高度杂波空间中CF-FM蝙蝠下丘回声定位的神经机制

金 晶 ， 梅慧娴

(1. 华中师范大学 生命科学学院, 湖北 武汉 430079；2. 湖北大学 体育学院, 湖北 武汉 430062 )

高度杂波空间中CF-FM蝙蝠下丘回声定位的神经机制

金 晶1， 梅慧娴2

(1. 华中师范大学 生命科学学院, 湖北 武汉 430079；2. 湖北大学 体育学院, 湖北 武汉 430062 )

蝙蝠是回声定位的专家。对于在高度杂波空间中捕食的CF-FM蝙蝠，面临着如何从发声和众多由背景环境物体反射的杂波回声中分辨和判断来自靶物的回声所携带信息的问题。已有研究表明，CF-FM蝙蝠可通过发出复杂成分的声脉冲，并通过听中枢的时相和频率整合来处理杂波环境下发声-回声对中包含的靶物距离和相对移动速度的信息。就以上方面在听中脑下丘的神经机制进行概述，以促进人们对听中枢在复杂听环境下对回声定位信号加工原理的认识。

CF-FM蝙蝠；高度杂波空间；下丘；回声定位

回声定位是自然界中少数几类动物用以捕捉猎物和回避障碍物的特定方式。相比于其它动物，蝙蝠似乎对回声定位更为擅长。除对靶物方位和距离的判断外，蝙蝠的回声定位系统还可获得有关靶物的许多细节信息，如靶物的大小、形状、飞行速度，甚至是对物体表面纹理的辨别。蝙蝠精确的回声定位系统是在长期演化过程中，经过环境的选择不断完善的结果，并由此确保蝙蝠的回声定位信号的特征最佳适用于其飞行和捕食行为。

尽管回声定位蝙蝠种类很多，但可根据它们的发声信号将其归为3大类，即调频(frequency modulated, FM)蝙蝠、恒频-调频(constant frequency-FM, CF-FM)蝙蝠和click蝙蝠。CF-FM蝙蝠是以发声中包含一相对较长恒频声成分后跟随一较短调频声成分为特点的蝙蝠。CF-FM蝙蝠的捕食生境多数集中在森林和灌木丛等环境相对复杂的区域，它们在丛林或灌木丛中捕食那些飞行较慢或停留在树丛中的振翅昆虫[1]。由于其捕食空间狭窄，蝙蝠发出声脉冲后，不仅接收到来自猎物的回声信号，同时也接收到由众多背景环境物体反射回来的杂波回声信号。可认为，在这种高度杂波空间中进行回声定位的蝙蝠经过环境的长期选择，进化出复杂的适应策略，表现出能发出复杂的CF-FM声脉冲并感受其回声定位信号中特定参数的能力。

1 发声中的CF和FM成分

早先行为学、生理学和解剖学上的研究普遍认为CF-FM蝙蝠发声中的CF和FM成分有着功能上的分工：由于昆虫翅振能引起回声中CF产生多普勒频率漂移，长的CF成分用于蝙蝠在杂波环境中对猎物的搜寻和探测，包括判断昆虫的振翅频率；而发声信号的FM成分与回声信号的FM成分之间的延迟则用于确定靶物的距离，回声中FM声的频率的改变还可供蝙蝠分析靶物的精细结构。这种CF-FM蝙蝠的进化趋势很可能是以缩短FM成分为代价而进一步的增加CF声的时程。CF和FM声成分在回声定位中的分工是否表示蝙蝠对这两个成分的声音有着不同的感受方式？先前对CF-FM蝙蝠下丘(inferior colliculus，IC)神经元反应特性的研究表明，在CF和FM声刺激下IC神经元的确会表现出不同的发放模式[2]。近期采用一次性生成的CF-FM信号在大蹄蝠IC所做的细胞外记录研究结果显示76%的IC神经元对CF-FM刺激只产生1个反应，表现出single-on反应模式；24%的神经元则对声刺激的CF和FM两个成分的开始分别产生反应，即double-on反应模式；对CF-FM信号表现出不同反应模式的这两类神经元可能参与蝙蝠不同捕猎时相的回声分析[3]。最近，通过对大蹄蝠IC中这两类神经元的进一步研究推测，两种不同的反应特性是由CF和FM成分分别激活的兴奋性和抑制性输入在IC中整合的结果，这些兴奋性和抑制性输入随着CF声的时程和FM声频率的变化而改变[4]。尽管已有初步的细胞内研究结果证明在不同IC神经元中记录到CF和FM声刺激下不同时相的突触后兴奋性和抑制性电位的整合(未发表结果)，但我们仍然需要更多来自细胞突触水平的证据来说明CF-FM蝙蝠IC神经元感受CF-FM声中特定的信号成分的神经机制。

2 延迟调谐与联合敏感效应

由于CF-FM蝙蝠在狭窄空间中捕食时会发出连续的CF-FM声信号扫描周围环境并探测由靶物和背景反射而来的回波。在这一高度杂波环境下，如何从众多的发声和杂波回声中分辨和判断靶物回声所携带的信息是蝙蝠所面临的问题？在自然环境中，一个发出的声音后可能跟随有多个回声，人或是动物通常将相隔5 ms内的声源与回声融合为一个感知，这种前导声对滞后声的掩蔽效应导致了听觉系统对回声感知的的压抑[5]。有趣的是回声定位蝙蝠却能够当发声和回声在某个特定延迟下时对回声产生最佳的反应，这些对回声敏感并编码发声与回声之间延迟信息的神经元被称为延迟调谐神经元，使得回声反应最大易化时的延迟则为最佳延迟(best delay，BD)。由于大部分延迟调谐神经元反应时需要发声和回声的联合，对单独的纯音或是FM声反应很差，故也称之为联合敏感。对于具有联合敏感性的延迟调谐神经元的研究主要集中在胡须蝠(CF-FM蝙蝠)中，其延迟调谐神经元可对发声脉冲的第一谐波和回声中较高频率的第二或第三谐波联合反应，整合不同频带的信息[6]；大棕蝠(FM蝙蝠)中也记录到延迟调谐神经元，不同的是其对发声和回声脉冲中相同的FM谐波反应[7]，相关研究还未见在其它种蝙蝠中有报道。通过电生理实验在胡须蝠IC中记录到的结果表明：每个延迟调谐神经元的BD各不相同，范围在0～20 ms之间，大部分的BD在10 ms以下[8]。特定的BD使得每个延迟调谐神经元只对从适当距离返回的回声反应，因此这些神经元也被称为范围探测神经元，大部分的这种神经元在蝙蝠靠近靶物时被激活。不同神经元的BD如何形成？已有研究通过比较IC和听皮层神经元的延迟调谐特性推测，蝙蝠的回声延迟调谐产生于IC，这一特性在上传至听皮层的过程中被上行听觉通路的更高级水平进一步调制重组[9]。神经递质受体阻断的药理学实验为其在IC中的神经机制提供了意外的线索：在胡须蝠IC中阻断兴奋性谷氨酸能受体并不影响这种联合敏感易化的产生，相反，阻断了抑制性甘氨酸受体可消除或极大减少联合敏感的易化，而阻断另一种抑制性γ-氨基丁酸能A受体则对易化不起作用[10]。因此这些采用细胞外记录的研究推测：BD下联合敏感的易化反应依赖于对不同声频率调谐的甘氨酸输入，这种抑制性输入的抑制后反弹在时间上的重叠导致了易化的产生[11]。为了检验这一推测并进一步探索联合敏感的机制，Peterson等获得了细胞内记录胡须蝠IC中易化性联合敏感神经元的结果[12]。令人惊讶的是，在所有记录到的神经元中并没有观察到与产生反应易化的输入相关的低频诱发的短暂超极化或去极化；也没有发现可能掩盖抑制性输入的分流抑制。尽管作者推测这一结果可能与细胞内记录的部位有关，但其所获得的研究结果并不能解决联合敏感易化形成的问题，其神经机制仍需进一步研究。

3 多普勒频移补偿

除发声会影响蝙蝠对回声的感受外，在高度杂波环境中捕食的CF-FM蝙蝠同样还面临着来自猎物的回声被周围密集的背景杂波回声所掩蔽的问题。最近在大棕蝠上的行为学研究显示这一FM蝙蝠似乎可利用其回声中第一和第二谐波的偏移来避免杂波回声的干扰，但却要以降低对靶物距离判断的精确性为代价[13]。CF-FM蝙蝠对这一捕食环境的适应性策略则是利用其发声信号中时程相对较长且对重叠不敏感的CF成分，并伴有多普勒频移的补偿(Doppler shift compensation，DSC)。DSC效应在CF-FM蝙蝠飞行或捕食时经常出现，其是指蝙蝠发声中CF部分的频率随着与目标相对距离的变化而改变的现象。因为蝙蝠在飞行过程中接收到的回声频率会因多普勒效应在接近或远离昆虫时发生升高或降低，此时这类蝙蝠通过降低或升高自己的发声频率补偿多普勒频移，使昆虫的回声频率始终保持在其敏感范围内。因此通过DSC效应能使得这些蝙蝠从未被调制的重叠杂波信号中辨别出频率上被调制的猎物的回声[14]。由于多普勒频移的大小取决于蝙蝠和移动靶物间的相对速度，如果蝙蝠逐渐靠近靶物则多普勒频移为正值，远离靶物为负值，故而包含在CF成分中DSC的信息还可编码蝙蝠与靶物的相对移动。DSC是CF-FM蝙蝠适应性进化的特征行为，这一现象在早期的大量行为学研究中被揭示。当蝙蝠被放置在晃动的单摆或是一匀速移动的平台上，又或是通过回放蝙蝠发声的录音时，在胡须蝠、菊头蝠和蹄蝠等CF-FM蝙蝠中均观察到DSC效应，在蝙蝠动态行为中的DSC正向补偿范围从0.9～8 kHz不等，对负向补偿均较差[15-17]。不同蝙蝠的多普勒补偿特性和补偿范围由何决定？有研究认为DSC是由一环路结构相对复杂的听-发声负反馈系统控制，中脑的某个脑区可能参与其中[18]。因为当离子电泳注射γ-氨基丁酸能和谷氨酸能神经递质的拟似剂和拮抗剂到中脑被盖时可见，在臂旁核和相邻被盖区中，由药理学所致的兴奋性和抑制性影响可分别升高和降低蝙蝠静止以及DSC时的发声频率[19]。通过人为模拟蝙蝠补偿后的发声并细胞外记录大蹄蝠IC神经元的反应，也已观察到在某一特定发声频率补偿值下IC神经元对回声有最好的反应(结果待发表)。然而IC如何定型多普勒频移补偿的反应特性及补偿范围的神经机制仍需要进一步实验探讨。

4 结论

狭窄空间中生存的CF-FM蝙蝠通过感受回声定位信号中的特征性参数来减少其在高度杂波环境中飞行和捕食的不利因素，可谓是达尔文自然选择学说的绝佳体现。这一显著的回声定位能力依赖于蝙蝠听觉系统的特化以及各级听中枢对声信号的精密分析和处理。IC作为听觉神经通路中的听中枢核团，参与对声信号时相、频率信息的加工，其对CF-FM蝙蝠适应于高度杂波环境，并感受回声定位信号中特定信号成分，以及特定时相和频率参数均十分重要。尽管已有上述研究在CF-FM蝙蝠IC上对回声定位功能的特点与机制进行了探讨，但由于方法学的限制，人们对其功能细胞和分子机制的认识仍有诸多疑问。对于这一回声定位适应性进化的神经机制的深入研究将有助于促进人们对听中枢在复杂听环境下对回声定位信号加工原理的认识，并可能为人类有效应用蝙蝠回声定位原理于现代电子技术中提供一定的参考。

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Neural mechanism of CF-FM bat processing echolocation signals in highly cluttered space

JIN Jing1, MEI Hui-xian2

(1. College of Life Science, Central China Normal University, Wuhan 430079;2. School of Sports, Hubei University, Wuhan 430062, China)

Bats are specialists for echolocation. The CF-FM bat faces a problem on how to distinguish and determine the echo carrying information about target among emitted call and multiple reflections in a highly cluttered situation. Previous studies suggested that the CF-FM bat which emitted complex CF-FM pulses could encode the distance and relative speed of target included in pulse-echo pair in cluttered space by temporal and spectral integration of signal in the auditory center. These neural mechanisms of encoding in inferior colliculus were reviewed to further recognization the principle of auditory center processing echolocation signal in complicated auditory habitat.

CF-FM bat; highly cluttered space; inferior colliculus; echolocation

2014-07-16；

2014-09-24

国家自然科学基金资助项目(31300982)

金晶，硕士研究生，专业方向为神经生物学；

梅慧娴，博士，讲师，主要从事听觉电生理方面的研究，E-mail: hx.may@hotmail.com。

Q958

A

2095-1736(2015)02-0080-03

doi∶10.3969/j.issn.2095-1736.2015.02.080