纳米Fe2O3对2种微藻生长的影响

裴峰，王长海

纳米Fe2O3对2种微藻生长的影响

裴峰，王长海

(南京农业大学资源与环境科学院，江苏省海洋生物学重点实验室，江苏南京210095)

研究了纳米Fe2O3颗粒的悬浮液对蛋白核小球藻和斜生栅藻生长的影响.通过生长抑制实验确定了纳米Fe2O3促进2藻种生长的最佳浓度以及临界浓度范围，通过测定光合特性以及氧化应激水平和酶活性层面确定了纳米Fe2O3对2藻种生长的内部物质变化的影响，并分析其具体调节机制.结果表明，纳米Fe2O3颗粒的悬浮液对2藻种生长的最适浓度是6 mg/L，高于此浓度即对藻细胞造成毒性抑制.该实验结果可为工业生产废水的处理排放提供参考.

纳米Fe2O3颗粒;蛋白核小球藻;斜生栅藻;光合特性;氧化应激

随着现代工业中纳米材料被大规模的生产应用，一些纳米产品及混合的废弃物被直接排放到水体中［1-3］，破坏了自然水生生态系统的平衡和稳定，对正常的自然环境产生不利的影响.藻类为一种具有很多优势的水生模式生物，其中蛋白核小球藻(Chlorella pyrenoidosa)和斜生栅藻(Scenedesmus obliquus)是分布最为广泛的绿色微藻［4］，这2个属的藻种具有针对污染物有不同的敏感性，通常被用在毒性试验中作为受试生物，它们的生命周期短、繁殖快，易于在实验室进行培养处理［5-6］.

纳米材料进入到水体后，对水生生物生长的影响及相关作用机制已引起了研究者的广泛关注.Hund-Rinke等［7］研究结果表明纳米TiO2溶液对海藻有强烈的抑制作用.此外，在浓度阈值为0.04～1 mg/L C60处理下，鲫鱼体内可表达出强烈的氧化应激反应，肝细胞中抗氧化酶CAT和SOD显著升高，并伴随着GSH含量降低［8］.Franklin等［9］发现对比在纳米ZnO颗粒、普通ZnO和ZnCl2分别处理下，淡水藻的生长状况基本没有显著影响.铁元素作为日常生活中使用最为普遍的金属元素，其氧化物的纳米材料应用较为广泛，目前对于轻金属的纳米材料，尤其是关于纳米Fe2O3(nFe2O3)对水生环境的影响研究较少.本实验以医用工业中最常采用的nFe2O3颗粒为研究对象，通过对蛋白核小球藻和斜生栅藻添加不同浓度的nFe2O3颗粒，测定其对微藻生长的影响，寻求藻类生长的最佳浓度，以期为藻类的大规模培养以及工业废水的排放提供参考.

1 材料与方法

1.1 实验材料

蛋白核小球藻(Chlorella pyrenoidosa)和斜生栅藻(Scenedesmus obliquus)纯藻种，来源于南京农业大学资源与环境科学学院海洋科学专业海藻生物技术实验室.

纳米Fe2O3(nFe2O3，30 nm，纯度＞99.5%)，购于Aladdin Chemistry公司.其他试剂均为优级纯或分析纯试剂.溶液用超纯水配置.

1.2 培养基及培养方法

藻液培养基:BG-11培养基，120℃下高温高压灭菌30 min.

培养方法:调节光照培养箱温度参数为23± 0.5℃，光暗周期比12 h∶12 h，光强4 000 lx，静置培养，每日分时段人工摇瓶4～5次，每次大约5 min.培养的藻种每经过7 d就要及时接种，更换新的培养基，以便保持藻种的活力［10-11］，实验中藻种接种量的初始细胞浓度约为5×106个/mL.

nFe2O3颗粒水悬浮液制备:称取适量nFe2O3溶于BG-11培养基中，配制成浓度为5 000 mg/L的母液.将母液蒸汽灭菌(121℃，30 min)后待用，每次实验配制使用前，需要使用超声仪将母液超声振荡30 min，等积聚沉淀的颗粒重新均勾分散和悬浮之后，取用实验.实验所用nFe2O3颗粒浓度根据实验需要选取不同浓度梯度.

1.3 分析方法

蛋白小球藻细胞生物量的测定:在一定范围内，藻细胞干重与波长680 nm下的光吸收(A680)呈线性关系，由标准曲线计算细胞干重.自养蛋白小球藻细胞干重与A680回归曲线为Y(×106个/L)= 5.184 5X+0.074 8，R2=0.990 1.其中Y为单位体积培养液中的藻细胞数，X为A680值.

斜生栅藻细胞生物量的测定:自养斜生栅藻藻细胞干重与A680值回归曲线为Y(×106个/L)= 11.573X-0.407 5，R2=0.996 4.其中，Y为单位体积培养液中的藻细胞数，X为A680值.

微藻细胞破碎:采用超声波法破碎，取30 mL藻液，5 000 r/min离心10 min，将藻泥重悬于5 mL pH =7的PBS缓冲液中，在冰浴中超声破碎8 min(功率150 W，占空比50%)，经5 000 r/min离心10 min，留上清.

叶绿素含量及光合参数测定:参照李合生等［12］方法并在此基础上加以改进，取5 mL实验藻液6 000 r/min下离心10 min，去掉上清后加入5 mL体积分数为80%的丙酮，充分摇匀后放置在4℃冰箱中黑暗抽提24 h，再8 000 r/min离心10 min，取出适量上清液于665和649 nm处测定待测上清液的吸光度A.根据计算公式Ca=13.95×A665-6.88× A649，从而测得叶绿素a的含量，式中Ca表示叶绿素a的含量(mg/L).

在暴露实验24 h之后，利用Phyto-PAM分别测定2藻种的叶绿素荧光参数(Fv/Fm、Y(Ⅱ)、rETR-max).

蛋白质的测定采用考马斯亮蓝法［13］，经过回归分析，得出蛋白质标准曲线为Y=12.712X+0.001，R2=0.998 5，Y为A595值，X为蛋白量(g/L).

MDA、H2O2、SOD、CAT活性测定均使用南京建成工程研究所的相关检测试剂盒，根据试剂盒方法检测.

2 结果与讨论

2.1 nFe2O3对2藻种生长情况的影响

不同浓度nFe2O3颗粒悬浮液(0、2、4、6、8、10、20 mg/L)处理蛋白核小球藻和斜生栅藻后，藻细胞的生长曲线见图1.

图1 不同浓度nFe2O3处理下2藻种的生长曲线Fig.1 The growth curve of the two algae species in different concentrations of nano-Fe2O3

由图1可见，在实验前期，nFe2O3基本上不影响蛋白核小球藻和斜生栅藻的生长，nFe2O3处理组和对照组都在相同的状态上增长，细胞数没有出现明显的差别;但是随着实验天数的增加，各nFe2O3处理组与对照组相比生物量都呈现出不同程度的变化.第7天时在低浓度(2 mg/L和4 mg/L)nFe2O3处理下，蛋白核小球藻的细胞数与对照组相比相差不大，都是3.2×107个/L左右;但是6 mg/L nFe2O3的处理组细胞增殖到3.9×107个/L，表现出一定的促进细胞生长迹象，随着nFe2O3的浓度继续加大，出现一定的抑制效应，细胞数下降，说明高于6 mg/ L的nFe2O3对藻细胞具备一定的毒性抑制效应(图1 A).斜生栅藻处理组也表现出类似现象，nFe2O3处理浓度在6 mg/L时细胞生长达到5.4×107个/L (对照组为4.6×107个/L)，有一定促细胞生长的趋势;之后随着nFe2O3浓度继续增加，对藻的生长呈现逐渐增强的抑制作用(图1 B).

2.2 nFe2O3处理藻细胞后的电镜观测

在添加不同浓度的nFe2O3并培养5 d后，对纳米颗粒及与藻细胞的结合情况进行电镜观测，如图2所示.可以看出，nFe2O3与藻细胞的结合较为紧密，但是低浓度下纳米颗粒在藻液中分布量很小，只有少部分藻细胞会接触到纳米材料，由上述暴露实验得出的结果表明纳米材料对藻细胞没有较大的影响作用，这在电镜下无法得出具体的解释，只观察到20 mg/L nFe2O3处理后，nFe2O3颗粒结合在藻细胞的表面，并在高浓度下形成膜状存在.

图2 nFe2O3颗粒及与藻细胞的结合电镜图Fig.2 The SEM picture of nano-Fe2O3on microalgae cell

2.3 nFe2O3处理对2藻种中叶绿素a的影响

不同浓度nFe2O3处理蛋白核小球藻和斜生栅藻8 d后，藻细胞中叶绿素a含量变化如图3所示.

图3 不同浓度nFe2O3对藻细胞中叶绿素a含量的影响Fig.3 Effect of different concentrations of nano-Fe2O3on chlorophyll a content in the algae cells

由图3 A可以看出，随着nFe2O3浓度的增加，蛋白核小球藻的叶绿素a含量先升高再降低.低浓度处理组的叶绿素a含量和对照组相差不大，但6 mg/L nFe2O3处理组的叶绿素a含量明显高于对照组，达到0.04 pg/细胞;随着浓度继续增大，叶绿素a含量呈现下降趋势，至20 mg/L nFe2O3处理组时降低到0.03 pg/细胞.图3 B中，斜生栅藻也出现类似情况:6 mg/L nFe2O3处理组的叶绿素a含量达到0.043 pg/细胞，明显高于对照组，随着nFe2O3浓度增加，叶绿素a含量最低降至0.026 pg/细胞.叶绿素a作为藻细胞中参与进行光合作用的重要色素，其含量改变可以用来间接地对细胞的光合系统的反应变化以及生物的代谢方面进行评价.

上述结果表明，nFe2O3对蛋白核小球藻和斜生栅藻的叶绿素a含量变化有一定影响，主要体现在较低浓度处理时影响基本不明显，在浓度达到6 mg/L时明显促进叶绿素a累积，但随着浓度增大，又会抑制叶绿素a生成.这与2.1项中nFe2O3对2藻种生长状况表现出低浓度无影响、高浓度抑制的结论是相吻合的.在植物细胞中，光合色素尤其是叶绿素的作用是通过光反应中心吸收光能，并且通过电子传递将光能进行转变疏导，纳米材料本身具备的光敏性和光催化，使藻细胞对光能有一定的吸收，从而对光合作用的进程产生一定的影响，进而对藻类细胞的生长产生不同效果.

2.4 nFe2O3处理对光合参数Fv/Fm、Y(Ⅱ)、rETRmax的影响

叶绿素荧光作为一种广泛使用的良好指标，通过对各荧光参数的数据分析，可以较为快速有效地获取细胞有关光能利用的信息.光合系统中光反应中心(PSⅡ)产生的最大光化学量子产量Fv/Fm值表征植物的最大光合能力，植物实际的量子产量Y(Ⅱ)表征植物细胞的实际光合效率，最大电子传递效率rETRmax是联系光反应和暗反应的中间纽带，可以间接反映出细胞吸收光量子的程度.2.4.1Fv/Fm的测定结果不同浓度nFe2O3处理5 d后，2藻种的Fv/Fm的变化见图4.

图4 不同浓度nFe2O3对2藻种Fv/Fm的影响Fig.4 Effect of different concentrations of nano-Fe2O3on Fv/ Fmof the two algae species

当藻细胞受到外界因素胁迫时，Fv/Fm会有明显的下降趋势.由图4可见，较高浓度nFe2O3处理下，2藻种细胞Fv/Fm均逐渐降低，显示出一定的胁迫作用.在图4 A、4 B中，各处理组的Fv/Fm均低于0.65，尤其在浓度高于6 mg/L的处理组中Fv/Fm值明显降低.值得注意的是，各浓度处理组第2天的Fv/Fm都有下降趋势，但第3天，浓度低于6 mg/L的处理组的Fv/Fm数值有一定的恢复.在正常状态下，Fv/Fm是一个较为稳定的数值，藻类数值约为0.65［14］，当藻类受到外界因素的胁迫时，Fv/Fm数值会显著下降［15］，因此这项指标可作为环境因素胁迫或光抑制对植物光合作用影响的判定指标.

2.4.2 Y(Ⅱ)的测定结果不同浓度nFe2O3对蛋白核小球藻和斜生栅藻Y(Ⅱ)的影响如图5所示.

图5 不同浓度nFe2O3对2藻种Y(Ⅱ)的影响Fig.5 Effect of different concentrations of nano-Fe2O3on Y(Ⅱ) of the two algae species

由图5可以看出，nFe2O3对2藻种的作用效果基本相似:低浓度处理(＜6 mg/L)时，2藻种的Y(Ⅱ)值基本和对照组相差不大;但是当超过该浓度临界值时，2藻种的Y(Ⅱ)值都明显下降，且浓度越高数值降得越低.Y(Ⅱ)值可以直观地表征出细胞的实际光合效率，正常的生长状态下其可以和固定CO2效果保持一一对应的线性相关，一旦细胞的电子传递链受到外因素胁迫时，线性关系就不再存在.图5的结果表明，在浓度高于6 mg/L时，nFe2O3处理会使得2藻种的生长均受到一定程度的胁迫，实际的光合效率会降低，从而造成藻细胞整个光合系统对光合作用产生影响.

2.4.3 rETRmax的测定结果不同浓度nFe2O3对蛋白核小球藻和斜生栅藻rETRmax的影响见图6.

图6基本反映出了传递效率的趋势:低浓度nFe2O3处理组和对照组变化基本一致，传递效率没有较大的影响;但随着浓度增大，超过临界值(6 mg/L)时，rETRmax迅速下降，表明细胞受到一定的外界胁迫，无法正常进行电子运输，间接对光合作用产生影响.

上述实验结果表明，添加不同浓度nFe2O3进行处理后，蛋白核小球藻和斜生栅藻的荧光参数Fv/ Fm、Y(Ⅱ)、rETRmax都有一定的变化.Fv/Fm下降说明高浓度的nFe2O3作用使PSⅡ反应中心受到损伤，影响到光反应阶段的原初反应，进而遏制了电子传递，使得rETRmax呈现出下降趋势;Y(Ⅱ)在高浓度nFe2O3处理下降低，是由于阻碍了藻细胞合成化能物质(NADPH和ATP)的能力，影响藻细胞对碳进行固定.

图6 不同浓度纳米Fe2O3对2藻种rETRmax的影响Fig.6 Effect of different concentrations of nano-Fe2O3on rETRmax of the two algae species

2.5 Fe2O3颗粒对2藻种氧化应激反应的影响

多种纳米材料胁迫均会诱导产生氧化自由基，对生物体造成一定的氧化损伤，扰乱细胞内的氧化还原平衡，甚至发生脂质过氧化等现象.本研究选取不同浓度的nFe2O3对蛋白核小球藻和斜生栅藻进行暴露实验处理，测定处理8 d后藻细胞内氧化产物含量及相关抗氧化酶的活力，检测藻体受到的氧化胁迫损伤程度，考察nFe2O3对2藻种氧化应激水平的影响.

2.5.1 丙二醛(MDA)测定结果不同浓度nFe2O3作用5 d后，藻细胞内的MDA含量见图7.

由图7可见，随着处理浓度的增加，2藻种的MDA含量都呈现出上升的趋势，浓度高于6 mg/L的处理组比低浓度处理组表现出更加显著的结果.以每毫克蛋白质中的MDA含量计，在8 mg/L

nFe2O3处理组中MDA达到17.69 nmol/mg，比对照组高出一倍多.MDA为细胞受胁迫导致氧化损伤的一个重要检测指示，它是活性氧和生物体细胞膜以及膜上酶类、不饱和脂肪酸的物质发生反应的产物，从侧面可以表征出机体受到氧化损伤的程度.可见，浓度大于6 mg/L的nFe2O3处理5 d后会对2藻种的细胞造成一定的氧化损伤.

图7 不同浓度nFe2O3对2藻种MDA含量的影响Fig.7 Effect of different concentrations of nano-Fe2O3on MDA contentr of the two algae species

2.5.2 过氧化氢(H2O2)含量测定结果过氧化氢(H2O2)是生物体在自身代谢过程中产生的废弃物，它属于超氧自由基ROS的一种，当有外源因子添加至生物体生长环境中，机体在一定程度上受到该因素的胁迫，这时就会出现大量的活性氧成分，其中包括H2O2有积累现象产生，过多的H2O2会直接导致生物体的机能受到损伤.不同浓度nFe2O3对2藻种处理5 d后细胞内H2O2的含量结果见图8.

图8 不同浓度nFe2O3对2藻种H2O2含量的影响Fig.8 Effect of different concentrations of nano-Fe2O3on H2O2contentr of the two algae species

由图8可见，不同浓度的处理组中H2O2含量相比较对照组都有一定的提高，且随着nFe2O3浓度增加H2O2含量也呈现增加.一般情况下，机体的H2O2含量处于动态平衡中，生物体通过各种途径的调控来清除多余的H2O2，使其含量达到稳定的、机体可承受的阈值，尽可能低的减少其对生物体的氧化损伤，但这种方式还需要与抗氧化酶配合作用，利用酶类活性调控完成.

2.5.3 过氧化氢酶(CAT)测定结果不同浓度nFe2O3对2藻种处理5 d后，藻细胞内过氧化氢酶(CAT)活力测定结果见图9.

图9 不同浓度纳米Fe2O3对2藻种CAT活力的影响Fig.9 Effect of different concentrations of nano-Fe2O3on CAT activity of the two algae species

图9 中3个低浓度(2、4、6 mg/L)处理组的CAT活力比对照组略微提高，而浓度高于6 mg/L的处理组则酶活力明显增加.主要原因应该是由于CAT能够分解H2O2，产生氧和水，进而清除细胞内多余的H2O2，因此大于6 mg/L的高浓度处理下CAT活性的大幅度提升可能是导致2.5.2项中H2O2含量未出现明显变化的主要原因.纳米颗粒的添加会对藻细胞产生胁迫，可能会增加细胞内的H2O2含量，进而促使上调CAT活性，以减少H2O2含量，降低纳米颗粒对藻细胞造成的氧化损伤.

2.5.4 总超氧化物歧化酶(SOD)活性测定结果

不同浓度nFe2O3对2藻种处理5 d后，藻细胞内SOD的含量变化情况见图10.

由图10可见，单位质量的蛋白质中SOD的活力随添加处理浓度的增加出现上升的趋势，处理浓度高于6 mg/L的处理组与对照组相比尤为明显.综合上述结果，在添加nFe2O3后，2藻种细胞中的SOD活力会在MDA含量增加时显著的上调，两者之间有着良好的正相关关系，这说明高浓度的nFe2O3的确对2种类藻产生了一定毒害作用，具体表现为膜脂过氧化造成损伤，与此同时机体抗氧化的活力也得到相应提高.SOD作为一种重要的超氧自由基(O2-)天然清除剂，在生物体内氧化还原的动态平衡中扮演着决定性的角色.其主要功能是催化氢离子和超氧化物进行反应，同时，SOD活力也与MDA含量有一定关联.丙二醛(MDA)为生物体内氧自由基攻击脂质作用后发生过氧化反应而产生的氧化终产物，从侧面反映了机体确实遭受到氧自由基的攻击并有一定损伤，针对伤害机体又反馈性地上调SOD活力增强清除活性氧.两者相互关联，当生物体遭受外界因子胁迫形成膜脂过氧化或者氧化损伤时，必定使细胞产生应激反应，从而在根本上影响了抗氧化酶系统的活力.

图10 不同浓度nFe2O3对2藻种SOD活力的影响Fig.10 Effect of different concentrations of nano-Fe2O3on SOD activity of the two algae species

体内外研究结果表明多种纳米颗粒可以引起机体产生ROS，导致机体出现氧化应激反应.Andre等［1］研究结果表明目前导致多种纳米材料引起细胞胁迫或产生毒性的主要方式是生成活性氧和机体发生氧化应激反应.另外，多种新型人工合成的纳米颗粒会通过自身的张力和理化特性使蛋白质变性，造成细胞膜的选择透过性发生变化甚至是丧失，这为纳米材料富集的一些蛋白质络合物或者其他外界因素进入细胞中提供更便利的条件，在医学的应用上给予更多的启示［16］.

朱小山等［17］研究表明长期使用低剂量富勒烯(C60)对鲫鱼进行处理，引起氧化伤害，降低鲫鱼肝脏组织中的CAT和SOD的活性.本研究的结果显示nFe2O3处理使得蛋白核小球藻和斜生栅藻的SOD活性随着添加的浓度的增加而上调，这与朱小山的研究结果产生差异，说明不同的实验受体、不同的纳米材料所得结果是具有差异的.

3 结论

nFe2O3在生长抑制、光合影响以及氧化应激等方面对蛋白核小球藻和斜生栅藻均会产生一定影响.nFe2O3对于2藻种生长的临界浓度为6 mg/L，低于此浓度的nFe2O3对蛋白核小球藻和斜生栅藻的生长以及生物量变化作用前期基本无影响，在对数生长期时浓度为6 mg/L的nFe2O3会对藻细胞生长产生一定的促进作用.浓度高于6 mg/L的nFe2O3暴露处理对2藻种都具有一定的氧化损伤，表现为MAD、H2O2、CAT、SOD含量增加.

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Effect of Nano-Fe2O3on Growth of Two Species of Microalgae

PEI Feng，WANG Chang-hai
(College of Resources and Environmental Science，Nanjing Agricultural University，Jiangsu Key Laboratory of Marine Biology，Nanjing 210095 China)

The effect of Fe2O3nanoparticle suspension on the growth of Chlorella pyrenoidosa and Scenedesmus obliquus is studied.The optimal concentration and critical concentration range of nano-Fe2O3to promote the growth of the two microalgae are obtained through growth inhibition test.Effect of nano-Fe2O3on internal material change of the two microalgae and the corresponding mechanisms are revealed by testing the photosynthetic characteristics，the level of oxidative stress，and the enzyme activity.The results show that optimum concentration of nano-Fe2O3on the growth of Chlorella pyrenoidosa and Scenedesmus obliquus is 6 mg/L，and higher concentration will result in cell toxicity inhibition.The results provide a reference for managing industrial waste water.

Fe2O3nanoparticle;Chlorella pyrenoidosa;Scenedesmus obliquus;photosynthetic characteristic;oxidative stress

TD7

A

(责任编辑 周雪莹)

1004-8820(2015)03-0186-07

10.13951/j.cnki.37-1213/n.2015.03.007

2014-04-16

国家863课题资助项目(2012AA021706).

裴峰(1989-)，男，安徽马鞍山人，硕士研究生.

王长海(chwang@njau.edu.cn)，教授，博士生导师，主要从事海洋生化工程、微藻生物技术研究.