定量磁敏感加权成像在急性缺血性脑卒中的应用进展

杨晴媛　常斌鸽　柴　超　夏　爽*

定量磁敏感加权成像在急性缺血性脑卒中的应用进展

杨晴媛1常斌鸽2柴超1夏爽1*

磁敏感加权成像（SWI）对显示静脉、血液成分、钙化、铁沉积等非常敏感，已广泛应用于脑血管病的诊断。近年来，定量SWI对急性缺血性脑卒中进行早期诊断及评估成为热点。SWI优势在于显示急性缺血性脑卒中血栓、不对称显著皮质静脉征、不对称深髓质静脉以及对急性缺血性脑卒中后血氧饱和度变化的判断，进而指导临床治疗及提示预后。主要综述定量磁敏感加权成像在急性缺血性脑卒中的应用。

急性缺血性脑卒中；血栓；磁敏感加权成像；定量磁敏感加权成像；血氧饱和度

Int J Med Radiol，2016，39（5）：489-494

急性缺血性脑卒中的发病率、死亡率、致残率及复发率均较高，并且病人趋于年轻化，成为威胁人类生命和生活质量的重大疾患。因此，早期诊断及有效治疗尤为重要。磁敏感加权成像（susceptibility weighted imaging，SWI）利用组织磁敏感性不同而成像，采用长回波时间、三维流动补偿的梯度回波序列，包括相位和幅度信息，对局部磁场变化非常敏感。SWI对顺磁性物质敏感，如血凝块、静脉内脱氧血红蛋白均属于顺磁性物质。采用SWI评价急性脑卒中的优势主要表现在：①因SWI对出血中的脱氧血红蛋白敏感，可以很好地鉴别局部缺血性脑梗死与出血性脑梗死，观察微出血及复杂出血，预测出血转化，特别是远端细小分支的出血，应用于急性脑梗死溶栓治疗前出血倾向评估；②急性脑梗死后供氧不足导致血管内脱氧血红蛋白含量相对升高，突出静脉在SWI上的显示，表现为低灌注脑区皮质静脉增强显示的征象，这就提示了灌注的必要性；③急性期血栓内脱氧血红蛋白含量较高，SWI可清晰显示栓子，有效指导了临床治疗。

1　SWI对急性缺血性脑卒中血栓的检出

SWI优势在于评价急性期血栓，主要与血栓的病理生理机制有关。动脉内血栓常始于内皮损伤部位或产生涡流的部位，从血栓附着点开始，动脉血栓延伸方向与血流方向相反。血栓形成过程是血小板黏集和血液凝固的过程，随着血小板黏集堆不断增大形成血小板小梁，小梁间纤维素形成网状结构，网罗大量红细胞。因急性期血栓内脱氧血红蛋白含量较高，红色血栓和混合性血栓可于SWI上显示[1-3]。血栓可由纤维蛋白溶解系统的激活而发生软化、溶解、吸收。对于长时间不被溶解的血栓则由内皮细胞、成纤维细胞和肌成纤维细胞取代而机化，钙盐沉着于血栓内而钙化。较大的血栓约2周便可完全机化。因慢性期血栓内缺乏脱氧血红蛋白，SWI对于白色血栓和透明血栓显示不敏感[1-3]。因此，SWI可以检测急性期血栓、并能够预测血栓成分[4]。及早发现急性期红色血栓，在血栓形成6 h内进行溶栓治疗，有助于可逆性修复低灌注损伤脑组织，并且血管再通后不会产生灌注后脑损害。对于慢性期白色血栓及透明血栓溶栓治疗效果不佳，也不适宜进行介入治疗。

既往常用CT血管成像（CT angiography，CTA）及时间飞跃MR血管成像（time of flight MR angiography，TOF-MRA）评价脑血管有无狭窄、闭塞或血栓形成。目前SWI已经广泛用于急性栓子的检出。SWI对急性大脑中动脉血栓具有高度敏感性，其检测血栓较CT、液体衰减反转恢复（fluid attenuated inversion recovery，FLAIR)序列、T2*WI更为敏感[5-6]，与CTA敏感性相当[7]。Agarwal等[7]选取急性脑梗死发生在大脑中动脉供血范围的35例病人同时进行SWI与CTA检查，并与20名正常人进行对照，结果发现CTA上检出的所有血栓都能在SWI上显示出来，而SWI检出的血栓中有2例CTA中未显示。Weisstanner等[8]研究发现SWI上检出的大脑中动脉闭塞血栓与TOF-MRA、钆增强MR血管成像（gadolinium enhanced MR angiography，GE-MRA)、DSA检出的血栓具有很好的相关性。而Radbruch等[9]将SWI与TOF-MRA对急性脑卒中血栓检出情况进行比较，发现SWI与TOF-MRA对中央血栓的检出敏感度相似（SWI 97%，TOF-MRA 96%），对外周中小动脉血栓的检出SWI更敏感（SWI 84%，TOF-MRA 39%，P＜0.000 12）。受血流减慢影响，TOF-MRA信号不清、缺失，不能直接显示闭塞后血栓影像，因而限制了小血管内血栓的检出，主要表现在大脑中动脉脑岛段（M2）、侧裂段（M3）。另外，急性脑卒中病人临床症状一般较重，进行扫描时难以保证安静不动，运动伪影干扰了对影像的精确观察。研究中有5例M2/M3段血栓、2例大脑中动脉水平段（M1）血栓SWI上未检出。Radbruch等[9]认为原因可能为：①血栓内脱氧血红蛋白浓度低于检出浓度临界值，因此远期研究应集中在急性血栓上；②闭塞后自发血管再通，先前研究[10]表明急性脑卒中出现症状后（290±73）min内大脑中动脉自发血管再通率12.5%。

Gratz等[11]进一步研究发现SWI检出急性脑卒中多发的血栓碎片均位于原闭塞血栓远端，只有少数血栓碎片在TOF-MRA、GE-MRA或DSA能被检出。检出颅内多发血栓的病人临床症状严重并可见大片脑梗死区，其形成的侧支血管少于颅内单发血栓的病人。自发消散的血栓多发生在大脑中动脉远端，远端血管再通率较高的临床预后更好[12]。这些原闭塞血栓远端多发的血栓碎片可以提示发病3个月临床预后不良。因对远端血栓进行介入术很困难，颅内多发血栓的检出还有助于血管内治疗计划的制订。

SWI不仅能显示闭塞管腔的血栓，还能显示血栓长度。Weisstanner等[8]研究发现在SWI上急性脑梗死病人的血栓长度与血管内治疗后成功再灌注相关性不显著。而静脉溶栓后血管再通成功与否主要与绝对血栓长度、基于血栓所在位置的系统评分相关[12-13]。大脑中动脉血栓测量长度＞8 mm意味着静脉溶栓后几乎无血管再通可能性[13]，更低的评分提示更严重的血栓负担，进而提示着不良的预后[12]。选择急性脑梗死最优疗法时需要了解血栓的范围，包括主动脉弓到颅内大动脉远端分支血管内的情况。因此，SWI上血栓长度的定量测量可以指导大脑中动脉闭塞引起的急性脑梗死的治疗，最优方案：①SWI上血栓长度＜8 mm，优先静脉溶栓治疗，只有在症状无改善情况下继续行血管内治疗；②血栓＞8 mm且局限于大脑中动脉M1段的病人首选支架取栓术治疗；③无禁忌证病人，在血管内治疗前通常要桥接溶栓治疗。支架要求放在血栓远端，以防支架回缩剪切血栓，而SWI有助于识别血栓末端及闭塞血管的迂曲段，特别是血栓从大脑中动脉M1段延伸至M2段，甚至影响到M3段的。还可以依据SWI来选择支架的直径、长度、型号。因SWI在近颅底部敏感性受限，所以对颈内动脉颅内段、后循环血管敏感度低，只能局限于检测大脑中动脉。SWI也会高估与周围组织磁敏感性不同的物质，例如微出血、血栓。因此最大血栓长度可能被轻微高估，血栓的实际远端范围不能确定。SWI上出现的磁敏感征（susceptibility vessel sign，SVS）指的是动脉血栓的显影。夏等[4]研究发现SVS的长度与梗死范围具有相关性。SVS的检出提示不良临床情况，多数SVS于症状发生后2周消失，SVS的消失提示较好的临床预后。

目前大部分研究焦点在大脑中动脉血栓上，而之前有研究者[14]发现SVS可以反映出大脑前后循环的血栓，在T2*WI上可以准确地测量出长度＞6 mm的血栓。近期Park等[15]研究发现SWI检出急性缺血性脑卒中后循环血栓敏感性高于TOF-MRA，特别是远端血栓。与血栓位置无关，SWI检出急性缺血性脑卒中后循环血栓敏感性显著高于CT。此外，Mundiyanapurath等[16]发现扩散加权成像（DWI）上后循环急性脑卒中预后早期计算机断层扫描评分（posterior circulation Acute Stroke Prognosis Early Computed Tomography Score,pcASPECTS）7-8的区域与SWI上出现的低信号血管征区域具有显著相关性，并认为基于SWI低信号血管征的pcASPECTS评分可用于评估基底动脉闭塞病人的预后。

急性血栓内含有高浓度脱氧血红蛋白，在对顺磁性物质敏感的SWI上可以呈现出SVS。应用SWI检测急性脑梗死血栓的优势在于其敏感性高于CT、FLAIR、T2*WI，特别是对外周中小动脉及远端血栓碎片的检出较TOF-MRA、GE-MRA、DSA有优势。此外，SWI上检出血栓的长度与脑梗死范围具有相关性，其可以指导制订治疗方案并预测临床预后。应用SWI检出急性脑梗死血栓限制性在于对慢性期血栓显示不敏感,对颈内动脉颅内段及后循环血管敏感度低,可能轻微高估最大血栓长度而不能确定血栓的实际远端。

近期有研究者[17]认为行机械性血栓清除术的前循环急性脑梗死病人治疗前T2*WI上出现SVS者临床预后较好。而Soize等[18]认为行支架取栓术的急性脑梗死病人血管再通率不止与T2*WI上SVS出现相关，更与所显示的血栓长度相关。目前，应用SWI对急性脑梗死病人行机械性血栓清除术后预测的相关研究较少，有待进一步探究。

2　SWI对急性缺血性脑卒中不对称静脉血管征的检出

2.1不对称显著皮质静脉征近年来有一些关于不对称显著皮质静脉（asymmetrically prominent cortical veins，APCV）的研究[19-23]一致认为APCV指的是缺血大脑半球皮质静脉直径大于健侧，静脉显示及长度大于健侧。有研究者[6,24-26]认为APCV产生原因为脑供血动脉狭窄或闭塞导致血流量减少，脑组织灌注减低，供氧不足，皮质静脉血氧饱和度降低，氧合血红蛋白相对减少，脱氧血红蛋白含量相对升高，磁化率变化，导致SWI出现显著低信号。另一方面，认为急性脑梗死后血管内流速慢或受限，也可导致小血管内脱氧血红蛋白含量升高。Sun等[27]将入院72 h美国国立卫生研究院卒中量表（the National Institute of Health Stroke Scale，NIHSS）评分≥2和4的病例分为2组，并定义为早期神经损伤2和4组，将发病后90 d的情况作为预后进行多变量分析。研究发现根据血氧饱和度水平依赖机制不对称显著皮质静脉可能与血流动力学改变有关。而早期的神经损伤最可能与血流动力学改变有关[25,28]。因此，大脑中动脉狭窄、闭塞引起的急性缺血性脑卒中病人的SWI上存在不对称显著皮质静脉可能提示早期神经损伤及不良预后，特别是不存在对侧颈内动脉或是大脑中动脉狭窄、闭塞的病人[29]。

Verma等[30]发现血管闭塞后侧支循环的情况对SWI上不对称显著皮质静脉的范围有影响。并非所有大脑中动脉狭窄、闭塞引起的急性缺血性脑卒中病人的SWI上均显示不对称显著皮质静脉。大脑中动脉M1段血栓闭塞管腔后有一部分软脑膜侧支循环形成。软脑膜侧支循环少时于SWI上不对称显著皮质静脉范围更大；反之，软脑膜侧支循环多的不对称显著皮质静脉范围更小。所以，SWI不能代替灌注成像（perfusion weighted imaging，PWI），当软脑膜侧支循环多时灌注显影范围较SWI不对称显著皮质静脉范围更大。因软脑膜侧支循环影响SWI不对称显著皮质静脉范围，而不对称显著皮质静脉可能提示早期神经损伤及不良预后，进而推断其可能是广泛低灌注急性脑梗死的重要预后因素。

2.2不对称深髓质静脉征深髓质静脉（deep medullary veins，DMV）是指位于脑室周围白质内长而细小的静脉或垂直于侧脑室长轴、引流室管膜下静脉，在SWI影像上表现为脑室周围白质内或垂直于侧脑室长轴的细小低信号血管征象[31]。Mucke等[32]研究发现大脑中动脉狭窄、闭塞引起的急性脑梗死在SWI上存在不对称深髓质静脉征提示不良预后。研究对深髓质静脉的情况进行评分，分数从0（没有深髓质静脉）到3（非常突出的深髓质静脉），将大脑患侧与健侧半球进行对比。存在分数差异组的病例中三分之二对侧没有突出的深髓质静脉，这说明深髓质静脉的显现与大脑半球缺血相关。当患侧与对侧评分出现差异时提示引流深髓质静脉内脱氧血红蛋白含量增加，说明氧容量失代偿状态，可能发生重度急性脑梗死。存在分数差异组具有大脑中动脉内形成长血栓的倾向，而血栓长度与静脉溶栓后血管再通成功率具有相关性。另外，发现致死病例只出现在存在分数差异组。因此，不对称深髓质静脉征提示了不良预后。

综上所述，SWI上不对称静脉征可以提示不良临床预后。而不对称显著皮质静脉还可提示大脑半球的低灌注，但因受到软脑膜侧支循环影响，SWI仍然不能代替PWI。

3　定量SWI对急性缺血性脑卒中后脑代谢情况的研究

研究[33]表明，缺血性脑梗死发生72 h内梗死灶及周围存在小静脉增多、增粗现象与SWI上静脉相位差值具有明确的关系，可能原因为急性动脉闭塞导致氧供应减少，增加了脑氧摄取分数（oxygen extraction fraction，OEF），脱氧血红蛋白含量增加，静脉引流区灌注减低，SWI上出现低信号血管影[21]。因此，可以应用定量磁敏感图（quantitative susceptibility mapping，QSM）对SWI相位数据进行处理，量化分析，通过计算皮质静脉磁化率进而计算出静脉中血氧饱和度，非创伤性地间接反映脑代谢情况[34-36]。缺血半暗带提示缺血再灌注后可恢复脑组织，缺血半暗带的脑血流量阈值为20 mL/（100 g·min），缺血的阈值为10 mL/（100 g·min）。脑血流量影响血氧饱和度，因而不对称显著皮质静脉的出现与氧饱和度和氧摄取分数相关[21,23]。所以定量分析SWI上皮质静脉可以评价缺血再灌注可恢复脑组织[19-20,23-24]，对临床治疗起着至关重要的作用。

Li等[37]对10例急性缺血性脑卒中病人发病24 h内、2～3周、2个月后这3个时间点的MRI影像进行分析，发现不同时间点SWI相位数据值间的差异与血氧饱和度的变化具有相关性。因梗死区血氧饱和度变化与NIHSS临床评分显著相关[38]，所以结合NIHSS临床评分发现随病程的发展静脉内血氧饱和度增加可以提示预后良好，静脉内血氧饱和度降低可以提示预后不良[24,37]。SWI上静脉的相位数据变化能够预测病人的预后，有助于早期诊治方案的优化[37]。

应用定量SWI不仅可以发现大脑低灌注区，及早评价缺血再灌注可恢复脑组织，还可以预测临床预后，有助于早期诊治方案的优化。

4　SWI联合DWI评估急性缺血性脑卒中

对于早期急性缺血性脑卒中病变范围的显示DWI高估了梗死中心，也就是说DWI上的梗死中心包含了部分缺血半暗带。而PWI则高估了缺血半暗带，即PWI上的梗死中心包含了良性缺血区。因此出现了PWI-DWI不匹配的征象[19]。一些研究者[39-41]在文献中对PWI-DWI不匹配进行了解释，认为PWI-DWI不匹配的存在预示着梗死区可获得更多的再灌注，梗死进展延缓，预后更好，但无确切证据表明存在PWI-DWI不匹配的病人可受益于溶栓治疗。近期有研究[42]发现单侧皮质下脑梗死病人出现PWI-DWI不匹配可以预测早期神经损伤情况及预后功能情况。

Liu等[34]研究发现36%的急性缺血性脑卒中病人会出现SWI-DWI不匹配。DWI高信号是缺血脑组织发生细胞性水肿造成的，而SWI静脉低信号反映的是急性脑梗死后低灌注脑组织区，与平均通过时间（mean transit time,MTT）延迟相关，大脑皮质静脉低信号与脑血容量增加相关。不对称显著皮质静脉征与非腔隙性缺血性脑卒中发作24 h后细胞内状态具有很好的相关性。因此，SWI与DWI不匹配区域提示缺血半暗带的存在，说明缺血性脑卒中病人早期再灌注治疗有效，可指导进行溶栓治疗，预后效果好[43-44]。对于对比剂禁忌者可以考虑用SWIDWI检查代替PWI检查。但血管闭塞后侧支循环情况对SWI不对称显著皮质静脉范围有影响。近些年，国内外研究者[45-47]在儿科急性缺血性脑卒中的研究中也纷纷报道了与SWI-DWI不匹配相似的结论。

静脉扩张理论上可导致脑血容量的增加，但没有造成整体血流动力学的改变或脑氧代谢率的改变，可以通过灌注成像进行检测。Kim等[48]研究发现近一半的急性缺血性脑梗死病人在发病4 d时SWI上出现不对称静脉低信号影，即不对称显著皮质静脉征，该征象与MTT比率的增加具有相关性。MTT对脑组织低灌注缺血敏感，MTT延长范围可用来反映缺血范围[40,48]。脑低灌注造成氧摄取分数增加，进而静脉内脱氧血红蛋白含量升高。而SWI对脱氧血红蛋白敏感，能够提供与MTT相似的代谢信息[44]。因此，可以用定量SWI联合PWI进行缺血半暗带的评估。Meoded等[45]认为SWI联合PWI也可以用于检测儿科缺血性脑卒中的半暗带。

由此可见，虽然SWI-DWI不能完全取代PWI，但SWI联合PWI检查同时弥补了SWI不对称显著皮质静脉受侧支循环影响和PWI高估梗死区的缺陷，使得对缺血半暗带的判断更为准确，同时也很好地反映了脑代谢情况。

5　展望

定量SWI在对早期急性缺血性脑卒中的诊断、临床治疗方案的指导、临床预后的评估等多方面都具有优势，相信随着相关研究的进展，该项技术可以为临床提供有效的帮助。但目前对急性缺血性脑卒中进行定量SWI研究大多数集中于大脑中动脉闭塞引起的病例，而在其他类型的脑卒中研究还有待深入，以便更广泛地用于临床。

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（收稿2015－12－18）

The advanced application of quantitative susceptibility-weighted imaging in acute ischemic stroke

YANG

Qingyuan1,CHANG Binge2,CHAI Chao1,XIA Shuang1.1 Department of Radiology,2 Department of Neurosurgery,Tianjin First Center Hospital,Tianjin 300192,China

Susceptibility weighted imaging(SWI)is highly sensitive to the veins,blood composition,calcium,and iron deposition.It has been extensively used in the diagnosis of cerebrovascular disease.During recent years,the early diagnosis and evaluation of acute ischemic stroke using quantitative susceptibility-weighted imaging became the focus of research.The SWI has the advantage of the detection of thrombus,asymmetrical prominent cortical veins,asymmetrical deep medullary veins,and the judgment of changes in blood oxygen saturation in acute ischemic stroke.Moreover,SWI can be used to guide and predict the clinical treatment and prognosis.In this paper we reviewed the new application of quantitative susceptibility-weighted imaging in the acute ischemic stroke.

Acute ischemic stroke;Thrombus;Susceptibility weighted imaging;Quantitative susceptibility weighted imaging;Blood oxygen saturation

10.19300/j.2016.Z4051

R445.2；R743.3

A

天津市第一中心医院1放射科，2神经外科，天津300192

夏爽，E-mail：xiashuang77@163.com

*审校者

国家自然科学基金（81501457）；天津市卫生局重点攻关基金（14KG104）