磁共振结肠成像结合DWI在活动期溃疡性结肠炎的应用

杨东，王培军，宋彬，王浩



磁共振结肠成像结合DWI在活动期溃疡性结肠炎的应用

杨东，王培军，宋彬，王浩

【摘要】目的：以结肠镜检查为参考标准，探索磁共振结肠成像（MRC）结合DWI，在评估活动期溃疡性结肠炎的价值。方法：搜集经临床、肠镜及病理证实的活动期溃疡性结肠炎患者25例，根据改良Truelove-Witt's标准将患者分为轻度、中度、重度三组，比较不同组间MRC表现差异。MRC主要评价指标：粘膜动脉期强化、肠壁增厚、周围增大淋巴结、靶征、梳齿征、深溃疡、病变肠段DWI高信号、病变肠段与正常肠段的ADC值，并绘制ROC曲线确定最佳诊断阈值。结果：总共125段肠管（73段结肠镜发现炎症存在，52段未发现炎性改变），MRC有很高的诊断准确性（阳性预测值96.1%，敏感性97.3%；阴性预测值96.3%，特异性94.5%），与结肠镜检查结果一致性非常好（K=0.921，P=0.000）。25例活动性溃疡性结肠炎患者中，轻度组4例，中度组10例，重度组11例。肠管周围淋巴结增大在轻度组与中度、重度组间有显著性差异（P=0.015，P=0.001）；靶征在轻度组与重度组间有显著性差异（P=0.004）；梳齿征在轻、重度组间有显著性差异（P=0.004）；而粘膜动脉期强化、肠壁增厚及DWI高信号在三组间无显著性差异（P＞0.05）；深溃疡仅出现在重度组；病变肠段与非病变肠段ADC值间有显著性差异（P＜0.05），当ADC值小于2.135×10(-3)mm2/s判断为活动性UC，其敏感性和特异性分别为95.7%和78.3%，ROC曲线下面积值为0.980。结论：磁共振结肠成像（MRC）结合DWI在评估溃疡性结肠炎的活动性、病变范围及严重程度有较准确的诊断价值。

【关键词】磁共振成像；溃疡性结肠炎；扩散加权成像；表观扩散系数

【Key words】 Magnetic resonance imaging；Ulcerative colitis；Diffusion weighted imaging；Apparent diffusion coefficient

溃疡性结肠炎（ulcerative colitis，UC）是一种自身免疫紊乱导致的肠道慢性非特异性炎症性疾病，以慢性肠道炎症反复发作、缓解为特点，由于其发生率相对较高、迁延不愈、反复发作，且常伴有复杂的肠外病变，不但影响患者生命质量，而且为社会带来了沉重的经济负担，所以一直受到人们重视，UC从症状出现到确诊的平均时间约为5.5个月［1］。UC组织病理学检出率低，诊断主要是在排除诊断的基础上，依据临床、内镜及活检综合诊断，但传统内镜有其相应的局限性，尤其是在应用于重症患者时，存在不能完成检查及诱发疾病活动爆发及肠穿孔的风险。随着MRI快速扫描技术的发展成熟，磁共振结肠成像（magnetic resonance colonography，MRC）在临床获得广泛应用，与其它检查方式相比MRC检查具有较多优势：无创性、无辐射、良好的软组织对比、多平面成像能力等，能准确显示肠壁及肠腔内外情况，尤其适用于对肠腔外并发症的评估。Ajaj等［2］认为MRC有望替代内窥镜组织活检，成为监测炎症性肠病活动性及评估疗效的方法，而内窥镜组织活检仅作为最初确诊使用。本文通过与结肠镜检查对比，探索MRC结合DWI及ADC值测量在活动期UC的应用价值。

材料与方法

1.研究对象

搜集2014年1月-2015年9月在本院行MRC检查的80例患者的病例资料，从中筛选出符合条件的25例活动性UC病例，其中男18例，女7例，年龄25～70岁，平均（43.92±2.65）岁。25例患者均为入院治疗经肠镜证实并参照临床活动指数（clinical activity index，CAI）确诊为活动性UC，反复黏液脓血便病史1月～12年，平均4.8年，平时常规服药，加重1 ～2周入院。被排除的57例中，5例缓解期UC随访检查，5例为缺血性肠炎，10例为其它急性结肠炎，37例为结直肠癌。根据中华医学会消化病学分会炎症性肠病（inflammatory bowel disease，IBD）学组2012共识推荐的改良Truelove-Witt，s疾病严重程度分级标准，将入选患者分为轻度、中度、重度三组（表1）。

表1　改良Truelove-Witt，s疾病严重程度分型

2.MRC检查

患者均先经肠镜检查，有过充分肠道准备，MRC检查在同一天进行，检查前10 min肌注盐酸消旋山莨菪碱20 mg，注射5分钟后经肛管静水压注入温热（35℃～37℃）生理盐水1000 m L，当患者感觉不适立即停止注水，注水结束即行MRC检查。所有患者均签署MRI检查知情同意书。检查过程中患者均仰卧位。MRC扫描序列：①冠状面、横轴面屏气快速稳态进动序列（fast imaging employing steady-state acquisition，FIESTA），TR 4.6 ms，TE 1.9 ms，层厚5 mm，层距1.0 mm，NEX为2，视野40 cm×40 cm，矩阵256×256；②横轴面DWI，采用自旋平面回波（spinecho echo-planar imaging，SE-EPI）序列，TR 6550 ms，TE 68 ms，层厚5.0 mm，层距1.0 mm，视野40 cm× 40 cm，NEX为8，矩阵256×256。b值为800 s/mm2，在X、Y、Z、轴三个方向上施加敏感梯度脉冲；③横轴面快速恢复快速自旋回波（fast recovery fast spin echo，FRFSE）脂肪抑制T2WI，TR 6315 ms，TE 87 ms，层厚6 mm，层距1.0 mm，NEX 4，视野40 cm×40 cm，矩阵256×256；②增强MRI（contrast enhanced magnetic resonance imaging，CE-MRI）采用屏气冠状面、横轴面肝脏容积加速采集（liver acquisition with volume acceleration，LAVA）序列，TR 4.0 ms，TE 2.0 ms，层厚3 mm，层距1.0 mm，视野40 cm×40 cm，矩阵256× 256。

3.图像分析

由2名具有10年以上MRI腹部影像诊断经验的医师双盲法读片，当意见不一致时，经讨论取得共识。为了便于与结肠镜比较把结肠分成直肠、乙状结肠、降结肠、横结肠、升结肠5段。观察指标包括：①粘膜动脉期强化（与相邻正常肠段比较）；②肠壁增厚（在低张注水状态下肠壁＞3 mm或与相邻正常肠段比较变厚即提示增厚）；③肠管周围淋巴结肿大（短径≥5 mm）；④靶征（即肠壁呈分层强化改变）；⑤梳齿征（与肠壁垂直、增多增粗的系膜血管）；⑥粘膜表面溃疡（粘膜及粘膜下层的局限性缺损、凹陷改变）；⑦DWI信号增高（与相邻正常肠段比较，DWI为高信号且ADC图低信号）；⑧病变段与非病变肠段ADC值。ROI选择在肠壁结构清晰，周围结构影响小的区域，由2名医师分别3次测量取平均值，再取两位医师的平均值为最终测量值，将DWI原始数据传入GE Advantage Workstation Version 4.5工作站，利用工作站Functool软件获得肠壁ROI的ADC值，ROI放置在DWI高信号且对应ADC图上低信号区。

4.数据分析

所有数据应用SPSS 23.0统计软件进行分析。ADC值为计数资料，经正态分布检验后行独立样本t检验，以P＜0.05为差异有统计学意义。MRC征象三组间差异比较采用Fisher确切概率法检验，以P＜0.05为差异有统计学意义；组间两两比较采用Bonferroni法校正，以P＜0.0167为差异有统计学意义。

结 果

本组病例总共125段肠管，MRC诊断为炎性改变76段，诊断为非炎性改变49段。以常规结肠镜检查（conventional colonoscopy，CC）结果为诊断金标准（73段结肠镜发现炎症存在，52段未发现炎性改变），真阳性73段，假阳性3段，假阴性2段，真阴性47段，MRC阳性预测值96.1%，敏感度97.3%；阴性预测值95.9%，特异度94.0%，两种检查方法一致性好（Kappa=0.916，P=0.000），MRC诊断符合率为96.0%。与结肠镜对比所有镜下提示活动性炎症存在病变肠段在DWI上信号均明显增高，高信号肠段ADC值（1.81±0.33）×10-3mm2/s，非高信号肠段ADC值（3.16±0.41）×10-3mm2/s，两者之间差异有统计学意义（P=0.0001，P＜0.05）。在ROC曲线上选择活动性UC最佳ADC诊断阈值为2.135×10-3mm2/s，即当ADC值＜2.135×10-3mm2/s诊断为活动UC，其敏感度和特异度分别为95.7%和78.3%，ROC曲线下面积为0.980，标准误为0.016，差异有统计学意义（P=0.000）。

根据改良Truelove-Witt's疾病严重程度分级标准，25例入选患者中轻度4例，中度10例，重度11例。其中全结肠型5例，左半结肠型7例，直乙结肠型13例，其中1例累及回肠末端，符合UC的分布特征：从直肠开始呈连续性、弥漫性分布。25例入选患者中19例出现肠管周围淋巴结增大（图1），14例可见梳齿征（图2），15例肠壁水肿明显呈靶样分层改变（图3），2例粘膜见假性息肉（图4），2例见深溃疡（图5），2例伴有腹腔少量积液。横轴面T2WI及冠状面FIESTA图像能较好显示肠壁增厚情况，本组肠壁均有不同程度增厚改变3.4～8.7 mm，平均（5.5±1.4）mm。

对比三组间MRC征象显示肠系膜淋巴结增大、靶征及梳齿征出现率差异有统计学意义（P=0.000，0.004，0.002），进一步对各组间MRC表现差异分析发现：肠管周围淋巴结增大在轻度组与中度、重度组间差异有统计学意义（P=0.015，0.001）；靶征在轻度组与重度组间差异有统计学意义（P=0.004）；梳齿征在轻度、重度组间差异有统计学意义（P=0.004）。而粘膜动脉期强化、DWI高信号、肠壁增厚在三组间差异均无统计学意义（表2）。

表2　各组UC患者的MRC表现比较 （例）

讨 论

UC发生率呈现出显著的种族和地域差异，在不同地区、国家和民族都有所不同，UC在北美和欧洲等发达国家发生率高达0.505%［3］，近年来，该病在以往发生率较低的地区如亚洲也变得越来越普遍，在亚洲UC患者呈现逐年增多趋势［4-5］。影像学检查对UC的诊断和评估有其非常重要的价值，过去，UC影像诊断主要依靠X线钡剂灌肠，超声（US）检查在UC诊断中也有所尝试，MSCT在UC的应用非常成熟且有很大的实用便捷优势，但是由于其具有辐射性，UC患者大多比较年轻且需要反复检查不宜首选［6］。因此，在临床实践过程中寻找一种可替代的、无创性的检查技术变得非常必要。自从1997年Schoenenberger等［7］首次报导了MRC技术以来，医务工作者就开始了不停的探索过程，近年来随着MRI快速扫描技术的成熟，尤其是功能成像的广泛应用及经验积累，MRC在临床的应用变得越来越有实用价值和潜力，汤浩等［8］认为功能MRI技术在腹部的研究尤其是在胃肠道系统的运用在近期可能是临床和科研的重要方向。Savoye-Collet等［9］的研究结果表明MRC对UC的阳性预测值达到100%，Patel等［10］在对肠镜、CT、MRC进行对比研究后建议UC患者诊断、随访及疗效评估首选MRC。

DWI高信号是UC的最特征性MRC表现，本组病例病变肠段在DWI上均呈高信号，与其它研究结果比较接近［11-12］，MRC结合DWI在UC的应用使其诊断价值明显提升，本研究显示DWI预测炎症的敏感度可达100%，3段假阳性肠段是在肠镜未能完成整个检查的情况下出现的，2段假阴性是因存在伪影诊断信心不足所致。基于DWI在UC的高敏感性，Oussalah等［13］还提出了DWI-MRI-Colonography的新概念，认为无需肠道准备或许会被临床广泛应用于UC活动性的评估，并且认为DWI在评估UC病变范围时可以替代增强对比剂的使用。Kilickesmez等［14］发现直肠壁ADC值在活动期、亚急性其期和缓解期间差异有统计学意义，活动期ADC值明显减低，本组病例病变段ADC值和非病变段肠壁ADC值差异有统计学意义，以ADC值＜2.135×10-3mm2/s判定活动性炎症存在，有很好的辅助诊断价值，并且还能有效应用于和其它常见结肠壁增厚性疾病鉴别诊断。ADC值的变化和病变严重程度相关，研究中发现重症患者的ADC值相对更低，推测重症患者多伴有溃疡及出血，以及增厚肠壁粘膜下脂肪增生有关。UC病变迁延反复，粘膜肌层增生、脂肪增生和炎症后纤维化，纤维结缔组织异常增生和沉积，其主要成分为胶原，这种分子的质子丰富并紧密结合，将限制组织内的水分子运动，因此ADC值降低，DWI上信号增高。

UC肠壁粘膜炎性充血水肿导致局部血管增多、血管通透性增大，故MRC增强表现为粘膜动脉期异常强化，粘膜动脉期快速强化认为是UC比较特征表现，研究中发现不同严重程度UC的肠道粘膜水肿程度存在差异，因而增强程度也不尽相同。冠状面屏气2DFIESTA能迅速了解整个结肠全貌，健康人MRC显示结肠袋间隔约2.0cm且均匀分布，UC病程较长患者肠管形态改变明显，主要表现为半月皱襞变浅、结肠袋消失，形态僵直伴肠腔不同程度狭窄如“铅管”状改变（图6），其病理基础是慢性炎症刺激粘膜下脂肪增生，部分患者直肠周围脂肪、纤维增生，矢状位可见骶前间隙明显增宽（图7）。UC肠壁增厚多数呈连续性、均匀对称性增厚，此征象与肿瘤病变及克罗恩病引起的肠壁增厚明显不同，肿瘤性病变常表现为局限性肿块，而克罗恩病常表现为偏心性、节段性增厚。

对比三组间MRC征象，发现肠系膜淋巴结增大、靶征及梳齿征出现率在三组间差异有统计学意义，提示这三个征象和病变严重程度密切相关。淋巴结增大为UC相对普遍特征，目前认为UC和结肠粘膜的屏障障碍及机体对肠道共生菌群的过度免疫反应相关，本研究发现轻度患者较少出现淋巴结增大，淋巴结的大小、多少和病变严重程度密切相关，病变越严重，肠管周围淋巴结就越大、越多，并且范围越广泛，而在中度和重度患者之间存在一定交叉重叠，可能与个体反应差异有关，每位患者免疫应答强烈程度不一，偶尔有患者出现腹股沟淋巴结肿大。肠壁水肿呈分层改变“靶征”，病理上认为内层由肥厚的粘膜和粘膜肌层所构成，而中间的低密度层则被认为是粘膜下层水肿或慢性脂肪沉积所致，因此靶征在MRC上表现差异较大，如因脂肪沉积所致在FRFSE脂肪抑制图像上中间部分信号略显减低，如因水肿所致则表现为高信号，在本组研究中发现肠管周围是否伴有渗出及小血管增生改变，能更准确提示活动性炎症存在，与患者临床症状、体征能更好的匹配。有研究表明TNF-α（308A，-238G）在UC患者中频率高于一般人群，发现TNF-α启动子区域的单核苷酸多态性与UC的发生、发展及严重程度具有密切相关性，肿瘤坏死因子配体相关分子1A及其受体加强了新生血管的生长［15］。因此肠管周围小血管增生“梳齿征”是在血管生成相关因子诱导下的结果，且出现在UC炎症反应的中段。它的出现往往提示UC为中度以上，本研究发现增生小血管的稀疏、稠密随疾病的严重程度改变而改变，经积极治疗后周围直小血管明显减少。

Ordás等［16］认为当病变肠段出现本研究中两个观察指标以上时预示重度病变（敏感度83%，特异度82%），在他们的研究中，增大淋巴结、肠壁水肿、梳齿征在重度患者出现率分别为82.3%，72.73%，98%。本研究中三者在重度患者出现率分别为100%、90.9%、90.9%，研究结果的差异和样本入选病例病情严重程度密切相关。深溃疡是重度病变特有的征象，本组研究中2例均见于重度患者，此类患者有较大的出血、穿孔风险。反复炎症粘膜糜烂浅溃疡形成，不能及时修复便发展成隐窝脓肿、深溃疡，UC溃疡多见于降结肠段，推测和降结肠的血供有关，肠系膜上动脉和下动脉在结肠脾区段存在分水岭区，血供相对不足，且肠系膜缘小血管对肠管供血呈半包围状态，因此UC溃疡多见于远系膜侧肠壁。息肉多见于病程较长患者，病理认为息肉是损伤与修复反复交替进行的情况下形成的。本研究还发现UC患者每次发作所波及肠段不尽相同，每次发作严重程度也存在较大差异。

本研究显示DWI高信号能准确判断活动性炎症存在及病变的范围，结合结肠壁增厚、黏膜异常强化提示为轻度UC的可能性大；若同时出现周围淋巴结增大则提示中度UC的可能性大；当同时出现靶征及梳齿征，则提示重度UC的可能性大，深溃疡只出现在重度患者。MRC对临床制订个性化的治疗方案有较好的指导意义。

MRC检查时间长、噪音大，因此在满足临床诊断需要的前提下缩短检查时间非常必要，经临床实践发现冠状面屏气FIESTA序列（25s）能迅速显示整个结肠全貌，横轴面DWI序列（8min）能有效揭示活动性炎症存在及病变范围，横轴面屏气FIESTA序列（50s）能充分显示靶征、梳齿征及增大淋巴结，必要时辅以增强检查，便能为临床提供UC活动性、病变范围及严重程度的全面评估，针对已确诊UC患者可以不用肠道准备，DWI图像能很好提示活动性炎症存在及病变范围。

本研究样本较小且分组难免存在交叉、重叠，所能提供数据信息不足以阐明MRC在UC应用的优势和潜力，但笔者依然相信MRC结合DWI是结肠镜检查最有益的补充和备择选项，它将在UC的诊断、随访及疗效评估中发挥积极作用。

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·腹部影像学·

The application of magnetic resonance colonography combined with DWI in assessment of endoscopic activity of ulcerative coli-tis

YANG Dong，WANG Pei-jun，SONG Bin，et al.Depatrment of Imaging and Nuclear Medicine，School of Medicine，Tongji University，Shanghai 200092，China

【Abstract】Objective：The aim of this study was to explore the diagnostic value of magnetic resonance colonography （MRC）combined with diffusion-weighted imaging（DWI）in patients with active ulcerative colitis（UC）using endoscopy as the reference standards.Methods：Twenty-five patients with active UC confirmed by clinical manifestation，colonoscopy and pathology underwent MRC examinations in the study.According to the modified Truelove-Witt's criteria，the patients were divided into three groups as mild，moderate and severe，and the MRC manifestations were compared among the three groups.MRC parameters evaluated in each patient were：mucosal hyperenhancement in the arterial phase，bowel wall thickness，enlarged mesenteric lymph nodes，target sign，comb sign，deep ulcers，DWI hyperintensity，and apparent diffusion coefficient（ADC）values of the involved bowel segments and the normal colon.The receiver operating characteristic（ROC）curve analysis was used to determine the ADC cutoff value for differentiation.Results：A total of 125 bowel segments（73 with endoscopic active colonic inflammation；52 normal）were included.MRC detected endoscopic inflammation with high diagnostic accuracy（positive predictive value 96.1%，sensitivity 97.3%；negative predictive value 96.3%，specificity 94.5%），the kappa coefficient between MRC and endoscopy was very high（K=0.921，P=0.000）.Among the 25 patients with active ulcerative colitis，4 were mild，10 were moderate，and 11 were severe.Enlarged mesenteric lymph nodes were significantly different between the mild group and the moderate to severe group（P=0.015，P=0.001）；the target sign was significantly different between the mild group and severe group（P=0.004）；the comb sign was significantly different between the mild group and severe group（P=0.004）.However，arterial mucosal hyperenhancement，bowel wall thickening，and DWI hyperintensity showed no significant difference between the three groups（P＞0.05）.The deep ulceration was only found in the severe group.The ADC values were significantly different between the involved segments and the normal segments（P＜0.05）.Cutoff ADC values for differentiating endoscopic inflamed segments from normal colon was calculated as 2.135×10(-3)mm2/s，with 95.7%sensitivity and 78.3%specificity，area under the curve（AUC）0.980.Conclusion：MRC combined with DWI has an accurate diagnostic value for the assessment of disease histological activity，extension and severity in patients with ulcerative colitis.

收稿日期：（2015-09-06）

基金项目：上海市卫生和计划生育委员会基金（20134265）

通讯作者：宋彬，E-mail：2088221853＠qq.com

作者简介：杨东（1974-），男，四川达州人，硕士研究生，主治医师，主要从事腹部影像诊断工作。

DOI：10.13609/j.cnki.1000-0313.2016.03.013

【中图分类号】R445.2；R574.1；R574.6

【文献标识码】A

【文章编号】1000-0313（2016）03-0252-06

作者单位：200092 上海，同济大学医学院影像医学与核医学系（杨东）；201199 上海，上海市闵行区中心医院放射科（杨东、宋彬、王浩）；200065 上海，同济大学附属同济医院放射科（王培军）