PET/CT检查诊断阳性率为96.08%，其中107例ML的标准摄取值的最大值（SUVmax值）为9.26～10.94，标准摄取值的平均值（ΔSUV值）为7.54～8.95；其中NHL组（87例）与HL组（20例）的SUVmax值比较，差异无统计学意义（P＞0.05），但ΔSUV值比较，差异有统计学意义（P＜0.05）；87例NHL患者中B系NHL组（65例）与T系NHL组（22例）SUVmax及ΔSUV比较，差异均无统计学意义（P＞0.05）；原发结内ML组（62例）与结外ML组（45例）的SUVmax值比较，差异无统计学意义（P＞0.05），且ΔSUV值比较，差异均无统计学意义（P＞0.05）。原发淋巴结外组（45例）与结外侵犯组（17例）的SUVmax及ΔSUV比较，差异均无统计学意义（P＞0.05）。见表1。

2.2PET/CT与CT结合超声检查对ML临床分期情况52例患者中二者一致36例，Ⅰ期5例，Ⅱ期9例，Ⅲ期11例，Ⅳ期11例；二者不一致16例，其中12例上调，4例下调，1例由Ⅰ期上调整为Ⅱ期，2例由Ⅰ期上调整为Ⅲ期，3例由Ⅱ期上调整为Ⅳ期，6例由Ⅲ期上调整为Ⅳ期，2例由Ⅱ期下调整为Ⅰ期，1例由Ⅲ期下调整为Ⅱ期，1例由Ⅳ期下调整为Ⅱ期，上调率为23.53%（12/52），下调率为7.84%（4/52）。见表2。

表1　不同病理类型MLPET/CT检查SUV值比较

表2　PET/CT与CT结合超声检查对ML临床分期情况（n=52）

2.3PET/CT检查对ML疗效评价

2.3.1治疗前后PET/CT检查SUV值情况34例患者治疗前后行PET/CT检查，治疗前后SUVmax、ΔSUV值比较，差异均有统计学意义（P＜0.05）。见表3。

表3　治疗前后PET/CT检查SUV值情况（n=34）

2.3.2PET/CT、CT结合超声检查对恶性淋巴瘤疗效评价的情况二者疗效判断一致21例，CR 6例，PR 14例，PD期0例，SD 1例，而二者不一致13例，其中12例由PR调整调整为CR，1例由病情平稳调整为病情进展，疗效评价一致所占比例为61.76%（21/34），疗效评价不一致为38.24%（13/34）。见表4。

表4　PET/CT、CT结合超声检查对ML疗效评价的情况（n=34）

3　讨论

ML根据疾病的临床特征、形态学、免疫表型和遗传学特征可分为HL和NHL。根据其原发部位不同可以分为2种：以淋巴结内病变为原发表现的称为结内淋巴瘤，而发生于固有淋巴器官以外组织器官的淋巴瘤称为结外淋巴瘤。固有淋巴器官包括中枢性的骨髓、胸腺及外周性淋巴结和脾脏。当ML仅局限于一个结外器官或组织时，无论是否伴区域淋巴结浸润，均称为原发性结外淋巴瘤［5］。在中国，根据《中国肿瘤登记年报》公布的数据，2003～2013年ML发病率约为5/10万［6］。有文献统计结果显示，783例淋巴瘤患者中，以NHL居多，约为HL的5倍，NHL以弥漫大B细胞淋巴瘤最常见，约占38.1%［7］。原发淋巴结外淋巴瘤占所有ML的10%～40%，HL原发淋巴结外的占15%，最常见部位为消化系统Waldeyer环、鼻咽部及鼻腔。

在ML的诊疗中，临床医生通过询问病史、临床表现和体格检查、影像学可做出初步倾向性诊断，最终通过病理学确诊。诊断明确后要进行准确的临床分期及治疗后准确的疗效评价。其中常用的影像学检查有CT、MRI、超声波、PET/CT检查等。目前CT为淋巴瘤分期、疗效评价和随诊最常用的影像学检查方法，对于中枢神经系统、骨髓和肌肉、肝、脾、肾脏、子宫等部位可以首选MRI，超声检查主要用于对浅表淋巴结和浅表器官病例的诊断和治疗后的随诊。随着影像学技术的不断发展、PET/CT检查的问世，对疾病判断的准确性也越来越高。PET/CT检查不仅可发现病灶，还能显示病灶的代谢情况，在ML诊断中，PET/CT检查优于常规超声、CT、MRI等检查，可早期发现病灶，尤其是原发于结外淋巴瘤或结外病变。在ML分期中，部分患者常规检查未能准确分期，通过PET/CT检查后，能发现更多病灶或排除非肿瘤病灶，调整临床分期，甚至因此调整下一步治疗方案。PET/CT检查不仅能发现病灶，还能通过半定量及定量分析监测组织的代谢改变，更好地鉴别残留病灶，避免治疗不足或过度治疗。因此，PET/CT检查在淋巴瘤诊治中发挥了重要作用，且是临床诊治中的一项重要的检查［8］。

PET/CT采用串联式结构，利用相关的软件将PET与CT紧密结合，一次显像即可将功能显像与解剖显像融合在一起，可在CT的准确定位下观察组织病灶的代谢情况，在一定程度上弥补传统技术的不足［9］，PET/CT目前用以显像的放射性核素有11C、13N、15O，与氢的类似物18F，其中18F标记的氟代脱氧葡萄糖（18F-FDG）在肿瘤方面应用最为广泛，18F-FDG作为葡萄糖的类似物可以反映体内葡萄糖的利用情况，绝大多数恶性肿瘤细胞具有高代谢的特点，恶性肿瘤细胞中葡萄糖转运信使RNA表达增高，导致肿瘤细胞内18F-FDG大量聚集，由于肿瘤细胞代谢活跃，摄取显像剂能力为正常细胞的2～10倍，形成图像上明显的“光点”，因此，在肿瘤早期尚未产生解剖结构变化前，即能发现隐匿的微小病灶。PET/ CT在肿瘤诊断中常用的半定量指标是SUV值，SUV=病灶的放射性浓度（kBq/mL）/注射剂量（MBq）/体质量（kg），SUV＞2.5为恶性肿瘤，2.0～2.5为临界范围，SUV＜2.5为良性病变［10］。

3.1PET/CT在ML诊断中的临床意义恶性淋巴瘤的诊断需要结合患者的临床表现、体格检查、实验室检查、影像学检查和病理学检查结果，病理诊断是淋巴瘤诊断的主要手段，但是影像学诊断也尤为重要，常规影像学检查有一定的局限性，而PET/CT能弥补常规检查的不足，更全面地判断病灶情况。

国外Sureshbabu等［11］研究显示，PET/CT与病理诊断符合率为98%，能提供更准确的图像。Kamel等［12］研究了淋巴瘤患者的PET/CT影像表现，结果显示，PET的敏感性为88.4%、特异性为65.0%、准确性为94%；CT的敏感性为89.1%、特异性为60.1%、准确性为96.1%；PET/ CT的敏感性为96.3%、特异性为88.3%、准确性为98.2%。la Fougere等［13］对100例淋巴瘤患者进行病灶评估结果显示，PET/CT的敏感性和特异性分别为98%和99%，CT分别为85%和91%。Hutchings等［14］研究发现，ML对18F-FDG的摄取率有助于判断恶性程度及预后。国内有研究报道，PET/CT的敏感性为95.9%，单纯CT为69.9%，超声检查为52.9%［15］；在原发灶诊断中PET/CT诊断符合率为98.1%，CT诊断为86.8%，PET诊断为94.3%［16］；PET/CT对淋巴瘤结外侵犯病灶的诊断符合率为94.0%，阳性预测值为97.4%［17］；原发结外淋巴瘤中，黏膜相关型的胃淋巴瘤患者SUVmax值明显低于以弥漫大B细胞型为主的非黏膜相关型胃淋巴瘤患者［18］。陈淮等［19］研究发现，PET/CT对于肺黏膜相关淋巴组织淋巴瘤部分病灶活性的判断有一定优越性。本组患者经PET/CT检查考虑为ML 153例，最终经病理确诊为ML 147例，诊断阳性率为96.08%，与国内文献一致［18］；NHL组ΔSUV值高于HL组，差异有统计学意义（P＜0.05），B系NHL组SUVmax值高于T系NHL组，但差异无统计学意义（P＞0.05）；B系NHL组ΔSUV值均高于T系NHL组，但差异无统计学意义（P＞0.05）。原发淋巴结内ML组与原发淋巴结外ML SUVmax值比较，差异无统计学意义（P＞0.05）；原发淋巴结内ML组与原发淋巴结外ML ΔSUV值比较，差异无统计学意义（P＞0.05）。原发淋巴结外ML组SUVmax值高于淋巴结外侵犯组，但差异无统计学意义（P＞0.05）；原发淋巴结外ML组ΔSUV值高于淋巴结外侵犯组，但差异无统计学意义（P=0.05）。PET/CT能提供准确的影像学依据，与诊断的符合率高，其中ΔSUV值可作为判断NHL与HL的参考指标，在临床诊断中有一定价值。鉴于本组总病例数虽多，但病理亚型数不多，因此仍需要多医疗中心联合扩大样本量探索不同病理亚型之间PET/CT检查SUV值的特征及规律，为临床诊治及预后判断提供更多参考。

3.2PET/CT在ML临床分期中的临床意义ML在治疗前必须进行准确的临床分期，HL使用Ann Arbor分期；NHL以AnnArbor分期为基础，结合AJCC及TNM分期［5］，但是对于原发淋巴结外的NHL，如原发胃、中枢神经系统淋巴瘤，皮肤T细胞淋巴瘤和慢性淋巴细胞白血病等则有专属的分期系统。其分期主要是依靠影像学检查，目前常用的影像学检查有超声、CT、PET/CT等相关检查，超声检查因容易受肠气干扰，与CT检查相比很难发现肠系膜及小网系膜的淋巴结肿大，而CT更易发现肠系膜、膈角后、胰周、肝门、腹腔动脉等处的淋巴结及脏器病变，尤其结外侵犯［19-20］，但CT检查仅以大小判断病变，假阳性率、假阴性率高。而PET/CT不仅依据病灶大小判断，还能通过18F-FDG显影剂反映体内病灶代谢情况［21］，所以可以发现大于0.5 cm的病灶，检查出隐匿病灶。与CT检查相比，假阳性率、假阴性率低，PET/ CT检查能准确发现肿瘤病灶情况，排外非肿瘤病灶，从而进行准确的临床分期。

国外Pelosi等［22］研究了65例淋巴瘤患者的临床分期（其中30例HL，35例NHL），PET/CT对淋巴瘤患者临床分期的准确率为93.8%（61/65），传统方法仅为89.2%（58/65），其中传统方法未能准确分期的11例患者再通过PET/CT临床分期，使8例病例分期上调，3例下调，在所有患者中，通过PET/CT检查，5例调整了治疗方案。Hernandez-Marave等［23］对47例诊断为淋巴瘤患者的PET/CT显像和单纯PET、CT显像进行了比较，结果显示，PET/CT检查使11例患者（其中NHL 10例，HL 1例）的分期上调。Raanani等［24］对103例临床诊断为淋巴瘤的患者（NHL 68例，HL 35例）分别进行PET/CT和CT检查，结果显示，PET/CT检查使31%的NHL患者分期上调，1例NHL分期下调，其中25%的患者因此而改变治疗策略；PET/CT检查使32%的HL分期上调，15%的HL分期下调。Freudenberg等［25］研究了PET/CT检查在淋巴瘤患者临床分期中的意义，27例经病理确诊的ML患者（18例NHL、9例HL）分别进行PET/CT、CT检查，与CT检查相比，PET/CT检查使6例患者分期上调，7例分期下调，从而得出PET/CT检查为ML临床分期提供了更准确的影像学依据。林乐军等［26］回顾性分析30例经病理学确诊的淋巴瘤患者，结果发现27例患者的PET/CT检查与单纯CT检查的病灶位置大部分一致，未影响临床分期；3例患者PET/CT检查发现单纯CT检查未检出的病灶，临床分别由Ⅱ、Ⅱ、Ⅰ期提高到Ⅳ、Ⅳ、Ⅱ期，改变了下一步治疗方案。本组同时行PET/CT、CT结合超声检查进行临床分期的病例52例，对比了PET/CT与CT结合超声常规检查临床分期的差异，结果二者一致36例，不一致16例，其中12例分期上调，4例下调，上调比例为23.08%，下调比例为7.69%，与国内外文献报道一致［25-26］。因此，PET/CT检查不仅能发现更多的病灶，还能排除非肿瘤病灶，从而调整临床分期，甚至因此而调整下一步治疗方案。表明PET/ CT检查能更准确地进行临床分期，为下一步制订治疗方案提供准确的依据。

3.3PET/CT在ML疗效评价中的临床意义恶性肿瘤治疗后的疗效评价是制订下一步治疗方案的重要依据，通常根据治疗前后各种检查提示的肿瘤大小变化评估治疗效果。ML采用Cheson标准［27］进行疗效评价，据NCCN指南，疗效评价一种不含PET/CT检查，另一种含PET/CT检查。其中不含PET/CT检查仅通过治疗前后病灶部位、大小及数量的变化判断疗效，而含PET/CT检查的还通过病灶部位的代谢情况来判断病灶疗效，因此，常规检查仅能根据肿瘤大小及数量来判断疗效，而PET/CT检查不仅依据病灶大小及数量，还依据病灶代谢情况评估疗效。

Noha Behairy等［28］对50例淋巴瘤患者分别在第一疗程化疗后2～6周和全部化疗疗程结束后2～4个月行PET/CT和CT检查，化疗后2～6周，PET/CT检查的敏感性、特异性分别为100.0%、96.7%。SUV值变化可以反映早期化疗疗效反应，弥漫大B细胞型淋巴瘤3周期PET/ CT检查结果可以预测化疗近期疗效［15］。何延辉等［29］回顾性分析并比较43例不同病理亚型淋巴瘤病灶（包括淋巴结病灶和结外灶）治疗前SUVmax、滞留指数（RI）和治疗后的SUVmax并进行统计分析，治疗后43例患者达到CR 23例，PR 16例，疾病SD 1例，PD 3例，治疗前后淋巴瘤病灶的SUVmax值比较，差异有统计学意义（P＜0.01），18F-FDG PET/CT检查对淋巴瘤患者治疗前后病灶平均SUVmax及RI的比较分析能有效评价疗效、判断预后，并为进一步治疗方案的制订提供帮助和指导。廖凤翔等［30］研究的20例淋巴瘤患者，其中9例在治疗过程中行PET/CT检查，提示代谢降低30%以上的患者预后良好，且代谢降低越早、越多，预后越好。伍日照等［31］研究的76例接受治疗后的淋巴瘤患者，判断淋巴瘤治疗后残留复发灶时，PET/CT检查发现残余或复发病灶的灵敏性、特异性及准确率分别为77.6%（38/49）、73.5%（25/34）和75.9%（63/83），均高于CT、MRI检查，差异均有统计学意义（P＜0.01）。丁重阳等［32］研究发现，淋巴结外NK/T细胞淋巴瘤（ENKL）患者治疗前18F-FDG PET/CT的SUVmax与患者的预后因子具有较好相关性，能够预测患者预后。本组研究了治疗前后均行PET/CT、CT结合超声检查的患者34例，治疗前后SUVmax、ΔSUV值均有明显差异，所以SUV值对ML疗效判断有重大意义；并对比了PET/CT与CT结合超声检查疗效判断情况，二者疗效判断一致21例，CR 6例，PR 14例，PD期0例，SD 1例，而二者不一致13例，其中12例由PR调整为CR，1例由SD调整为PD，结果与文献报道一致［32］。因此，PET/CT检查不但可以判断病灶大小，而且能通过半定量和定量分析监测肿瘤组织诊疗前后的代谢改变，达到疗效评估的目的［33］。同时，对于放、化疗损伤所致的组织水肿、纤维化、坏死病灶及术后瘢痕所形成的肿块，常规的检查手段，如超声、CT常规检查很难与ML治疗后残留病灶鉴别，而PET/CT检查能通过半定量及定量分析监测组织代谢改变，从而更好地鉴别残留病灶，避免治疗不足或过度治疗［34］，为下一步治疗方案的制订提供依据。本组病例仍可以进一步随访，以便进一步研究SUV值与淋巴瘤预后的关系。

随着ML发病率的升高，PET/CT检查在淋巴瘤的的应用越来越广泛，但是PET/CT检查成本高、价格昂贵，使其应用范围受限，因此，越来越多的影像学相继被发展起来，其中光学成像系统具有操作简单、费用低、检查结果直观及灵敏度高等优点［35］。

此外，PET/CT检查能提供准确的影像，但其在惰性淋巴瘤及低度ML诊疗中的价值还需进一步研究。

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Clinical value of PET/CT applied in diagnosis and treatment of malignant lymphoma

Liu Yan1，2，Shen Lida2△，Yang Xiaoyun3，Li Rong2，Zhang Xiaoyun1
（1.Qujing Municipal Second People′s Hospital，Qujing，Yunnan 655000，China；2.The Tumor Hospital of Yunnan Province，Kunming 650000，China；3.Affiliated Hospital，Panzhihua College，Panzhihua，Sichuan 617000，China）

ObjectiveTo investigate the clinical value of PET/CT in the diagnosis，clinical value，curative effect evaluation and residual lesion diagnosis of malignant lymphoma（ML）.MethodsOno hundred and fifty-three cases of ML considered by PET/CT examination in the Yunnan Provincial Tumor Hospital from January 2008 to December 2013 were collected，screened according to different research purposes，grouped and statistically analyzed.ResultsThe diagnosis positive rate of PET/CT was 96.08%（147/153）.The maximal PET/CT standard uptake value（SUVmax）for diagnosing ML was 9.26-10.94，the mean SUV（ΔSUV）was 7.54-8.95.ΔSUV in the non-Hopdgkin lympghoma（NHL）group was higher than that in the Hodgkin lymphoma（HL）group，but the difference was not statistically significant（P＜0.05）；in 52 cases of preoperative PET/CT and CT combined with ultrasound examination，the clinical stage by CT combined with ultrasound examination in 16 cases were adjusted after PET/ CT examination；ΔSUV had statistical difference between before and after treatment（P＜0.05）；in 34 cases of preoperative and postoperative PET/CT examination for evaluating the curative effects，their curative effect judgments were consistent in 21 cases and inconsistent in 13 cases.ConclusionThe PET/CT examination has high positive rate for diagnosing ML and may serve as a reliable imagiological basis for clinically diagnosing lymphoma；the SUV value is an important indicator in the PET/CT examination；the PET/CT examination is an important means of the clinical staging and curative effect evaluation of ML，which is not only used to judge the curative effect by the lesion size，but also to assess the metabolic condition of residual lesion by the SUV value for guiding clinic to formulate the rational treatment scheme.

Lymphoma，malignant；PET/CT；SUV；Diagnosis；Hodgkin disease

10.3969/j.issn.1009-5519.2016.19.016

A

1009-5519（2016）19-2982-05

刘艳（1984-），主治医师，硕士研究生，主要从事肿瘤内科工作。△

，E-mail：342786977@qq.com。

（2016-05-15）