非生物胁迫下植物根系的蛋白质组学研究进展

刘海臣，杨文军，张春兰，霍红雁，王 澜，张继星

(内蒙古民族大学 生命科学学院，内蒙古 通辽 028042)

非生物胁迫下植物根系的蛋白质组学研究进展

刘海臣，杨文军，张春兰，霍红雁，王 澜，张继星*

(内蒙古民族大学 生命科学学院，内蒙古 通辽 028042)

非生物胁迫是制约植物生长发育、影响作物产量和质量的关键因素，探讨非生物胁迫对植物生长发育的影响是研究植物抗逆机制的重要内容之一，对于开展逆境胁迫耐受性植物育种有着重要意义。综述了植物根系在非生物胁迫下蛋白质组学的研究进展，探讨了非生物胁迫下植物根系蛋白质水平的动态变化，描述了特定蛋白质网络及其相关应答机制，并对非生物胁迫下植物根系的蛋白质组学研究进行了展望。

蛋白质组学; 非生物胁迫; 根系; 应答反应

自然界中的植物经常遇到各种不良环境条件，如干旱、洪涝、低温、高温、盐渍以及病虫侵染等，影响植物的生长发育，甚至导致植物死亡。据统计，每年世界主要农作物产量损失的50%与非生物胁迫有关，而与病虫害等生物胁迫相关的农作物产量损失还不到20%。处于胁迫条件下的植物会通过改变相关代谢途径来应答不良环境，最终适应胁迫。植物非生物胁迫作用一般发生在不同器官上，其中以根部发生最为重要。在正常生长条件下，根系从土壤中吸收水分和养分并运输到地上部分，从而维持细胞动态平衡。但是，当根系在逆境胁迫条件下，这种平衡就会发生改变，这些改变包括分子、细胞和表型的变化。植物根系感受这些逆境信号后，通过信号转导途径，调节细胞内抗逆性相关蛋白质的表达，进而调整自身的生理状态或形态来提高对逆境的耐受能力[1-4]。

由于涉及抗逆表达的蛋白质种类繁多，目前尚缺乏对其全面的研究。随着蛋白质组学技术的发展，人们利用该技术对蛋白质表达的种类、丰度、修饰状况、蛋白质之间的相互作用和蛋白质复合体组成进行了系统的研究，从而为研究非生物胁迫下植物根系的基因表达调控机制、植物响应胁迫的机制奠定了基础。

基于前人的研究成果，综述了植物根系在非生物胁迫下蛋白质组学的研究进展，探讨了非生物胁迫下植物根系蛋白质水平的动态变化，描述了特定蛋白质网络及其相关应答机制，最后对非生物胁迫下植物根系的蛋白质组学研究进行了展望，以期为深入了解植物抗逆反应机制及农业生产实践提供参考。

1 干旱胁迫下植物根系的蛋白质组学研究

干旱是影响植物新陈代谢和植物生长发育的非生物胁迫因子之一，根系作为植物吸水的主要器官，在干旱胁迫应答中起着非常重要的作用。过去十几年，人们广泛采用比较蛋白质组学的方法研究根系参与抗旱应答的机制，并对各种抗旱应答的功能性蛋白质进行了比较和分析。据报道，大豆[5]、野西瓜[6]和油菜[7]在干旱处理1 d后，根部出现丰富的碳、氮代谢相关蛋白质，如端粒酶、苹果酸脱氢酶、α-甘露糖苷酶、UDP-糖焦磷酸化酶、NADP-苹果酸酶、葡萄糖磷酸和UDP-葡萄糖-6-磷酸脱氢酶等，这表明在胁迫期间根系释放了能量从而使细胞间的活动得到了加强。此外，Yoshimura等[6]观察到，根生长相关的小G蛋白家族成员丰度减少，根的生长速度有所增加。Ashoub等[8]报道在干旱胁迫下，大麦可以合成并储存高水平的渗透剂和跨膜水通道蛋白。在干旱胁迫过程中，光合电子传递链明显受到抑制，活性氧(ROS)增多。ROS清除剂在干旱条件下被诱导产生，包括从蛋白质组研究中观察到的脱水蛋白、脱氢抗坏血酸还原酶、醌还原酶、α-谷氨酰半胱氨酸合成酶和谷胱甘肽-S-转移酶，这些在大豆[9]、野西瓜[6]、番茄[10]、向日葵[11]和其他植物物种[12]的研究中都有观察到。此外，干旱胁迫下在糖用甜菜[13]、小麦[14]和野西瓜[6]的根部检测到一些分子伴侣，如HSP70、HSP60、GroEL等热休克蛋白。Saibil等[15]指出，这些热休克蛋白通过防止非活性蛋白质的聚集和折叠来保护根部细胞。

一些蛋白质组学研究的数据表明，不同植物根部应答干旱胁迫机制基本相似；如果干旱条件解除，植物进入恢复阶段，其特征通过蛋白质组学技术来检测也表现出相似性。例如，Mohammadi等[5]在干旱条件解除后的大豆幼苗中观察到肌动蛋白异构体水平的增加，肌动蛋白可以参与或修复破损细胞膜。在干旱解除的恢复阶段，根细胞壁的结构也发生了改变。其中，在干旱诱导的野生西瓜[6]和玉米[16]根系中，参与木质素生物合成的咖啡酰辅酶A-O-甲基转移酶(CCoAOMT)和过氧化物酶(POD)活性增强。Yoshimura等[6]认为，木质素的增加可以增强细胞壁的硬度，防止土壤中根的干枯。此外，细胞壁特性的改变可以防止细胞脱水，从而增强植物抗旱能力。

2 盐胁迫下植物根系的蛋白质组学研究

盐胁迫通常会对植物造成离子失衡、氧化胁迫与渗透胁迫等伤害，盐浓度过高甚至会导致植物死亡。根是感知外界盐胁迫信号的首要器官，因此根能够迅速对盐胁迫作出反应。随着蛋白质组学技术的发展，Zhao等[17]利用该技术检测到了许多在盐胁迫初期参与信号感知的蛋白质。这些蛋白质包括质膜受体或细胞质内受体、G蛋白、Ca2+信号传导蛋白或Ca2+结合蛋白、磷酸化激酶、乙烯受体。另外，Zhang等[18]分离得到了水稻根的受体蛋白激酶。Wang等[19]分离得到了小麦根的转化生长因子β受体相互作用蛋白。Guo等[20]在小麦、拟南芥属中和Zhang等[18]在水稻中发现，小分子GFP结合蛋白通过高盐也得到了诱导。Zörb等[21]在高盐胁迫过程中检测到了与Ca2+相关的信号蛋白如钙调蛋白和钙黏蛋白。此外，盐应答的级联反应蛋白激酶在水稻[18]、小麦[19]、玉米[21]、野生番茄[22]、豌豆[23]和匍匐翦股颖[24]的根部被激活，如曾祥然等[25]研究发现，水稻OsRNS4在盐胁迫条件下表达上调，并认为其可能在盐胁迫应答过程中发挥作用，其他RNase T2蛋白质的表达大多随盐胁迫时间的延长而下降。在盐胁迫的应答过程中，根会触发一些细胞和分子事件，如改变碳水化合物代谢和能量代谢、改变离子的膜转运和平衡、清除ROS、使细胞骨架重组和细胞壁重构。

在高盐条件下，碳水化合物和能量代谢的改变涉及到糖酵解、三羧酸循环、电子传递链和ATP合成等高丰度酶的参与。Guo等[20]检测到许多植物根部在高盐胁迫下NADH脱氢酶、细胞色素C氧化酶和ATP合酶丰度增加。另外，高盐胁迫下，在水稻[26]、小麦[19]、玉米[21]、番茄[22]、豌豆[23]、黄瓜[27]根部也可以观察到大量的糖酵解酶。据蛋白质组学研究报道，拟南芥[20]、水稻[26]、小麦[19]、野生番茄[22]、豌豆[23]以及黄瓜[27]中TCA循环酶有相似的增加趋势，包括丙酮酸脱氢酶、二氢硫核苷酸酶、顺乌头酸水合酶等。这些初级代谢相关酶含量的增加，表明充足的能源是根适应高盐环境的主要条件。

众所周知，盐胁迫会增加根的Na+/K+比率，导致细胞脱水和离子失衡。为了防止细胞脱水和维持离子动态平衡，植物根系会激活许多机制来减少Na+进入。这些方法都是通过改变离子通道、V-ATP酶和盐应答转运子来实现的。与Na+/K+比率平衡相一致，Wang等[19]观察到小麦根的电压门控型钾通道蛋白(VGPC)的丰度得到增强，Zörb等[21]在玉米中和Zhou等[22]在野生西红柿中观察到电压依赖性阴离子通道蛋白(VDAC)增加，而Wang等[19]检测到小麦根环状核苷酸通道蛋白的水平降低。在盐胁迫下，大部分蛋白质组学研究中观察到根部的V-ATP酶亚单位被诱导产生，其中包含玉米[21]和黄瓜[27]的2个V-ATP酶亚单位A，水稻[26]、小麦[19]、豌豆[23]以及糖用甜菜的ATP酶亚单位E的5个同分异构体[20]。Wang等[19]指出，小麦根ABC转运子在盐胁迫下含量增多。另外，通过蛋白质组学鉴定,盐胁迫期间几种膜相关蛋白质，如膜联蛋白、多肽和膜类固醇结合蛋白，都能够平衡膜的离子梯度。

Miller等[28]还检测到植物在高盐胁迫下由于水分缺乏，ROS含量增加。因此，不同的ROS清除剂会达到较高水平，以减少过量的ROS。在对盐敏感物种如拟南芥[20]、小麦[19]、野生番茄[22]、豌豆[23]、黄瓜[27]、盐芥[22]、剪股颖[24]的研究中显示，作为指示ROS清除的关键酶,超氧化物歧化酶(SOD)的含量增多。过氧化氢酶(CAT)在大麦根[29]和黄瓜根[27]盐胁迫7 d后被发现失活。相反，在玉米[21]、黄瓜[27]、盐芥[22]、水稻[26]和野生番茄[22]的根部POD和硫氧还蛋白受盐胁迫诱导产生。这些发现均表明，在上述酶的保护下，根系细胞可以避免盐胁迫的氧化损伤。

在高盐胁迫的恢复阶段，细胞骨架和细胞壁组分通常会发生改变，以维持细胞内渗透压平衡。基本骨架组分如肌动蛋白[24]、微管蛋白[30]和其他细胞骨架相关蛋白质如一些肌动蛋白结合蛋白(ABPs)[31]、驱动蛋白[32]、肌球蛋白以及木葡聚糖糖苷酶(XET)的水解酶[21]在盐胁迫的恢复过程中丰度发生了改变。此外据报道，细胞骨架和细胞壁组分的改变也与盐胁迫有关，如在盐胁迫下由微管蛋白和P型ATP酶共同迁移控制的细胞扩增方式发生了改变。另外，植物根的表型也有一些变化，弋良朋等[33]研究表明，随着盐浓度的增加，根冠比减小的幅度增大，不同盐分条件下的根冠比与盐浓度呈负相关关系。孙锋等[34]指出，盐胁迫组的幼苗根系主根稍细，侧根很少。

3 洪涝胁迫下植物根系的蛋白质组学研究

发生强降雨或持续降雨时，排水不良的土壤易发生洪涝灾害，洪涝对植物生长产生严重影响，尤其是在早期生长阶段。大豆、小麦、大麦和玉米属于洪涝敏感性植物，而水稻是洪涝耐受性植物。由于洪涝胁迫下易形成缺氧环境，进而影响植物有氧呼吸，因此Hossain等[35]认为，植物会通过无氧呼吸导致ATP的富集和NAD+的大量再生。Nanjo等[36]认为，在这种缺氧情况下，因为蛋白质翻译过程需要很多能量，所以蛋白质合成受阻。为了应对洪涝胁迫，植物需要在基因表达和蛋白质水平上作出应答。洪涝胁迫下的植物蛋白质组学研究已经鉴定了许多差异调节蛋白，这为深入了解洪涝胁迫应答机制提供了部分证据。根部应答洪涝胁迫的早期会使参与初级代谢和次级代谢的相关蛋白质的丰度发生改变。例如，Nanjo等[36]研究观察到糖类初级代谢的几类蛋白质(UDP-葡萄糖脱氢酶、UGP、β-葡糖苷酶)可以在洪涝胁迫下诱导产生。相反，酚类合成酶，如ISO类黄酮合成酶、二氢还原酶、丙氨酸氨解酶、6-羟基酮合成酶的丰度则降低。同时，Nanjo等[36]在大豆幼苗中发现，次生代谢相关蛋白质，如腺苷甲硫氨酸合成酶、咖啡酸-3-O-甲基转移酶在洪涝胁迫下也降低。这些酶是苯丙烷类传导途径的相关成分，其丰度下降能够抑制色素沉淀。

洪涝胁迫下植物产生的另一个变化是细胞壁合成减少。例如，Nanjo等[36]研究发现，洪涝胁迫下，在大豆幼苗根部细胞壁中的鼠李糖合酶丰度减少。对小麦根部细胞壁蛋白质组学的相关研究表明，根部甲硫氨酸合酶、α-1-3葡聚糖酶，α-葡萄糖苷酶的丰度都发生下调，这说明小麦根通过协调甲硫氨酸同化和细胞壁水解来限制细胞生长。这些数据均表明，在洪涝条件下，根系会抑制细胞壁合成以减少能源消耗。另一方面，Kong等[37]指出，细胞壁多糖水解的限制有助于保持细胞壁内的碳水化合物水平以维持植物存活。

缺氧状态时ROS的产生会受到限制，因此，ROS清除剂，如POD、抗坏血酸过氧化物酶(APX)和SOD在洪涝胁迫下丰度会降低。涉及蛋白质水解、蛋白质折叠的相关蛋白质丰度会变高，这表明它们可能参与清除那些诱导损伤的非活性蛋白质。Kong等[37]研究发现,小麦根部的疾病防御性蛋白，如糖化多肽、α淀粉酶、α枯草杆菌蛋白酶抑制剂和几丁质酶的丰度均在洪涝胁迫下得到增加。其中，α淀粉酶、α枯草杆菌蛋白酶抑制剂除了防御非生物胁迫，还能抵御生物胁迫[38-39]。这些参与蛋白质折叠和降解的蛋白质在根部丰度变高，表示植物在逆境条件下会立即进行应答反应。

同样，Salavati等[40]和Doty等[41]通过蛋白质组学技术研究根系在洪涝胁迫后的恢复阶段发现，细胞骨架相关的蛋白质，如肌动蛋白异构体，在洪涝胁迫后丰度增强，这表明细胞壁扩展会支持植物根部伸长。另外，Chen等[42]观察到，在根部恢复期间，通过dDTP-葡萄糖-4-6-脱水反应产生的脱氧糖可以促使细胞壁的生物合成。Sengupta等[43]研究发现，在洪涝胁迫时相关的次级代谢蛋白，如蛋白质-S-腺苷甲硫氨酸合成酶的丰度降低，但是在恢复期丰度上升，这表明它们在洪涝胁迫过程中会促进代谢以克服洪涝影响。Salavati等[40]研究发现，信号分子的蛋白质水平如磷脂酰乙醇胺结合蛋白或PEBPs在洪涝恢复阶段也会得到增强。这类蛋白质参与多种信号通路的调节，控制细胞的生长和分化，其在恢复过程中逐渐减少，表明这些蛋白质参与植物恢复。此外，在洪涝胁迫恢复阶段，从头合成蛋白得到激活，并具有肽基-高温分解反异构酶活性。

4 低温胁迫下植物根系的蛋白质组学研究

低温胁迫是影响植物生长的主要非生物胁迫因子之一。Thomashow等[44]指出，为了应对低温胁迫，植物会通过激活初级代谢产生更多能量，提高抗氧化剂和分子伴侣的丰度水平，并通过改变膜结构，维持渗透压平衡。对低温耐受和敏感植株的比较蛋白质组学研究发现了一些植物应答低温胁迫以及从中恢复的机制。例如，Lee等[45]和Trejo-Téllez 等[46]观察到，在低温处理水稻24～72 h后，水稻根系一些代谢相关蛋白质的丰度增强。其中包括碳水化合物代谢酶，如磷酸葡糖酸脱氢酶、NADP异柠檬酸脱氢酶、果糖和胞质苹果酸脱氢酶。此外，丙酮酸磷酸二激酶的前体、顺乌头酸水合酶、甘氨酸脱氢酶和烯醇化酶丰度也在低温胁迫处理下增强。其中丙酮酸磷酸二激酶负责生产磷酸烯醇式丙酮酸酶，磷酸烯醇式丙酮酸酶是二氧化碳的初级受体；而乌头酸、甘氨酸脱氢酶、烯醇酶分别参与三羧酸循环、光呼吸和糖酵解。同样，在低温胁迫下腺苷酸激酶蛋白丰度增强，表明ATP合酶合成和能量代谢增强。此外，Hashimoto等[47]指出，低温胁迫下水稻根系内肽基异构酶CYP2和半胱氨酸蛋白酶会得到积累。总之，这些结果表明，低温胁迫的植物需要激活代谢途径来产生能量。

Hashimoto等[47]通过水稻根系的定量蛋白质组学分析还发现，在低温胁迫条件下，与细胞膜通透性和膜的信号转导相关蛋白质的水平得到提高。Konopka-Postupolska等[48]指出，膜联蛋白是调节离子通道活性和磷酸化脂类代谢的重要蛋白质。因此，高丰度的膜联蛋白可以防止渗透失衡所带来的影响。Nadimpalli等[49]指出，过敏反应蛋白质家族是一类结构相似蛋白质，它们能调控离子通道活性，从而调节细胞分裂、渗透平衡和细胞死亡过程等。这个家族内蛋白质丰度的增高是低温胁迫的一个应答反应。此外，Degand等[50]还观察到其他蛋白质也参与了低温胁迫应答反应，例如脱水蛋白、25 ku脱水素样蛋白、ERD14蛋白、低温特异性蛋白15(CAS15)在菊苣根部得到鉴定。脱水蛋白、25 ku的脱水素样蛋白和ERD14蛋白属于脱水蛋白家族，可以联合其他大分子形成络合物保护细胞免受冻害。Pennycooke 等[51]指出，CAS15蛋白含有特性脱水钾硫链段，从而可以像脱水蛋白一样提高植物的抗寒性。另一方面，低温胁迫会使植物产生ROS引起细胞的氧化损伤。如，Lee等[45]检测到草酰辅酶A脱羧酶在低温胁迫下的水稻根中更加丰富。这种酶会通过氧化反应使草酸脱羧产生大量ROS。Urzúa等[52]指出，根部细胞产生的羟基或酯基与H2O2相互作用产生ROS。为了减少ROS的积累，根部细胞会产生一些抗氧化剂。如，Lee等[45]在低温胁迫下的菊苣根中发现了非生物因子诱导的ROS清除剂，如SOD、CAT和APX。

此外，热休克蛋白在低温胁迫下丰度会增高，其在水稻根[31]、菊苣[50]、玉米[53]等植物中都得到证实，其中HSP70家族最丰富，这些蛋白质主要是作为分子伴侣防止蛋白质的聚集变性以及促进蛋白质复性[45]。另外，Hashimoto等[47]发现，低温胁迫下水稻根部有一个带有分子伴侣活性的Ca2+蛋白前体。Dumont等[54]在低温胁迫下的豌豆根中检测到了蛋白异构酶和抗病性蛋白，表明根部防御性相关通路被激活以抵御低温胁迫。

5 小结与展望

通过非生物因子胁迫下对植物的蛋白质组学研究，人类了解了一些参与非生物胁迫应答蛋白质的重要信息，发现了一些非生物胁迫下相关的分子或细胞机制。在干旱、高盐和低温胁迫条件下，跨膜的水或离子通道蛋白的丰度会更高，表明离子或渗透压平衡发生了变化。然而这种现象在洪涝胁迫条件下未观察到。此外，ROS清除剂在干旱、高盐和低温胁迫的植物根部丰度增高，表明植物根在高ROS水平下会采取抗氧化的预防措施。相反，ROS清除剂在洪涝胁迫下丰度很低，表明根在洪涝胁迫时处于缺氧状态，因此需要补氧。另一方面，在干旱、洪涝和低温胁迫下，参与蛋白质折叠、抗病与防御相关的分子伴侣丰度会更高，如蛋白水解酶和蛋白酶体，表明在此胁迫条件下蛋白质在不断变性和复性以消除受损蛋白质。此外，植物根系在逆境胁迫下所有参与初级代谢的蛋白质丰度均上调，表明植物在应答状态下能量需求增加。然而，在洪涝胁迫下次级代谢相关的蛋白质丰度下调，表明植物会采取节能模式以抵御胁迫。在复苏阶段，低温和干旱胁迫下的植物提高木质素的合成，其分子机制是根系可以硬化细胞壁的根尖以提高其机械强度。在干旱、高盐和洪涝胁迫下，细胞骨架相关蛋白质丰度的变化是对细胞体积减小所做的补偿。此外，在洪涝胁迫后的恢复期，为减缓胁迫因子的影响，从头合成蛋白、生长信号蛋白、次级代谢蛋白等的丰度都有增强。

综上所述，植物根系抵御非生物胁迫是一个复杂的生理过程，涉及蛋白质和基因多个网络的变化，人们利用蛋白质组学方法和技术在此方面开展了广泛的研究，增进了人类对植物根系应答非生物胁迫机制的认识和了解。但该方面的研究仍处于初步阶段，多数文献报道的是植物根系在干旱、高盐、洪涝或低温胁迫下至少24 h后的蛋白质组变化，在胁迫0～24 h植物根系的蛋白质组变化还有待探索。因为蛋白质是动态变化的，而大多数蛋白质组学研究只是集中在某单一时间点上，因此，需要利用更好的技术探索其动态变化。另外，相比基因组数据库的建立和发展，蛋白质组数据库的缺乏将是未来需要迫切解决的问题。虽然利用蛋白质组学方法和技术在植物根系研究中取得了一定成果，但是技术本身的不足还需不断优化和改进。相信在未来，通过整合不同技术手段，从基因到蛋白质再到细胞等多层次地揭示植物根系抗逆机制的同时，也能促进逆境胁迫下植物种植和育种工作的发展。

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Advance in Proteomics of Plant Roots under Abiotic Stress

LIU Haichen,YANG Wenjun,ZHANG Chunlan,HUO Hongyan,WANG Lan,ZHANG Jixing*

(College of Life Sciences,Inner Mongolia University for Nationalities,Tongliao 028042,China)

Abiotic stresses are key factors limiting plant growth and development. Research of the effects of abiotic stress on plant growth and development is important for studying plant defense mechanism and the development of stress tolerant plant breeding work.This paper elaborated proteomics research of plant root under abiotic stress,explored the root protein dynamic change under abiotic stress,and described specific protein network and its associated response mechanism.At last,we looked forward to the further research for proteomics of plant roots under abiotic stress.

proteomics; abiotic stress; root; adaptive response

2015-09-01

国家自然科学基金项目(31260336)

刘海臣(1973-)，男，内蒙古通辽人，实验师，硕士，主要从事植物抗逆生理与植物转基因方面的研究。 E-mail：liuhaichen3@126.com

*通讯作者：张继星(1971-)，男，内蒙古通辽人，教授，博士，主要从事植物生物化学与分子生物学方面的研究。 E-mail：zjx-711209@163.com

时间：2015-12-25 09:14:42

Q816

A

1004-3268(2016)01-0008-07

网络出版地址：http://www.cnki.net/kcms/detail/41.1092.S.20151225.0914.001.html