抗生素利福平对萼花臂尾轮虫生命表参数的影响

翟 盼,温新利,陈治文,赵 政,李海洋,席贻龙



抗生素利福平对萼花臂尾轮虫生命表参数的影响

翟 盼,温新利*,陈治文,赵 政,李海洋,席贻龙

(安徽师范大学生命科学学院,安徽省高校生物环境与生态安全省级重点实验室,皖江城市带退化生态系统的恢复与重建安徽省协同创新中心,安徽 芜湖 241000)

以萼花臂尾轮虫()为受试动物,研究了在不同斜生栅藻()密度(1.0×106,2.0×106,4.0×106个/mL)下,不同浓度(2.0,4.0,6.0,8.0,10.0μg/mL)的利福平溶液对萼花臂尾轮虫实验种群增长参数的影响.结果表明,与空白对照组及助溶剂对照组相比,1.0×106个/mL藻密度下,各浓度的利福平显著提高了轮虫的后代混交率;2.0×106个/mL藻密度下,2.0,4.0,10.0μg/mL的利福平显著提高了轮虫的內禀增长率,各浓度的利福平均提高了轮虫的后代混交率;4.0×106个/mL藻密度下,各浓度的利福平均显著提高了轮虫的內禀增长率和后代混交率.藻密度为1.0×106个/mL时,利福平浓度与轮虫的生命期望、世代时间、平均寿命和后代混交率间具有显著的剂量-效应关系;藻密度为2.0×106个/mL时,利福平浓度与轮虫的后代混交率间具有显著的剂量-效应关系;藻密度为4.0×106个/mL时,利福平浓度与轮虫的世代时间、净生殖率、內禀增长率和后代混交率间有显著的剂量-效应关系.

利福平；斜生栅藻密度；萼花臂尾轮虫；生命表参数

我国是世界上滥用抗生素最严重的国家之一[1].由于在水产养殖业和人们日常生活中的大量使用,抗生素通过多种途径进入到水生态系统,使得我国地表水环境中抗生素的总体浓度与检出频率均较高.据报道,迄今已有约68种抗生素在我国地表水环境中被检出,包括磺胺类、喹诺酮类、四环素类、大环内酯类、β-内酰胺类等6 大类[2].抗生素滥用的首要负面影响是使细菌产生耐药性,特别是产生一些变异的、耐药的超级细菌[3].另外,抗生素还可以对浮游动植物和其他水生生物产生作用,最终影响水生态系统的结构变化.

利福平是从利福霉素B中得到的一种半合成抗生素,它通过抑制细菌中DNA转录合成RNA,从而起到杀灭细菌的作用.通常情况下,利福平可用于治疗结核病、肠球菌感染等,特别是作为抗结核药物在全球得到了广泛应用.在水产养殖中,利福平也可有效去除部分鱼类寄生的弧菌病病原菌[4];也可以有效去除植物幼苗内的植原体[5].然而,有研究表明,利福平对人类并非绝对安全[6-7].作为抗结核的一线药物,利福平的不良反应甚至会引起死亡[8].另外,已经发现利福平能够影响激素的灭活导致内分泌平衡失调的病例,如乳腺发育、痤疮发生等[8-9].利福平的这个效应说明其可能具有环境激素的某些特性.利福平对淡水生态系统和淡水动物的影响尚未见报道.

轮虫是浮游动物组成中非常重要的一员,在淡水和海洋生态系统的物质循环和能量流动等过程中具有重要的作用,是水生态毒理学研究中重要的受试动物[10].溶解后的抗生素对水溶液中包括轮虫在内的浮游动物、浮游植物等会产生一定的毒性和生态效应[11-13],最终可能对生态系统的结构、功能等产生较大的影响.较多的研究表明,较低浓度的抗生素可以促进萼花臂尾轮虫()和褶皱臂尾轮虫()的种群增长[14-15],而较高浓度的抗生素往往抑制轮虫种群的增长.利福平在研究某些动物体内共生菌的功能的研究中也具有非常重要的作用.菌是目前发现的自然界分布最广泛的一种内共生菌,在节肢动物中和线虫的体内都有存在的报道.研究共生菌的功能及其与寄主之间关系时,往往会采用抗生素消除的方法进行对比研究[16-17].实践证明,利福平对菌去除的效果最好[18-20].目前,有关菌在轮虫体内是否有分布尚未见报道.开展这类研究的重要前提之一就是需要选择合适浓度的利福平溶液来培养轮虫.

本研究以淡水中常见的萼花臂尾轮虫为受试生物,采用生命表统计学方法,探索不同浓度的利福平对轮虫种群增长的影响及其与藻类密度间的关系,旨在为探明利福平对水生动物和水生态系统的影响提供基础资料,为去除萼花臂尾轮虫体内可能存在的共生菌而选择合适的利福平浓度来培养轮虫提供实验数据,为轮虫的规模化培养提供技术支持.

1 材料与方法

1.1 轮虫来源与预培养

实验所用的萼花臂尾轮虫采自芜湖市汀棠湖(118.38°E, 31.33°N),在温度(25±1)℃、无光照下进行“克隆”培养.所用的培养液为EPA培养基[21],每日投喂以HB-4培养基[22]培养的、处于指数增长期的斜生栅藻().实验前,分别在1.0×106,2.0×106,4.0× 106个/mL的藻密度浓度下进行预培养,预培养时间超过7d.

1.2 测试液的配制

实验所用的利福平(分子式C43H58N4O12)产自美国Sigma公司,棕红色粉末状,纯度大于98.9%,4℃冰箱中贮存.利福平在水中的溶解度很低,但易溶于甲醇和丙酮[23].本研究所用的利福平采用了甲醇助溶剂助溶.

实验前将一定量纯品的利福平溶解在甲醇(纯度>99.5%,无锡展望化工试剂公司)中,配制成15mg/mL的母液,储存在棕色试剂瓶中,4 ℃冰箱中保存待用.实验时取一定量的母液加入相应的EPA培养液稀释成所需浓度的测试液.

1.3 急性毒性实验

为选择合适的慢性实验的利福平浓度,生命表实验之前,先进行24h急性毒性实验.根据3个藻密度下的勘探实验结果,将利福平浓度设置为10.0,15.0,20.0,25.0,30.0,35.0μg/mL共3组各6个浓度梯度,每组另设一个EPA(空白)对照组和甲醇(助溶剂)对照组(甲醇含量与35.0μg/mL浓度组中的含量相同,0.23%,/);实验在8mL玻璃杯中进行,每杯中放入10只龄长在4h内的轮虫幼体和5mL测试液,每组设置3个重复.实验在(25±1)℃、无光照的恒温培养箱中进行,24h后观察记录每个玻璃杯中轮虫的死亡数目,采用概率单位法求得24h LC50值.

1.4 生命表实验

依据急性毒性实验得出的各藻密度下的LC50值,将利福平浓度设置为2.0,4.0,6.0,8.0, 10.0μg/mL,1个EPA(空白)对照组和1个甲醇(助溶剂)对照组(甲醇含量与10.0μg/mL浓度组中的含量相同,0.6‰,/),藻密度设置为1.0×106, 2.0×106,4.0×106个/mL.将孵化出的龄长在4h内的轮虫幼体挑出作为受试动物,并加入5mL测试液 (其中分别含有相应浓度的利福平和相应密度的斜生栅藻);每个组合设置4个重复,每个重复使用10只轮虫幼体.实验在(25±1)℃、无光照的恒温培养箱中进行.实验过程中,每12h观察1次并记录母体的存活数和孵化出的幼体数,移去死亡个体,并将新生幼体移至另一玻璃杯中继续培养,待其产卵后确定雌体类型,用于计算轮虫一生所产全部后代中的混交雌体比例.每间隔24h更换一次含有相应密度的斜生栅藻的测试液.实验进行至轮虫母体全部死亡为止.

1.5 研究参数的定义和计算方法

净生殖率(0):0=∑lm,种群经过一个世代后的净增长率;其中,特定年龄存活率(l):年龄组开始时存活个体百分数;特定年龄繁殖率(m):年龄组平均每个个体所产的雌性后代数;生命期望值(0):每个个体出生时能活多久的估计值;世代时间():=∑lmx/R0,完成一个世代所需要的时间;种群内禀增长率(r):根据方程r= ln0/在粗略计算的基础上,再根据方程,在Excel中试算求得种群内禀增长率的精确值,种群在特定试验条件下的最大增长率;后代混交率:所有雌性后代中混交雌体所占的比例.

1.6 数据的统计和分析

运用生存分析中的Log-Rank分析各浓度组轮虫存活率与空白对照组之间的差异显著性;采用单因素方差分析(one-way ANOVA)和多重比较(LSD检验)分析各浓度组下各组数据与空白对照组间的差异性,采用Dunnett-t检验进行多重比较以确定轮虫內禀增长率、净生殖率和后代混交率的最低效应浓度(LOEC)值和最高无效应浓度(NOEC)值;采用双因素方差分析(two-way ANOVA)分析藻密度、利福平浓度及两者间的交互作用对各参数影响的显著性;采用分析轮虫的生命表统计参数与利福平浓度间的关系.统计分析均在SPSS16.0软件中完成.

2 结果与分析

2.1 不同藻密度下利福平对萼花臂尾轮虫的急性毒性

急性毒性实验结果显示,(25±1)℃、无光照,藻密度分别为1.0×106,2.0×106,4.0×106个/mL时,利福平对萼花臂尾轮虫幼体的24h LC50值分别是18.0,25.0,19.7μg/mL,95%的置信区间分别为17.3~18.8,23.9~26.2,18.9~20.5μg/mL.

2.2 不同藻密度下利福平对萼花臂尾轮虫种群增长参数的影响

根据各藻密度和利福平浓度下萼花臂尾轮虫的存活率和繁殖率(图1)计算出的轮虫各主要生命表统计学参数列于表1.生存分析显示,与空白对照组相比,当藻密度为1.0×106个/mL时, 4.0μg/mL的利福平显著提高了轮虫的存活率;当藻密度为2.0×106个/mL时,4.0μg/mL的利福平显著提高了轮虫的存活率;当藻密度为4.0×106个/ mL时,4.0,8.0,10.0μg/mL的利福平显著提高了轮虫的存活率.

统计分析结果表明,1.0×106个/mL藻密度下,与空白对照组和助溶剂对照组相比,2.0,4.0, 6.0μg/mL的利福平显著延长了轮虫的生命期望和平均寿命,2.0~10.0μg/mL的利福平均显著延长了轮虫的世代时间,提高了后代混交率(<0.05).在2.0×106个/mL藻密度下,2.0,4.0μg/ mL的利福平显著延长了轮虫的生命期望和平均寿命,2.0,4.0,6.0,10.0μg/mL的利福平显著提高了净生殖率,2.0,4.0,10.0μg/mL的利福平显著提高了內禀增长率,2.0~10.0μg/mL的利福平显著提高了后代混交率(<0.05).在4.0×106个/mL藻密度下,10.0μg/mL的利福平显著延长了轮虫的世代时间,2.0~10.0μg/mL的利福平显著延长了轮虫的生命期望和平均寿命,并显著提高了净生殖率、內禀增长率和后代混交率(<0.05) (表1).

通过方差分析和多重比较分析(Dunnett-t检验),估算得出3个藻密度下轮虫的內禀增长率、净生殖率和后代混交率的LOEC值和NOEC值(表2),结果表明,轮虫的后代混交率在3个藻密度下都具有最低的LOEC值.然而,由于实验浓度范围的设置,部分参数无法得到LOEC值和NOEC值.

表1 不同藻密度和利福平浓度下萼花臂尾轮虫生命表统计学参数(均数±标准误)Table 1 Life table demographic parameters ofB. calyciflorousexposed to different concentrations of rifampicin at three algae densities (Mean ± SE)

注:*表示与同一藻密度下的对照组相比有显著性差异(*<0.05, **<0.01).

表2 3个藻密度下萼花臂尾轮虫世代时间,净生殖率,內禀增长率和后代混交率的LOEC值和NOEC值(μg/mL)Table 2 The NOEC and LOEC about generation time, net reproductive rate, intrinsic rate of population increase and proportion of sexual offspring ofB. calyciflorousat different algae densities (μg/mL)

2.3 藻密度和利福平浓度对萼花臂尾轮虫种群增长参数的影响

双因素方差分析显示,利福平浓度对轮虫的所有生命表统计学参数都有极显著影响(<0.01);除轮虫的后代混交率,藻密度对轮虫的所有生命表统计学参数都有极显著影响(<0.01);藻密度和利福平浓度的交互作用对轮虫的净生殖率、內禀增长率有极显著性影响(<0.01),对轮虫的生命期望和后代混交率有显著影响(<0.05).

2.4 不同藻密度下萼花臂尾轮虫种群增长参数与利福平浓度间的关系

回归分析显示,当藻密度为1.0×106个/mL时,利福平浓度与轮虫的生命期望、世代时间、平均寿命和后代混交率之间具有显著的剂量-效应关系;当藻密度为2.0×106个/mL时,利福平浓度仅与轮虫的后代混交率间具有显著的剂量-效应关系;当藻密度为4.0×106个/mL时,利福平浓度与轮虫的世代时间、净生殖率、內禀增长率和后代混交率间有显著的剂量-效应关系(表3).

表3 3个藻密度下萼花臂尾轮虫的生命表统计学参数与利福平浓度(μg/mL)间的关系Table 3 The relationships between life table demographic parameters ofB. calyciflorouscultured at different algae densities and rifampicin concentration (μg/mL)

3 讨论

3.1 藻密度和利福平浓度对轮虫存活和生殖的影响

研究表明,在养殖池水中,中高浓度的土霉素、红霉素和氯霉素(250μg/mL以上)使浮游动物出现不同程度的不适反应,部分轮虫和枝角类释放出休眠卵并出现死亡[24].杨晓凡等[25]以大型溞()为研究对象发现,增加布洛芬和氧氟沙星的浓度会延迟大型溞的第一次产卵时间,并减少第一次产卵的数量.Araujo等[11]发现,中高浓度的链霉素、四环素和泰乐菌素均降低了萼花臂尾轮虫和褶皱臂尾轮虫的寿命和净生殖率,且部分浓度的抗生素使两种轮虫的特定年龄繁殖率的顶峰值移向更早的时间点.在本研究中,3个藻密度下,各浓度的利福平均显著延长了萼花臂尾轮虫的生命期望和平均寿命;在中高藻密度下(2.0×106,4.0×106个/mL的斜生栅藻),各浓度的利福平均显著提高了萼花臂尾轮虫的净生殖率和平均寿命.这与Araujo等的研究结果并不矛盾,作者推测,本研究中设置的利福平浓度适中,能够有效杀灭轮虫及喂食的藻类中可能存在的各种有害细菌,最终对轮虫的存活和生殖产生了积极的影响.除此之外,利福平作为抗结核的一线药物,在临床上已被证实能够影响人体激素的灭活从而导致人体内分泌平衡失调[8-9].一些已被证明具有环境雌激素效应的污染物如艾氏剂、狄氏剂和重金属Zn2+等也可以促进轮虫种群的增长和繁殖.如0.16mg/L的艾氏剂、0.001~ 1000.0μg/L的狄氏剂显著延长了萼花臂尾轮虫的生命期望,一定浓度的Zn2+也显著延长了萼花臂尾轮虫的生命期望和平均寿命,提高了萼花臂尾轮虫的净生殖率[26-28].因而,利福平除了能够杀灭有害细菌外,可能也表现出了环境雌激素的效应.

3.2 藻密度和利福平浓度对轮虫种群增长影响

1μg/L的克拉霉素能抑制月牙藻()的种群增长[29]; 100μg/L的氧氟沙星即开始抑制模糊网纹溞()和萼花臂尾轮虫的种群增长,1000μg/L或更高浓度的杆菌肽(Bacitracin)抑制了大型溞的种群增长[30];中高剂量(0.0250~ 0.0500mg/L)的氯霉素和高剂量(0.75~1.00mg/L)的盐酸氟哌酸也抑制了褶皱臂尾轮虫的种群增长,但低剂量组的氯霉素(0.0125mg/L)和盐酸氟哌酸(0.25~0.50mg/L)却促进了褶皱臂尾轮虫的种群增长[14];与此相似的是,高浓度组的氯霉素和红霉素抑制了萼花臂尾轮虫的种群增长,而低浓度组的氯霉素和红霉素促进了轮虫的种群增长[15].而且,大多数研究显示藻密度的升高降低了污染物对浮游动物种群增长的抑制作用,如小球藻()密度的升高使甲基对硫磷对十指臂尾轮虫()和角突臂尾轮虫()、盐度对萼花臂尾轮虫和十指臂尾轮虫、氯化铵对模糊网纹溞、多刺裸腹溞()和蚤状溞()等种群增长的抑制作用强度逐渐降低[31-36].本研究中,当藻密度为1.0×106个/mL时,各浓度的利福平对轮虫的內禀增长率无显著的影响;当藻密度升高至2.0×106,4.0×106个/mL时,各浓度的利福平均显著提高了轮虫的种群內禀增长率.轮虫是滤食性动物,藻密度的上升使轮虫的进食机会增加,进而导致摄入利福平浓度增加,使得利福平对萼花臂尾轮虫种群增长的促进效应显现出来.而在本研究中,浓度低于2.0μg/mL和高于10.0μg/mL的利福平对萼花臂尾轮虫生命表参数的影响及抑制还是促进轮虫种群增长有待进一步研究.

3.3 轮虫生命表参数对污染物的敏感性

轮虫各生命表统计学参数对污染物的敏感性常因污染物的种类等不同而异.Gentile等[37]、Rao和Sarma[38]、Day等[39]、Boyum等[40]、Xi等[41]、储昭霞等[26]均发现,轮虫种群内禀增长率是低浓度水体污染物毒性监测的一个很敏感的指标;Ferrando等[42](1996)发现,净生殖率和种群增长率是比世代时间和生命期望更敏感的指标;但Araujo等[11],Janssen等[43]和徐晓平等[44]发现,内禀增长率并不总是最敏感的指标,净生殖率有时具有更低的LOEC值;石娟等[45]发现轮虫的世代时间和后代混交率是在1.0×106,3.0×106个/mL藻密度下对Cd2+污染比较敏感的参数,其中后代混交率最敏感.陆正和等[46]发现,0.25mg/L及以上浓度的双酚A显著降低了包括混交率在内的有性生殖指标,显示出轮虫的有性生殖比无性生殖更加敏感.本研究中,尽管在3个不同藻密度下,轮虫的种群生命表统计学参数对利福平浓度的敏感性不尽相同,但轮虫种群的后代混交率均具有最低的LOEC值,且与利福平浓度间均具有剂量—效应关系,这就说明了萼花臂尾轮虫的有性生殖比无性生殖对利福平的敏感性更强.

3.4 轮虫体内是否存在共生菌的研究中合适利福平浓度的选择

是一种广泛存在于节肢动物和部分丝状线虫细胞内的寄生性母系遗传的原核生物[47-48].是目前发现的自然界分布最广泛的一种内共生菌,在节肢动物中,约有66.7%的类群感染,某些昆虫种群内的感染率高达90%~100%[49].由于轮虫的生殖方式同昆虫、分类地位同线虫都很接近,因此菌共生于轮虫体内的可能性是存在的.根据本研究的结果,倘若利用利福平去除萼花臂尾轮虫体内可能存在的共生菌,可以选择含有2.0~ 10.0μg/mL的利福平培养液、2.0×106或4.0×106个/mL的藻密度的培养条件.

4 结论

4.1 3个藻密度(1.0×106,2.0×106,4.0×106个/mL的斜生栅藻)下,各浓度(2.0,4.0,6.0,8.0,10.0μg/mL)的利福平均显著延长了萼花臂尾轮虫的生命期望和平均寿命;在中高藻密度下(2.0×106,4.0×106个/mL的斜生栅藻),各浓度的利福平均显著提高了萼花臂尾轮虫的净生殖率和平均寿命.

4.2 中高藻密度下(2.0×106,4.0×106个/mL的斜生栅藻),各浓度的利福平均显著提高了轮虫的种群內禀增长率.

4.3 轮虫的种群生命表统计学各参数对利福平的敏感性不尽相同,但在各浓度的利福平溶液中,轮虫种群的后代混交率均具有最低的LOEC值;在各藻密度下,后代混交率与利福平浓度间均具有剂量—效应关系,显示萼花臂尾轮虫的有性生殖比无性生殖对利福平更敏感.

4.4 为了去除萼花臂尾轮虫体内可能存在的共生菌,可以考虑在中高密度的斜生栅藻(2.0×106或者4.0×106个/mL)的食物条件下,利用2.0~10.0 μg/mL的利福平溶液来培养轮虫.

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* 责任作者, 副教授, wenxinli1977@126.com

Effects of rifampicin on life table demography of Brachionus calyciflorus under different Scenedesmus obliquus densities

ZHAI Pan, WEN Xin-li*, CHEN Zhi-wen, ZHAO Zheng, LI Hai-yang, XI Yi-long

(Center of Cooperative Innovation for Recovery and Reconstruction of Degraded Ecosystem in Wanjiang City Belt, Provincial Key Laboratory of Biotic Environment and Ecological Safety in Anhui, College of Life Sciences, Anhui Normal University, Wuhu 241000, China)., 2016,36(6)：1886~1894

By means of life-table technique, the effects of rifampicin at 2.0, 4.0, 6.0, 8.0, and 10.0μg/mL on the population growth parameters ofunder threedensities (1.0×106, 2.0×106and 4.0×106cells/mL) were studied. The results showed that compared to the controls, rifampicin at all the test concentrations obviously promoted the proportion of sexual offspring under the algal density of 1.0×106cells/mL (<0.05). When algal density was 2.0×106cells/mL, rifampicin at 2.0, 4.0 and 10.0μg/mL increased the intrinsic rate of population increase (<0.05), and rifampicin at all the test concentrations also increased the proportion of sexual offspring. When algal density was 4.0×106cells/mL, rifampicin at all the test concentrations obviously promoted the intrinsic rate of population increase and the proportion of sexual offspring (<0.05). There were significant dose-effect relationships between rifampicin concentration and the life expectancy at hatching, the generation time, the average lifespan, and the average lifespan of the rotifers fed on the 1.0×106cells/mL of algae. When algae density was 2.0×106cells/mL, there were significant dose-effect relationships between the concentration of rifampicin and the proportion of sexual offspring. When algal density was 4.0×106cells/mL, there were significant dose-effect relationships between the rifampicin concentration and the generation time, the net reproductive rate, the intrinsic rate of population increase as well as the proportion of sexual offspring.

rifampicin；Scenedesmus obliquus density；Brachionus calyciflorus；life table demographic parameter

X503.225

A

1000-6923(2016)06-1886-09

翟 盼(1990-),女,安徽巢湖人,安徽师范大学生命科学学院硕士研究生,研究方向为浮游动物生态学和生态毒理学.

2015-11-12

国家自然科学基金(31470015);安徽省自然科学基金项目(1208085QC59);重要生物资源的保护与利用研究安徽省重点实验室专项基金;安徽省高等学校大学生创新创业训练计划专项基金