五氯酚污染土壤及沉积物的生物修复技术及机制研究进展

赵良元，林 莉，吴 敏，李青云，黄 茁

(长江科学院 a. 流域水环境研究所；b.流域水资源与生态环境科学湖北省重点实验室，武汉 430010)

五氯酚污染土壤及沉积物的生物修复技术及机制研究进展

赵良元a,b，林 莉a,b，吴 敏a,b，李青云a,b，黄 茁a,b

(长江科学院 a. 流域水环境研究所；b.流域水资源与生态环境科学湖北省重点实验室，武汉 430010)

五氯酚(PCP)曾作为杀钉螺剂在长江中下游血吸虫疫区大面积使用，目前虽然已被禁止使用，但仍然存在较为严重的环境污染，PCP会对水生态系统及人体健康造成潜在威胁。土壤及沉积物是PCP最大的蓄积库。生物修复技术是利用生物对环境污染物的吸收、代谢、降解等功能，加速去除环境中污染物质的过程，是当前PCP污染处理的趋势。对PCP污染环境的生物修复类型(包括植物修复技术、微生物修复技术、植物-微生物联合修复技术、动物修复技术及堆肥降解技术)、效果及机制进行综述及展望，并提出未来研究趋势，旨在为促进污染区土壤环境生物修复技术的深入研究以及PCP污染环境的生态修复提供理论参考。

五氯酚；生物修复；微生物降解；植物修复；环境污染

1 研究背景

20世纪30年代以来，五氯酚(Pentachlorophenol, PCP)在全球范围内被广泛用作防腐剂、杀虫剂以及杀真菌剂等[1]。从20世纪50年代开始，PCP作为我国血吸虫疫区常用的杀灭血吸虫中间宿主钉螺的药剂，在长江中下游11个省、市、自治区，约1.48×104km2面积的稻田和池塘使用持续几十年[2]。PCP化学性质稳定，在环境中降解缓慢，是一种典型的持久性有机污染物(Persistent organic pollutant, POPs)，具有很强的“三致”(致癌，致畸，致突变)效应，能抑制生物代谢过程中氧化磷酸化作用，可导致动物肺、肝肾脏以及神经系统的损伤[1]。因此，被包括我国在内的许多国家列入优先控制污染物和POPs黑名单。

虽然目前PCP已被禁止使用，但以往施用PCP对环境造成的影响还会持续相当长的一段时间，而且一些地方血防单位仍将PCP与其它血防药剂混合使用以提高灭螺效果[3]，当前环境中仍然存在严重的PCP污染。环境中96%以上的PCP最终归趋于土壤及沉积物中，土壤及沉积物是PCP的主要蓄积库[2]。特别是杀灭血吸虫中间宿主钉螺往往需要往水塘、鱼塘、沟渠、湖泊岸边、江湖洲滩、围垸等水位变动带喷洒PCP，因此施药土壤及水环境沉积物中具有较高的PCP残留[2]。据报道，洞庭湖、鄱阳湖洲滩、长江武汉段、汤逊湖池塘、湖北松滋市老陈镇庙河沉积物中的PCP含量都超过了水环境沉积物PCP生态风险浓度(20～25 ng/g)[4]。长江中下游血吸虫疫区水环境PCP污染会对疫区水生态系统及人民身体健康造成潜在威胁。

生物修复技术是目前POPs污染处理的趋势，具有应用成本低、生态风险小、对人类和环境副作用小等特点，在PCP污染环境修复应用中具有广阔前景。本文拟对PCP污染环境的生物修复类型(包括植物修复技术、微生物修复技术、植物-微生物联合修复技术、动物修复技术及堆肥降解技术)、效果及机制进行综述及展望，以期对促进污染区土壤环境生物修复技术的深入研究PCP污染土壤及沉积物的生态修复提供参考及借鉴。

2 生物修复技术的种类

1989年美国首次大规模应用生物修复技术成功处理阿拉斯加海滩埃克森“瓦尔迪斯”号巨型油轮溢油污染，标志着生物修复技术的研究开始成为环境科学领域的热点与前沿[5]。生物修复(Bioremediation)是利用生物(植物、动物、微生物等)对环境污染物的吸收、代谢、降解等功能，加速去除环境中污染物质的过程，从而消除、减少或者转化土壤中的污染物质[6]。生物修复技术与物理、化学修复相比具有以下几个显著优点[7]：

(1) 操作维护简单，修复成本显著降低。

(2) 可在污染现场原位修复，对环境扰动较小。

(3) 环境友好型，不易造成修复场地的二次污染。

(4) 可以适用于大范围的污染场所。

生物修复技术在近10 a成为环境修复领域的热点技术。PCP污染环境的生物修复技术主要包括植物修复技术、微生物修复技术、植物-微生物联合修复技术、动物修复技术以及堆肥降解技术等。PCP污染土壤及沉积物的生物修复技术分类及各个技术的特点见表1所示。

表1 PCP污染土壤及沉积物的生物修复 技术分类及主要特点Table 1 Classification and characteristics of bioremediation technologies for the treatment of pentachlorophenol contaminated soil and sediment

3 植物修复技术及机制

植物修复(Phytoremediation)是绿色、原位、可持续的POPs降解技术，成为近年来环境修复领域的热点技术[13]。植物修复可通过修复植物转移、降解或固定的方式以及利用根际微生物的降解作用使POPs污染土壤或沉积物得以生态恢复。与重金属的植物修复技术机制不同，植物根部及地上部分对土壤中PCP的吸收富集量很少，比例不到根际PCP去除率的1%，PCP在植物体内被代谢的作用有限[1]。植物对PCP污染的修复机制主要在于根际微生物的降解作用，植物根际释放的分泌物、胞外酶可以提高根际微生物活性，增加根际微生物数量，扩大根际微生物区系的活动范围，改善根际土壤的理化性质，提高土壤酶活性，从而促进PCP的去除[13]。

目前报道的可用于PCP污染土壤及沉积物修复的植物包括一些木本植物、水生植物及农作物。木本植物具有生长迅速、生物量大、根系发达等理想特征，利用其对污染环境进行修复成为植物修复研究领域的一个热点。为筛选用于PCP污染土壤植物修复的备选植物材料，姚斌等[14]对8个不同的供试杨树品系在不同浓度PCP污染土壤中进行了生长适应性评价，其中有3种杨树品系较为适应生长于PCP 10～100 mg/kg浓度污染的土壤中，可作为PCP污染土壤的备选修复植物。Mills等[15]的研究表明柳树和杨树最高可耐受250 mg/kg的PCP污染，种植柳树及杨树的土壤中PCP降解率明显高于对照组，2种树木是通过提高土壤微生物活力从而促进土壤中PCP的降解。

针对水体沉积物PCP植物修复采用陆生植物往往不适合其生长，水生植物则更适合于对水体沉积物PCP进行修复。笔者针对PCP污染沉积物进行了水生植物修复技术研究，结果表明3种水生植物芦苇、香蒲、水葱在90 d内可清除沉积物中90%以上的PCP，并且这3种水生植物对PCP具有较强的富集作用。因此，应用水生植物来修复五氯酚污染沉积物是可行的[1]。

目前，PCP植物修复报道较多的是一些农作物。He等[16]的研究表明黑麦草可用于PCP污染土壤的修复，根际降解PCP修复过程中起到了重要作用。PCP的降解率随着与根表面的距离增加而逐渐降低，PCP降解率为根际区域>根部>远离根际区域，PCP在根际3 mm区域降解效率最高达到98%。通过增加土壤的营养可促进土壤中PCP的去除效果。 Meade等[17]用14C标记PCP的降解过程研究发现，在水稻根际区域的PCP降解率(94%)要高于处于好氧和厌氧交界处的PCP降解率(63%)。酥油草、莴苣、胡萝卜、红辣椒对PCP的生物浓缩因子(BCF)均小于0.01，较低的BCF主要是由于PCP被土壤和污泥中的有机质吸附以及被土壤微生物降解[18]。以上这些修复植物选材以农作物或牧草类为主，修复植物容易被人和牲畜食用，不利于研究成果的推广应用。

在修复植物的选择时，应该根据施药土壤及沉积物来选择不同的植物种类。对于PCP污染的水塘、鱼塘、沟渠应该选择水生植物作为修复植物。湖泊岸边及江湖洲滩污染的土壤可选择木本植物如杨树、柳树等作为修复植物，也可以选择农作物或牧草类植物，但是修复后植物的处理就显得相当重要。

4 微生物修复技术及机理

微生物修复技术是指利用天然存在的或所培养的功能微生物群，在适宜环境条件下，促进或强化微生物代谢功能，从而达到降低有毒污染物活性或降解成无毒物质的生物修复技术[9]。由于环境中微生物资源极为丰富，繁殖旺盛易于培养，适应环境能力强，能对PCP进行彻底降解，甚至彻底矿化，而又不会造成二次污染，成为当前PCP生物修复的主要技术[19-20]。

PCP的微生物修复机理有2种：第1种是微生物能够以PCP为唯一碳源和能源，对其进行降解；第2种是共代谢途径，即PCP在环境中不能作为微生物的唯一碳源与能源，必须有另外的化合物存在提供碳源与能源时才能被降解[21]。例如，多食鞘氨醇杆菌(Sphingobacterium multivorum)可通过共代谢方式降解PCP，以葡萄糖为生长底物时对PCP的降解效果好，葡萄糖和PCP之间不存在底物竞争抑制现象，PCP的降解酶是由 PCP 自身所诱导[21]。

目前， 已报道多种细菌和真菌可以降解PCP(见表2)， 细菌种类有节杆菌属、 脱亚硫酸菌属、 分枝杆菌属、假单胞菌属、 红球菌属、 沙雷式菌属和氯酚鞘氨醇单胞菌属等； 真菌有齿毛菌属、 香菇、 原毛平革菌属、 丝核菌属和根霉属等。 以上PCP降解菌在特定的条件下都可以在不同环境介质(如土壤、 污泥、 培养液、 降解反应器)中获得40%～98%的降解效率。 众多的降解菌中， 假单胞菌和白腐真菌是降解PCP最为常见的细菌和真菌[33]。 PCP的微生物降解分为好氧和厌氧降解。 在PCP微生物降解的过程中， PCP经过微生物的氧化脱氯和还原脱氯作用转化为低氯代化合物再开环得到降解或矿化[28]。

表2 能够降解PCP的细菌和真菌种类Table 2 The known PCP-degrading bacteria and fungi in nature

目前，关于微生物修复技术在野外对PCP污染土壤的原位修复效果有待于进一步研究。由于PCP的生物降解性差，单一利用微生物的降解能力进行生物修复的效果不佳，在野外微生物的应用更是如此，它们往往需要更加苛刻的生长条件[1]。植物可为微生物的生长提供有理空间，因此可以采用植物联合高效降解微生物协同降解方式来提高PCP的降解效率。也可利用现代分子生物学技术开发新的高效降解菌，提高微生物的适应能力及范围，从而在真正意义上把微生物修复技术用在实际当中。

5 植物-微生物联合修复PCP污染

植物与某些特定的降解微生物共同联合作用，可明显提高PCP污染修复的效果。如植物与特殊的细菌真菌或根际菌群等微生物协同作用，能增加对PCP的吸收和降解，通过选择适当的植物与微生物协同作用，可实现污染土壤的快速修复。Nakamura等[34]使用中国韭菜和基因改良菌Pseudomonas gladioli M-2196对PCP污染土壤进行修复，研究结果表明植物和菌的混合体系对PCP的降解效率(40%)远高于对照组，而且两者协同降解效率也要高于韭菜的单独作用(30%)。伍云[35]的研究表明PCP的降解在菌根际明显高于根际。黑麦草单独修复PCP浓度为20 mg/kg的污染土壤，2个月去除率达到73.6%，而接种菌根真菌后PCP降解率可达到85.8%，比不接种的处理高12.2%。并且菌根真菌的这种促进PCP降解的作用能够抑制黑麦草根部对PCP的吸收累积。氯酚鞘氨醇单胞菌ATCC39723可以降低PCP对植物的毒害作用，黑麦草根际接种氯酚鞘氨醇单胞菌可获得更快的PCP降解速度及更高的降解效率[36]。

植物-微生物联合修复技术的主要机制在于植物根系为微生物的生长提供碳源、氮源及必要的生活场所，根系分泌物可提高微生物对污染物的降解活性。微生物的旺盛生长，增强了对污染物的降解，使植物有更加优越的生长空间，植物-微生物联合体系促进了污染物的快速降解、转化。因此，植物的选择在植物-微生物联合修复POPs污染土壤中作用至关重要，理想的植物应具有[37]：①较大的生物量，对污染物的抗性较强，能够忍耐较高的污染物浓度；②有强大的须根系，最大可能地提供微生物活动的根表面面积；③根系要深，能够穿透较深的土层。

6 动物修复技术修复PCP污染

动物修复技术是利用土壤动物在人工控制或自然条件下，在污染土壤中生长、繁殖、穿插等活动过程中对污染物进行破碎、分解、消化和富集的作用，从而使污染物降低或消除的一种生物修复技术[11]。目前，有少量文献表明蚯蚓可以通过其生物物理化学行为，改善土壤结构，提高空气和水分扩散能力，促进土壤有机质循环，提高土壤微生物活性，影响PCP的生物可利用性，从而增强PCP生物修复效果[38-39]。

蚯蚓是土壤中重要的无脊椎动物，具有极强的环境适应能力和繁殖能力，对于污染胁迫表现出远高于微生物的耐性、生物累积和抗性[38]。赤子爱胜蚯蚓(Eisenia fetida)对土壤中的PCP具有较强的生物富集能力，对PCP的生物富集因子达到0.5以上[39]。堆肥降解PCP过程中引入蚯蚓可促进PCP的降解。在堆肥固定化漆酶降解土壤 PCP过程通过加入2种生态蚯蚓，即赤子爱胜蚓(Eisenia foetida)和壮尾环毛蚓(Amynthasrobustus E.Perrie)可明显提高土壤中微生物的数量与活性，从而加速土壤中PCP的降解，对于土壤微生物数量与活性的提升效果壮尾环毛蚓要优于赤子爱胜蚓[40]。朱小平等[41]的研究表明，蚯蚓的加入能够促进土壤 PCP 向腐殖质固定态转化，并进一步促进 PCP 的去除，这与蚯蚓提高土壤腐殖质的含量，促进 PCP 的化学还原转化作用以及蚯蚓自身对 PCP 的消解作用有关。

目前，PCP污染土壤的动物修复技术报道较少，这方面的理论及技术还有待于进一步研究。动物修复技术可作为植物修复及微生物修复的辅助手段来促进土壤中PCP的去除。当土壤中含有较高浓度的PCP残留且超出土壤修复动物的半致死浓度时，可以通过植物修复、微生物修复等技术先降低土壤中PCP的浓度后再进行动物修复较为合适。

7 堆肥技术在PCP污染修复中的应用及机制

堆肥技术(Composting)是利用自然界广泛分布的微生物(细菌、放线菌、真菌等)使可被生物降解的有机物转化为稳定的腐殖质的生物化学过程[12]。堆肥技术可通过控制堆肥环境条件，促进微生物的繁殖及新陈代谢活动，降解和转化有机物产生大量的热，使堆温迅速升高，增加了微生物代谢速率，从而提高有害废物的处理效果。堆肥处理使固体废弃物实现无害化、减量化和资源化[42]。堆肥产品还可以作为一种土壤改良剂，它能够改变土壤的pH、含水率、土壤结构和作为土壤的营养来源，因此可以为提高土著微生物或引进微生物的降解活性而改善污染土壤环境[43]。

白腐真菌在POPs污染土壤及沉积物的堆肥处理中是被经常采用的微生物。蒋晓云等[42]采用堆肥技术接种白腐真菌黄孢原毛平革菌来处理PCP污染土壤，堆肥时间为60 d，PCP降解率达到了94%以上，说明堆肥技术可有效修复PCP污染土壤。通过海藻酸钠把白腐真菌固定后接种于堆体中其对PCP的降解效率要高于接种游离菌。Jiang等[44]的研究也得到了同样的结论，他们采用庭院废弃物、稻草和麸皮加入PCP污染土壤中制堆，并通过添加白腐真菌来增加堆体中的微生物数量，堆肥技术60 d可降解90%以上的PCP。白腐真菌通过固定化可在9 d内去除50%的PCP，而游离菌在第16 d才能达到相同的降解率，由此可见真菌通过固定化后加入堆肥中可提高PCP降解速率。以上研究表明，堆肥过程中加入降解微生物可提高堆肥的PCP降解效率，并且通过把降解微生物固定化接种后获得比单采用接种游离菌更高的降解效率。

为提高堆肥技术对PCP污染土壤的修复效率，可通过向堆体中添加有机质从而促进土著微生物的生长来提高PCP的降解效率。Laine等[45]的研究表明向堆体中添加营养物质能够提高土著微生物的代谢活性，使得PCP在堆肥的初期降解速率较快。温度对堆肥技术降解PCP至关重要，堆肥处理实验室中PCP的降解速率为2%/d，而野外的降解速率为(0.3%～1.3%)/d，这是因为实验室中的温度维持在20 ℃左右，而野外很难维持在这个水平，因此对PCP的降解具有消极的作用[45]。堆肥一段时间后，堆体中微生物活性增强，这时可通过适当添加底物，补充微生物所需的碳源和能量来促进PCP的降解。如Laine等[46]发现不同接种剂的堆肥处理2个月后，各组间PCP降解效率无明显差异，均达到80%以上，但是通过向各堆体中投加PCP更高的土壤，PCP的降解率超过90%。Valo等[47]用调理剂、有机物质及污染土壤制成50 m3的堆体对PCP污染土壤进行堆肥技术修复研究，第1个夏天的4个月里，PCP的浓度从212 mg/kg减少到30 mg/kg，PCP减少了85.85%。堆体中的PCP含量在第2个夏天进一步减少到15 mg/kg。通过微生物计数发现堆体中PCP降解菌的数量达到5×106cfu/g，该研究表明PCP的减少主要是由于堆肥促进了堆体中微生物的生长从而造成PCP的降解。以上研究表明堆肥技术可促进土壤中微生物的数量，增强微生物活力从而促进土壤中PCP的降解。在堆肥的后期可通过添加微生物生长所需的营养及能量，维持堆体中微生物较高的活力，从而提高堆肥技术对PCP污染土壤的修复效率甚至完全矿化PCP。

堆肥技术与其他的生物修复技术相比，运行和操作成本相对较低、操作和设计简单、有相对高的处理效率。加之可实现固体废物的无害化、减量化和资源化，堆肥技术为PCP污染河湖疏浚底泥的无害化处理提供了一种新思路。

8 问题及展望

我国长江中下游血吸虫疫区土壤及沉积物存在较高的PCP残留，采用经济、绿色、生态风险低、运行维护简单、可原位修复的生物修复技术来解决水环境PCP污染是十分有必要的，且具有广阔的应用前景。目前，关于土壤及沉积物中PCP的生物修复技术理论的研究取得了一定的进展，但关于这方面的研究还有很多方面的工作需要开展。

如在研究PCP生物降解的过程中，可利用同位素示踪技术跟踪PCP在沉积物及生物(植物、微生物及动物)体内的转化过程，从而更加准确地揭示PCP在环境介质及生物体内的降解途径。在生物修复的机制方面，根际微生物、根系分泌物的组成及含量与PCP修复效率的关系研究，PCP在生物体内的代谢产物的分离、鉴定及降解产物的生态毒性等方面的研究都有待深入。在植物-微生物联合修复技术方面，应继续筛选对PCP降解效果更好的植物、微生物，可通过分子生物学手段改良遗传特性来提高植物的生长速度或生物量，以提高修复效率；也通过基因工程等分子生物学技术改善微生物的遗传特性来提高微生物的修复能力。当前PCP的动物修复技术研究较少，修复机制也研究得不够透彻，这方面的理论和技术还有待于进一步的研究，可将动物修复技术和微生物修复技术、植物修复技术相结合，最大程度地发挥3种技术的优势。在PCP污染沉积物的堆肥处理方面，可根据微生物的协同关系，有目的地组合功能微生物和伴生菌，构建分解效率高及效果稳定的微生物组合，并对其在堆肥环境中适应能力及其功能深入研究。

在PCP的生物修复工程应用方面，可筛选可用于湖泊、河流水生态修复工程如人工湿地、生态浮岛、生态岸坡等对水体具有较强净化作用、对污染物耐受性强且耐一定水深的工程应用的适用植物。同时，可深入开展水生植物混合种植对PCP污染沉积物修复效率的影响、水生植物联合高效修复微生物对PCP污染沉积物的生态修复应用、各种表面活性剂的交互作用对植物修复PCP的影响等研究。

总之，生物修复技术以其经济、运行方便、绿色等特点受到越来越多研究者的关注，相信随着开展更多关于PCP污染沉积物的生物修复技术研究工作，POPs污染沉积物的生物修复理论必将得到丰富和取得更多成果。

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(编辑：赵卫兵)

Research Progress of Bioremediation Technology and Mechanismsof Treating Pentachlorophenol Contaminated Soil and Sediment

ZHAO Liang-yuan1,2, LIN Li1,2, WU Min1,2, LI Qing-yun1,2, HUANG Zhuo1,2

(1.Basin Water Environment Department, Yangtze River Scientific Research Institute, Wuhan 430010, China;2.Hubei Provincial Key Laboratory of River Basin Water Resources and Eco-environmental Sciences,Yangtze River Scientific Research Institute, Wuhan 430010, China)

Pentachlorophenol (PCP) has been widely used for killing oncomelania, the only intermediate host of schistosome in the middle and lower reaches of Yangtze River where schistosomiasis is epidemic in recent decades. Although the production and use of PCP is restricted currently, severe PCP contamination still exists in environment, which posed a potential danger to the aquatic ecosystem and human health. Soil and sediment are the primary containers of PCP in environment. Bioremediation is an option that may accelerate the removal of various environmental contaminants using the functions of biomes absorbing, metabolizing and biodegrading the contaminants, thus, bioremediation technology becomes a preferred way of treating PCP pollution. In the present paper, the effect and mechanism of bioremediation technology, inclusive of phytoremediation, microbial remediation, plant-microbial degradation technology, soil fauna remediation technology and composting technology are reviewed, and the future trend of bioremediation technology is predicted. The present paper aims to provide scientific basis and application fundamental for further research in the bioremediation technology and ecological remediation of PCP in aquatic environment in epidemic areas.

pentachlorophenol; bioremediation; microbial degradation; phytoremediation; environmental pollution

2014-01-20；

2014-02-11

国家自然科学基金项目(51309020)；水利部公益性行业科研专项 (201501019)；水利部948项目(201407)；中央级公益性科研院所基本科研业务费项目(CKSF2015016/SH)

赵良元(1983-)，男，甘肃民勤人，高级工程师，博士后，主要从事水环境治理和水污染控制方面的研究，(电话)027-82828146(电子信箱)zhaoliangyuannew@163.com。

10.3969/j.issn.1001-5485.2015.08.003

X53

A

1001-5485(2015)08-0015-07

2015,32(08):15-21