泰山蛹虫草多糖对免疫抑制小鼠肠道菌群及分泌型免疫球蛋白A的影响

张圣方，赵龙玉，赵凤春，王雪，杨正友*

（山东农业大学生命科学学院，山东省农业微生物重点实验室，山东泰安271018）

泰山蛹虫草多糖对免疫抑制小鼠肠道菌群及分泌型免疫球蛋白A的影响

张圣方，赵龙玉，赵凤春，王雪，杨正友*

（山东农业大学生命科学学院，山东省农业微生物重点实验室，山东泰安271018）

目的：研究泰山蛹虫草多糖对免疫抑制小鼠肠道菌群和肠黏膜分泌型免疫球蛋白A（secretory immunoglobulin A，sIgA）的影响。方法：将60只雄性昆明小鼠随机平均分为5组，空白对照组和环磷酰胺（cyclophosphamide，CY）模型组的小鼠灌胃蒸馏水，3个蛹虫草多糖组分别以100、200、300mg/（kg·d）（以体质量计，下同）剂量的泰山蛹虫草多糖灌胃小鼠19d。第20天，空白对照组小鼠腹腔注射生理盐水，其余4组小鼠均腹腔注射100mg/kg的CY。观察蛹虫草多糖对小鼠肠道菌群和肠黏膜sIgA水平的影响。结果：与CY模型组比较，3个蛹虫草多糖组小鼠肠道的双歧杆菌、乳酸杆菌数量均极显著增加（P＜0.01），而大肠杆菌、肠球菌数量均显著或极显著降低（P＜0.05或P＜0.01）；3个蛹虫草多糖组小鼠的肠道sIgA含量均极显著升高（P＜0.01）。结论：泰山蛹虫草多糖对CY所致的免疫抑制小鼠肠道菌群紊乱有拮抗作用；泰山蛹虫草多糖也能促进肠黏膜sIgA的分泌，在一定程度上拮抗CY所致的肠黏膜免疫抑制。

泰山蛹虫草；多糖；环磷酰胺；免疫抑制小鼠；肠道菌群；分泌型免疫球蛋白A

泰山蛹虫草（Cordyceps taishanensis）是一种自然野生蛹虫草，隶属子囊菌门（Ascomycota）、核菌纲（Pyrenomycetes）、麦角菌目（Clavioipitales）、麦角菌科（Clavicipitaceae）、虫草属（Cordyceps）中的子囊真菌［1］。

蛹虫草多糖是从蛹虫草子实体或菌丝体中提取的具有多种生物学和免疫学活性的真菌多糖。它具有抗病毒、抗肿瘤、抗氧化、提高免疫力等功能，近年来引起人们的广泛关注［2-11］。研究发现一些中药多糖有改善动物肠道微生态的作用［12-15］。但是蛹虫草多糖对肠道微生态是否具有调节作用、是否会改善肠道黏膜免疫功能，目前仍无相关文献报道。

分泌型免疫球蛋白A（secretory immunoglobulin A，sIgA）是机体内分泌量最多的以及肠黏膜表面主要的免疫球蛋白，对肠道黏膜防御起着重要作用。以sIgA为主的体液免疫占主导地位，是防御病原菌在肠道黏膜黏附和定殖的第一道防线［16］。环磷酰胺（cyclophosphamide，CY）是目前应用的免疫抑制剂中作用最强的药物之一，研究广泛认为CY可作为免疫抑制模型的造模剂［17-20］。

本实验在前人研究成果的基础上，采用蛹虫草高产栽培技术［21-22］，获得优质泰山蛹虫草子实体，从中提取并纯化多糖，通过小鼠灌胃实验，检测小鼠肠道主要菌群数量、肠道sIgA含量的变化情况，旨在探究泰山蛹虫草多糖对CY所致的免疫抑制小鼠肠道菌群平衡和肠黏膜免疫功能的影响，为泰山蛹虫草多糖制剂的应用推广提供科学依据。

1　材料与方法

1.1动物、材料与试剂

清洁级昆明小鼠，雄性，体质量（20±2）g，由泰山医学院动物实验中心提供。

泰山蛹虫草菌（药乡-3）由山东省泰安市农业科学院食用菌研究所提供。

BBL琼脂培养基、伊红美蓝琼脂（eosin-methylene blue，EMB）、Pfizer肠球菌选择性琼脂、MRS琼脂培养基青岛高科园海博生物技术有限公司；sIgA试剂盒北京方程生物科技有限公司；注射用环磷酰胺（优级纯）江苏恒瑞医药股份有限公司。

1.2仪器与设备

SW-CJ-1F超净工作台苏净集团苏州安泰空气技术有限公司；LDZX-50KB立式压力蒸汽灭菌器上海申安医疗器械厂；DHP-9162电热恒温培养箱上海一恒科学仪器有限公司；C-32厌氧培养盒日本三菱瓦斯化学株式会社；BIO-RAD680伯乐酶标仪美国Bio-Rad公司。

1.3方法

1.3.1泰山蛹虫草多糖的制备

采用高效提取和纯化蛹虫草子实体多糖的方法［23-24］获得的泰山蛹虫草多糖（子实体多糖含量测定为5.10%）。对本实验室栽培出的泰山蛹虫草子实体进行水提醇沉提取粗多糖，然后先后经过Sevag法脱蛋白、活性炭除色素、透析除小分子杂质和Sephadex G-75柱过滤层析，最后得到泰山蛹虫草多糖纯品。

1.3.2动物分组和给药

60只昆明小鼠随机平均分为5组：空白对照组、CY模型组和3个不同剂量蛹虫草多糖组。饲养期间小鼠自由摄食、饮水。按照表1的给药方案每天对小鼠进行定时灌胃，每次每只小鼠灌胃相应剂量的蛹虫草多糖溶液或蒸馏水，连续灌胃19d；第20天，对每只小鼠腹腔注射CY或等体积的生理盐水，24h后对所有小鼠摘眼球采血，然后颈椎脱臼处死小鼠。

表1　小鼠分组和给药方案Table1Animal grouping and drug administration of the mice

1.3.3样品采集与处理

1.3.3.1盲肠内容物采集与均质化

将小鼠固定于解剖板上，常规消毒后正中切开腹腔，找出回盲部，在距回盲部末端10cm以内，无菌收集盲肠内容物，置于干燥灭菌小试管中。无菌条件下称取1g盲肠内容物，加9mL灭菌生理盐水，于振荡器上振荡15min，使盲肠内容物均质化。

1.3.3.2肠黏液采集与处理

取靠近回盲部的小肠段，平铺于滤纸上，纵向剖开，轻刮去肠腔内成形粪便，再用载玻片轻刮肠黏膜表面黏液至Eppendorf管中，用3mL0.01mol/L无菌磷酸盐缓冲液（phosphate buffered saline，PBS）（pH值为7.5±0.1）反复冲洗肠腔表面后，收集于5mL无菌离心管内，充分振荡混匀，4℃、1000r/min离心10min，取上清液于-80℃条件下冻存待测。

1.3.3.3盲肠内容物菌液稀释

将灭菌生理盐水分别装于第2～8支干燥灭菌试管内，每支试管9mL。从装有盲肠内容物溶液的第1支试管中吸取1mL移入第2支，依次稀释至第8支，直至稀释倍数为10-8。

1.3.3.4细菌接种

样品稀释度选择：大肠杆菌（10-5、10-6、10-7），肠球菌（10-4、10-5、10-6），乳酸杆菌（10-6、10-7、10-8），双歧杆菌（10-6、10-7、10-8）。按所选稀释度，用移液器取适当稀释度的样品100☒L接种于不同的选择性培养基上，进行涂布，每个稀释度做3个平行板。

1.3.3.5细菌培养与计数

平板培养基接种后按照表2的培养条件对肠道主要茵群进行培养，用常规平板活菌计数法计数［25］。

其中厌氧菌的培养方法为：首先把接种过的平板放在厌氧培养盒中，然后将两袋打开的AnaeroPack-Anaero-3.5L厌氧产气袋和氧气指示剂快速放在厌氧盒中（若在0.5～1h内，氧气指示剂由蓝色变成粉红色，说明厌氧培养盒中已经是无氧环境），密封好后放入37℃恒温培养箱中培养2～3d。

表2肠道主要菌群的培养条件Table2Culture conditions of intestinal floraflora

培养结束后，分别选择适当的稀释度，计算出各种菌落同一稀释度的平均菌落数a。根据下式分别计算各种菌落3种稀释度样品的菌落总数，结果都以对数形式表示。

1.3.4小鼠肠道内sIgA含量的测定

采用酶联免疫吸附分析（enzyme linked immunosorbent assay，ELISA）法中的双抗体夹心法测定小鼠肠道内sIgA水平，操作过程按照试剂盒说明书进行：标准品的稀释：取5个小试管，编号1～5，分别加入150☒L标准品稀释液。在1号试管中加入150☒L的原倍标准品，作为1号标准品；然后取150☒L1号试管中的标准品加入到2号试管中，依次稀释到第5管，分别得到质量浓度为8.0、4.0、2.0、1.0、0.5☒g/mL的标准品溶液。加样：分别设空白孔（空白孔不加样品及酶标试剂，其余各步骤操作相同）、标准孔、待测样品孔。在酶标包被板上的标准孔内依次加入不同质量浓度的标准品溶液各50☒L，待测样品孔中先加样品稀释液40☒L，然后再加待测样品10☒L（样品最终稀释度为5倍）。加样时将样品加于酶标板孔底部，尽量不触及孔壁，轻轻晃动混匀。温育：用封板膜封板后置37℃温育30min。配液：将30倍浓缩洗涤液用蒸馏水30倍稀释后备用。洗涤：小心揭掉封板膜，弃去液体并甩干，每孔加满洗涤液，静置30s后弃去，如此重复5次后拍干。加酶标试剂：每孔加入酶标试剂50☒L，空白孔除外。温育：与上述温育步骤相同。洗涤：与上述洗涤步骤相同。显色：每孔先加入显色剂A50☒L，再加入显色剂B50☒L，轻轻振荡混匀，37℃避光显色10min。终止：每孔加终止液50☒L，终止反应（此时蓝色立即转变为黄色）。测定：以空白孔调零，在450nm波长处依序测定各孔的光密度值OD450nm。测定应在加终止液后15min以内进行。计算：以标准物的质量浓度为横坐标，OD450nm为纵坐标，绘制出标准曲线并得出直线回归方程式，计算出样品的实际质量浓度。

1.4数据处理

采用SPSS17.0软件对所有实验数据进行统计分析，结果以表示。显著性分析采用单向方差分析，多重比较采用LSD检验，P＜0.05认为具有统计学意义。

2　结果与分析

2.1小鼠肠道菌落形态

观察小鼠肠道4种微生物在相应选择培养基上的菌落形态。厌氧条件下，在MRS琼脂培养基和BBL琼脂培养基上分别培养出两种菌落，分别对两种菌落性状和个体形态进行观察，发现乳酸杆菌菌落呈圆形，乳白色，表面光滑，有突起，边缘整齐，有光泽，不透明，菌落直径大于双歧杆菌；双歧杆菌菌落呈圆形，白色或乳白色，表面光滑，边缘整齐，有光泽。普通条件下，在伊红美蓝琼脂培养基和肠球菌选择培养基上也分别培养出两种菌落，其中大肠杆菌菌落呈暗红色，带有金属光泽，表面光滑，边缘整齐。肠球菌菌落呈灰白色，边缘整齐，有光泽，在菌落周围的培养基颜色加深。

2.2小鼠肠道细菌数量比较结果

表 3 各组小鼠肠道菌群定量检测结果比较（x =12）Table 3 Comparison of intestinal flora populations in mi

表 3 各组小鼠肠道菌群定量检测结果比较（x =12）Table 3 Comparison of intestinal flora populations in mi

注：*.与空白对照组相比，差异显著（P＜0.05）；**.与空白对照组相比，差异极显著（P＜0.01）；#.与CY模型组相比，差异显著（P＜0.05）；##.与CY模型组相比，差异极显著（P＜0.01）。下同。

lg（CFU/g）组别乳酸杆菌双歧杆菌大肠杆菌肠球菌空白对照组9.5877±0.1001##10.1123±0.1075##8.4427±0.0315##7.2827±0.0244##CY模型组7.4993±0.4786**7.7490±0.0679**9.4707±0.0959**7.5353±0.0528**低剂量蛹虫草多糖组8.5673±0.4914**##8.7263±0.0286**##8.9140±0.0455**##7.3677±0.0840#中剂量蛹虫草多糖组9.6503±0.0693##9.9610±0.0339*##8.5340±0.0706##7.1333±0.1155*##高剂量蛹虫草多糖组9.4987±0.0511##9.6250±0.0783**##8.5067±0.0038##7.3107±0.0636##

由表3可知，与空白对照组比较，CY模型组和低剂量蛹虫草多糖组小鼠肠道乳酸杆菌数量均极显著减少（P＜0.01），中、高剂量蛹虫草多糖组乳酸杆菌数量差异均不显著（P＞0.05）；与CY模型组比较，3个不同剂量蛹虫草多糖组小鼠肠道乳酸杆菌数量均极显著增加（P＜0.01）。

与空白对照组比较，CY模型组小鼠肠道双歧杆菌数量极显著减少（P＜0.01），3个不同剂量蛹虫草多糖组双歧杆菌数量显著或极显著降低（P＜0.01或P＜0.05）；与CY模型组比较，3个不同剂量蛹虫草多糖组小鼠肠道双歧杆菌数量均极显著增加（P＜0.01）。

与空白对照组比较，CY模型组和低剂量蛹虫草多糖组小鼠肠道大肠杆菌数极显著增加（P＜0.01），中、高剂量蛹虫草多糖组大肠杆菌数量差异均不显著（P＞0.05）；与CY模型组比较，3个不同剂量蛹虫草多糖组肠道大肠杆菌菌群数量均极显著减少（P＜0.01）。

与空白对照组比较，CY模型组小鼠肠道肠球菌数量极显著增加（P＜0.01），中剂量蛹虫草多糖组肠球菌数显著降低（P＜0.05），低、高剂量蛹虫草多糖组肠球菌数量差异不显著（P＞0.05）；与CY模型组比较，3个不同剂量蛹虫草多糖组肠球菌数显著或极显著减少（P＜0.05或P＜0.01）。

2.3小鼠肠道sIgA含量

以标准品质量浓度为横坐标，OD450nm为纵坐标，绘制出标准曲线并得到直线回归方程为y=0.1333x-0.0477（R2=0.9974）。

表 4 小鼠肠黏膜sIgA的含Table 4 Contents of intestinal mucosal sIgA in experimental mice

表 4 小鼠肠黏膜sIgA的含Table 4 Contents of intestinal mucosal sIgA in experimental mice

组别OD450nmsIgA质量浓度/（☒g/mL）空白对照组0.0957±0.0031##5.3780±0.1146##CY模型组0.0433±0.0025**3.4147±0.0946**低剂量蛹虫草多糖组0.0800±0.0050**##4.7897±0.1875**##中剂量蛹虫草多糖组0.1187±0.0031**##6.2400±0.1146**##高剂量蛹虫草多糖组0.0747±0.0030**##4.5900±0.1145**##

由表4可知，与空白对照组比较，CY模型组和低、高剂量蛹虫草多糖组小鼠肠黏膜sIgA含量极显著减少（P＜0.01）；而中剂量蛹虫草多糖组小鼠肠黏膜sIgA含量极显著增加（P＜0.01）。由此可见，肠道sIgA含量并非随着蛹虫草多糖制剂添加量的增多而升高。其中，中剂量的蛹虫草多糖不仅改善了CY对小鼠肠道sIgA的抑制，且使小鼠肠道sIgA含量升高，甚至高于空白对照组。与CY模型组比较，低、中、高剂量蛹虫草多糖组小鼠肠黏膜sIgA含量均极显著升高（P＜0.01）。

3　讨论

机体正常菌群在与机体保持着动态微生态平衡的同时，它们之间相互也保持着恒定的比例关系，而形成一个相互依附、相互作用的微生态系统。这种动态平衡不仅是肠道正常菌群生存所必需的，而且对机体免疫功能的正常发挥、宿主生理功能乃至生命活动都是至关重要的，因为肠道内一些寄生菌可为肠黏膜细胞提供某些营养成分，维持肠道微生态平衡，激活肠道免疫系统，也是组成肠道屏障功能的一部分［26］。

本实验结果显示，与空白对照组相比，环磷酰胺（CY）模型组小鼠肠道中的双歧杆菌、乳酸杆菌数降低，大肠杆菌、肠球菌数量增加，均具有极显著差异，表明腹腔注射CY造成了小鼠肠道菌群紊乱。双歧杆菌和乳酸杆菌数量锐减，使肠道定殖抗力下降，降低了肠黏膜屏障功能。与CY模型组比较，3个剂量蛹虫草多糖组小鼠肠道内双歧杆菌、乳酸杆菌菌群数量有明显增加，大肠杆菌、肠球菌数量减少；与空白对照组比较，差异总体不显著，说明泰山蛹虫草多糖能在一定程度上拮抗甚至恢复环磷酰胺免疫抑制导致的肠道菌群紊乱。

sIgA是机体黏膜免疫的主要效应因子，sIgA、杯状上皮细胞分泌的黏液与肠上皮细胞刷状缘表面分布的糖萼（糖衣）和碱性磷酸酶构成机体与外界的一层屏障，阻止绝大部分外来食物中抗原致病原的侵入。本实验结果表明，与空白对照组相比，CY模型组小鼠小肠黏液sIgA水平显著降低；3个不同剂量蛹虫草多糖组小鼠肠道sIgA水平极显著高于CY模型组；说明泰山蛹虫草多糖能够促进小鼠肠黏膜sIgA的分泌量增加，在一定程度上拮抗环磷酰胺对肠道sIgA的分泌抑制作用。

多糖对肠道菌群数量和肠黏液sIgA含量的影响不是单一方面的，两者相互促进，相互影响。蛹虫草多糖能促进小鼠肠内双歧杆菌、乳酸杆菌等有益菌群数量增加，减少条件性致病菌数量，能一定程度上拮抗环磷酰胺所致的菌群紊乱；同时，多糖也能促进肠黏液sIgA的分泌。而肠黏液sIgA对肠道菌群也有促进平衡作用，可以阻止外来致病菌的黏附，并成为稳定肠道菌膜层的组成部分［27］。肠道菌群与sIgA共同发挥对肠黏膜屏障功能的上调作用。

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Effect of Cordyceps taishanensis Polysaccharide on Intestinal Microflora and Secretory Immunoglobulin A in Immunosuppressive Mice

ZHANG Shengfang，ZHAO Longyu，ZHAO Fengchun，WANG Xue，YANG Zhengyou*
（Shandong Key Laboratory of Agricultural Microbiology，College of Life Sciences，Shandong Agricultural University，Taian271018，China）

This study was conducted aiming to explore the effect of Cordyceps taishanensis polysaccharide on the intestinal microflora and intestinal mucosal secretory immunoglobu lin A（sIgA）in immunosuppressive mice.Sixty Kunming male mice were randomly divided into five groups including control group，cyclophosphamide（CY）model group and C. taishanensis polysaccharide treatment groups.The mice of both control and CY model groups were administrated with distilled water，and those in three treatment groups were administrated with C. taishanensis polysaccharide at doses of100，200and300mg/（kg·d），respectively，by gavage for19successive days.On the20thday，the mice from control group were intraperitoneally injected with normal saline，and those from four other groups were intraperitoneally injected with CY at a dose of100mg/（kg·d），and the effect of C. taishanensis polysaccharide on the intestinal microflora and intestinal mucosal sIgA were analyzed.Compared with the CY model group，the numbers of Bifidobacterium and Lactobacillus were significantly increased（P <0.01），the numbers of Escherichia coli and Enterococcus were significantly decreased（P <0.05or P <0.01）and the content of intestinal mucosal sIgA was significantly increased（P <0.01）in three treatment groups.These results indicated that C. taishanensis polysaccharide could regulate the disturbance of th e intestinal microflora in immunosuppressive mice induced by CY and could also antagonize CY-induced damage of intestinal mucosal immunity to a certain extent by promoting the secretion of sIgA.

Cordyceps taishanensis；polysaccharide；cyclophosphamide；immunosuppressive mice；intestinal microflora；secretory immunoglobulin A

Q507

A

1002-6630（2015）05-0148-05

10.7506/spkx1002-6630-201505028

2014-05-07

国家自然科学基金面上项目（30972050；31271873）；山东省自然科学基金项目（ZR2010CM015）

张圣方（1989—），男，硕士研究生，研究方向为食品微生物学。E-mail：896106694@163.com

杨正友（1971—），男，教授，博士，研究方向为食品质量与安全及食品微生物学。E-mail：zhyou21cn@sdau.edu.cn