与食用菌相关的食源性致病细菌简述*

王琼英，高 巍，陈 强，黄晨阳

（中国农业科学院农业资源与农业区划研究所农业部农业微生物资源收集与保藏重点实验室，北京 100081）

〈质量安全与贮运加工〉

与食用菌相关的食源性致病细菌简述*

王琼英，高 巍，陈 强，黄晨阳**

（中国农业科学院农业资源与农业区划研究所农业部农业微生物资源收集与保藏重点实验室，北京 100081）

与《GB 7096-2003食用菌卫生标准》相比，《GB 7096-2014食品安全国家标准食用菌及其制品》增加了即食食用菌制品致病菌限量要求。根据《GB 29921-2013食品安全国家标准食品中致病菌限量》要求，即食食用菌制品需要检测沙门氏菌、金黄色葡萄球菌、大肠埃希氏菌O157:H7。为了让食用菌从业者深入认识致病菌，对沙门氏菌、金黄色葡萄球菌、大肠埃希氏菌O157:H7、副溶血性弧菌、单核细胞增生李斯特氏菌共5种食源性致病细菌做一简述。

致病菌限量；国家标准；即食食用菌制品

致病菌是常见的致病性微生物，能够引起人或动物疾病。食品中的致病菌主要有沙门氏菌（Salmonellaspp．）、金黄色葡萄球菌（Staphylococcus aureus）、大肠埃希氏菌（Escherichia coli）、副溶血性弧菌（Vibrio parahaemolyticus）、单核细胞增生李斯特氏菌（Listeria monocytogenes）等。据统计，我国每年由食品中致病菌引起的食源性疾病报告病例数约占全部报告的40%～50%。

与大田作物、蔬菜等截然不同，食用菌几乎不与农田土壤直接接触，并无需施用有机肥，所以食用菌鲜品和干品受到沙门氏菌、金黄色葡萄球菌、大肠埃希氏菌、副溶血性弧菌、单核细胞增生李斯特氏菌等致病菌污染的风险很低。随着食用菌栽培技术改进和设施升级，以及集约化、工厂化栽培的推进，其与食源性致病菌接触的机会更是微乎可微。

2013年发布的《GB 29921-2013食品安全国家标准食品中致病菌限量》规定了肉制品、水产制品、即食蛋制品、粮食制品、即食豆类制品、巧克力类及可可制品、即食果蔬制品、饮料、冷冻饮品、即食调味品、坚果籽实制品等11类食品中沙门氏菌、单核细胞增生李斯特氏菌、大肠埃希氏菌O157: H7、金黄色葡萄球菌、副溶血性弧菌5种致病菌限量规定。由于食用菌、蜂蜜等食品或原料的微生物污染风险很低，参照国际食品法典委员会（CAC）、国际食品微生物标准委员会（ICMSF）等国际组织的原则，无上述食品的致病菌限量。

2014年12月24日发布了《GB 7096-2014食品安全国家标准食用菌及其制品》，并于2015年5月24日实施。与《GB 7096-2003食用菌卫生标准》相比，GB 7096-2014中增加了即食食用菌制品的微生物指标限量要求。GB 7096-2014标准中明确规定，即食食用菌制品是以食用菌为主要原料，经相关工艺加工制成可直接食用的食用菌制品；并且，即食食用菌制品致病菌限量应符合GB 29921-2013中即食果蔬制品类的规定。GB 29921-2013中规定即食果蔬制品（含酱腌菜类）需要检测沙门氏菌、金黄色葡萄球菌、大肠埃希氏菌O157:H7共3种致病菌。

鉴于《GB 7096-2014食品安全国家标准食用菌及其制品》中首次提出致病菌限量，就沙门氏菌、金黄色葡萄球菌、大肠埃希氏菌O157:H7、副溶血性弧菌、单核细胞增生李斯特氏菌等5种致病菌做一简述，以期为食用菌即食制品产业可持续发展奠定基础。

1 沙门氏菌

沙门氏菌是肠杆菌科（Enterobacteriaceae）中一种重要的人畜共患致病菌，革兰氏阴性，是细菌性食物中毒的重要致病菌。沙门氏菌属有2个种，邦戈尔沙门氏菌（Salmonella bongori）和肠道沙门氏菌（Salmonella enterica）[1]。肠道沙门氏菌（S.enterica）被分成6个亚种，2 500余个血清型。大多数沙门氏菌感染直接或间接与动物性食品有关。大多数人感染沙门氏菌后，会出现腹泻、发烧、呕吐、腹部痛性痉挛，一般会持续4 d～7 d，多数人可以不经治疗即可康复。部分人可能会因腹泻严重脱水，必须治疗。据世界卫生组织（WHO）估计，在2000年，全球2 160万人感染伤寒，21．6万人因此而亡，其中90%以上发生在亚洲[2]。在美国，每年发生约100万例。沙门氏菌导致的死亡数量最多，在全部食源性疾病导致的死亡中占28%[3]。我国2011年、2012年由微生物引起的食源性疾病暴发报告中，沙门氏菌居第1位，分别占30．8%、30．5%[4]。

沙门氏菌是全球细菌性食物中毒的主要致病菌，各国普遍提出该致病菌限量要求。《GB 7096-2014食品安全国家标准食用菌及其制品》要求在即食食用菌制品中需要检测该致病菌，采用《GB 4789．4-2010食品安全国家标准 食品微生物学检验 沙门氏菌检验》中的方法进行检测。

2 金黄色葡萄球菌

金黄色葡萄球菌隶属于葡萄球菌属（Staphylococcus），革兰氏阳性，广泛分布于自然界，是引起化脓性疾病的重要病原菌，也是引起食品污染和细菌性食物中毒的一种重要细菌。金黄色葡萄球菌有一个最大特征就是高度耐盐性，生存能力极强，在干燥情况下仍能存活，因此多种类型的食品如蛋奶类食品、禽肉类食品、水产海鲜类、米面类食品等都易受到金黄色葡萄球菌的感染。另一方面，目前市场销售的速冻类冷冻制品的贮藏温度多为-18℃，该温度下的金黄色葡萄球菌并不会完全失活。食品受金黄色葡萄球菌污染后，不仅会腐败变质，而且部分菌株产生金黄色葡萄球菌肠毒素而引起食物中毒。在许多国家，金黄色葡萄球菌是继沙门氏菌之后，能与产气荚膜梭菌数量相当的，可引起食物中毒爆发的第二或第三病原体[5]。在美国，每年发生约24万例[3]。我国2011年、2012年由微生物引起的食源性疾病暴发报告中，金黄色葡萄球菌及其毒素位于第3位，分别占11．5%、14．3%[4]。

金黄色葡萄球菌是我国细菌性食物中毒的主要致病菌之一，其致病力与该菌产生的金黄色葡萄球菌肠毒素有关。《GB 7096-2014食品安全国家标准食用菌及其制品》要求在即食食用菌制品中检测该致病菌，采用《GB 4789．10-2010食品安全国家标准食品微生物学检验金黄色葡萄球菌检验》方法进行检测，共有3种方法，即食食用菌制品采用第2种方法。

3 大肠埃希氏菌O157:H7

大肠埃希氏菌O157:H7是大肠杆菌中的一个类型，革兰氏阴性，无芽胞，耐低温，能在冰箱内长期生存；在自然界水中可存活数周至数月；不耐热，75℃约1 min即被灭活；对氯敏感。这一类型的大肠杆菌会释放一种强烈的毒素，并可能导致严重的肠道症状，如带血腹泻，这种疾病可通过饮用受污染的水或进食未熟透的食物而感染。此外，若个人卫生欠佳，亦可能会通过人传人的途径，或经进食受粪便污染的食物而感染。大肠埃希氏菌O157:H7自1982年发现至今，最大规模一次暴发是在日本。1996年5月～8月，约有1万人感染大肠埃希氏菌O157:H7，大多是学龄儿童，日本大阪有超过6 000小学生受感染，引起全世界的关注[6]。在美国，每年发生约6．3万例[3]。我国2011年、2012年由微生物引起的食源性疾病暴发报告中，大肠埃希氏菌列于第5位，分别占1．9%、8．5%[4]。

美国、日本等相关国家曾发生牛肉和蔬菜引起的大肠埃希氏菌O157:H7食源性疾病。我国虽无典型的预包装熟肉制品引发的大肠埃希氏菌O157:H7食源性疾病，但为降低消费者健康风险，结合风险监测和风险评估情况，在《GB 29921-2013食品安全国家标准食品中致病菌限量》中，按二级采样方案设置熟牛肉和生食牛肉制品、生食果蔬制品中大肠埃希氏菌O157:H7限量规定。《GB 7096-2014食品安全国家标准食用菌及其制品》要求在即食食用菌制品中检测该致病菌，采用《GB/T 4789.36-2008食品卫生微生物学检验大肠埃希氏菌O157:H7/NM检验》中方法进行检测，该标准有4种方法可以采用。

4 副溶血性弧菌

副溶血性弧菌（Vibrio parahaemolyticus）是一种重要的食源性致病菌，为革兰氏阴性杆菌，呈弧状、杆状、丝状等多种形状，无芽孢。进食含有该菌的食物可致食物中毒，临床上以急性起病、腹痛、呕吐、腹泻及水样便为主要症状。副溶血性弧菌不耐热，56℃加热5 min，或90℃加热1 min即可将其杀灭[7]。副溶血性弧菌广泛存在于海水、海底沉积物以及鱼贝虾蟹等海产品中，必须在有盐份的环境中才能生长，故其在含盐量高的培养基上（2%～5%）生长良好，但在无盐的培养基上则不能生长，因此被称为嗜盐性弧菌。此菌对酸敏感，在普通食醋中5 min即可杀死；对热的抵抗力较弱。世界首例副溶血性弧菌食物中毒发生在日本。1950年10月，在日本大阪发生了一起由沙丁鱼引起的暴发性食物中毒事件，造成了272人发病、20人死亡[8]。我国2011年、2012年由微生物引起的食源性疾病暴发报告中，副溶血性弧菌列第2位，分别占19.7%、18.7%[4]。

副溶血性弧菌是我国沿海及部分内地区域食物中毒的主要致病菌，主要污染水产制品或者交叉污染肉制品等，其致病性与带菌量、是否携带致病基因密切相关。在即食食用菌制品中污染的风险很低，未做限量。

5 单核细胞增生李斯特氏菌

单核细胞增生李斯特氏菌是一种人畜共患病的病原菌，革兰氏阳性杆菌，无芽胞，广泛存在于自然界中，能耐受较高的渗透压，在土壤、地表水、污水、废水、植物、青储饲料、烂菜中均存在该菌，所以动物很容易摄入该菌，并通过口腔-粪便的途径进行传播。感染后主要表现为败血症、脑膜炎和单核细胞增多。食品中存在的单细胞增生李斯特氏菌对人类的安全存在威胁，该菌在4℃环境中仍可生长繁殖，是冷藏食品威胁人类健康的主要病原菌之一。

在美国的食源性疾病中，单核细胞增生李斯特氏菌导致的死亡数量排第三，占19%[3]。鉴于我国没有充足的临床数据支持，根据我国风险监测结果，从保护公众健康角度出发，参考联合国粮农组织（FAO）/世界卫生组织（WHO）即食食品中单核细胞增生李斯特氏菌的风险评估报告和国际食品法典委员会（CAC）、欧盟、国际食品微生物标准委员会（ICMSF）等国际组织和地区即食食品中单核细胞增生李斯特氏菌限量标准，在《GB 29921-2013食品安全国家标准食品中致病菌限量》中，按二级采样方案设置了高风险的即食肉制品中单核细胞增生李斯特氏菌限量规定。但在即食食用菌制品中污染的风险很低，未做限量。

6 小结

2013年全国食用菌总产量达3 169.68万t，产值2 017.9亿元，产量、产值比2012年分别增长了7.35%、7.68%，均继续呈现增长态势。随着中国食用菌产业的持续快速发展，食用菌加工产品也迅猛发展，即食食用菌制品种类和数量越来越多。《GB 7096-2014食品安全国家标准食用菌及其制品》增加了即食食用菌制品的微生物指标限量要求，为食用菌即食制品产业可持续发展保驾护航，为消费者提供权益保障。

[1]Tindall BJ,Grimont PAD,Garrity GM,et al.Nomenclature and taxonomy of the genus Salmonella[J].Int J Syst Evol Microbiol,2005,55(1):521-524.

[2]Ochiai RL,Acosta CJ,Danovaro-Holliday M,et al.A study of

typhoid fever in five Asian countries:disease burden and implications for controls[J].Bull World Health Organ,2008,86 (4):260-268.

[3]Scallan E,Hoekstra RM,Angulo FJ,et al.Foodborne illness acquired in the United States-major pathogens[J].Emerg Infect Dis,2011,17(1):7-15.

[4]国家卫生和计划生育委员会.2013中国卫生和计划生育统计年鉴[M].北京：中国协和医科大学出版社，2013.

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[7]陈炳卿.营养与食品卫生学（第三版）[M].北京：人民卫生出版社，1994.

[8]Fujino T,Okuno Y,Nakada D,et al.On the bacteriological examination of Shirasu food poisoning[J].J Jpn Assoc Infect Dis,1951(25):11-12.

Brief Introduction of Foodborne Pathogenic Bacteria Associated with Edible Mushrooms

WANG Qiong-ying,GAO Wei,CHEN Qiang,HUANG Chen-yang
(Institute of Agricultural Resources and Regional Planning,Chinese Academy of Agricultural Sciences,Key Laboratory of Microbial Resources,Ministry of Agriculture,Beijing 100081,China)

Compared to“GB 7096-2003 Hygienic standard for edible fungi”,limitations were supplemented to the standard of“GB 7096-2014 National Food Safety Standard for Edible Mushrooms and Related Products”for the amount of pathogenic bacteria on instant mushroom products．Based on the items of“GB 29921-2013 National Food Safety Standard Limit of Pathogen in Foods”,instant edible mushrooms need to be checked for the existing amount of Salmonella spp．,Staphylococcus aureus,and Escherichia coli．The 5 types of foodborne illness bacteria,i．e．,Salmonella spp．,S.aureus,E.coli O157:H7,Vibrio parahaemolyticus and Listeria monocytogenes have been briefly described,for mushroom practitioners to have a deep understanding of the pathogenic bacteria．

limit of pathogen;national standard;instant edible mushrooms

S646.9

A

1003-8310（2016）01-0059-03

10．13629/j．cnki．53-1054．2016．01．016

国家科技支撑计划课题（2013BAD16B03）。

王琼英（1993-），女，在读硕士研究生，主要研究方向为食用菌遗传育种。E-mail:735665861＠qq．com

**通信作者：黄晨阳（1977-），男，博士，副研究员，主要从事食用菌遗传育种研究。E-mail:huangchenyang＠caas．cn

2015-11-10