几种特色食用菌功能活性成分的研究进展

王 伟，孙 彬，张 玉∗，王君虹，朱作艺，李 雪

（1.浙江省农业科学院农产品质量标准研究所，浙江杭州 310021；2.农产品质量安全国家重点实验室省部共建培育基地，浙江杭州 310021；3.浙江中南农产品质量安全服务中心，浙江金华 321200）

几种特色食用菌功能活性成分的研究进展

王 伟1，2，孙 彬3，张 玉1，2∗，王君虹1，朱作艺1，李 雪1

（1.浙江省农业科学院农产品质量标准研究所，浙江杭州 310021；2.农产品质量安全国家重点实验室省部共建培育基地，浙江杭州 310021；3.浙江中南农产品质量安全服务中心，浙江金华 321200）

针对姬松茸、灰树花、牛肝菌和竹荪等几种特色食用菌，从每种特色食用菌中已经报道的功能活性成分及其功能特性角度进行详细的阐述和分析，综述几种特色食用菌的活性成分在生物活性方面的研究进展，以期为特色食用菌活性成分的深入研究奠定基础。

姬松茸；松茸；灰树花；牛肝菌；竹荪；活性成分

高等真菌是人类宝贵的生物资源。随着研究的深入，珍稀食用菌的营养价值和药用价值日益受到医学和药学界广泛关注。诸多具有抗氧化、降三高、抗肿瘤等生物活性的特色食用菌正成为新的研究热点和开发应用的热点。本文就姬松茸、灰树花、牛肝菌、竹荪的主要活性成分研究现状进行了综述，以期为进一步研究提供参考。

1 姬松茸

1.1 概述

姬松茸（Agaricusblazei）隶属于担子菌亚门层菌纲伞菌目蘑菇科蘑菇属。因原产于巴西、秘鲁等南美洲地区，故又名“巴西蘑菇”［1］。姬松茸味道鲜美，子实体干品蛋白质含量高于香菇等常食食用菌［2］；矿质元素含量高，种类丰富；亦富含人体必需氨基酸和不饱和脂肪酸［3］。

姬松茸与松茸是有区别的，松茸分布在黑龙江、吉林、辽宁、安徽、台湾、四川、贵州、云南、西藏。又名松口蘑，是名贵食用菌。新鲜松茸，形若伞状，色泽鲜明，菌盖呈褐色，菌柄为白色，均有纤维状茸毛鳞片，菌肉白嫩肥厚，质地细密，有浓郁的特殊香气。松茸是一种纯天然的珍稀名贵食用菌类，被誉为“菌中之王”。相传1945年8月广岛原子弹袭击后，唯一存活的植物只有松茸，目前全世界都不能人工培植。松茸需要和赤松（美人松）共生，土壤是砂壤土。

姬松茸子实体提取物或深层液态发酵液均具有良好的生理活性功能。大量研究表明，姬松茸提取物具有较强的清除自由基、超氧阴离子等的体外抗氧化能力［4－6］。张卉等［7－8］免疫学试验均证明，姬松茸的液态发酵提取液能增强小鼠的胸腺指数和脾指数，提高腹腔巨噬细胞的吞噬功能和溶血素含量，从而提高小鼠非特异性免疫、特异性免疫和细胞免疫功能，还可促进肠道发育，提高消化吸收能力［8］。张涵等［9］研究认为，姬松茸提取物对改善血淤模型大鼠血液流变学有一定作用。樊廷俊［10］的细胞毒性试验结果表明姬松茸在水产养殖方面亦有重大研究价值：姬松茸提取物的活性成分可以通过直接灭活病毒或阻断病毒吸附细胞来实现体外培养大菱鲆鳍细胞的抗淋巴囊肿病毒活性。

1.2 姬松茸多糖

真菌多糖是从真菌中分离出来，由10个以上单糖通过糖单键连接而成的高分子聚合物［11］。在姬松茸提取物的基础上分离得到了姬松茸主要生物活性成分姬松茸多糖。而国内学者关注较多的是分子量在5～100 ku的低分子量多糖LMPAB。在众多的姬松茸多糖中，已知化学组成及结构的有由张卉［12］分离纯化得到的AbEXPla及由Liu［13］分离纯化的ABP⁃AW1。AbEXPla分子经红外光谱及核磁共振分析，其主要组成成分为葡萄糖和甘露糖，两者比例为3∶1，其主链由3个吡喃葡萄糖分子通过β⁃（1→6）糖苷键连接，再以α⁃（1→6）或β⁃（1→6）与吡喃甘露糖连接［12］。ABP⁃AW1分子主要结构为ABP⁃AW1［7］主链部分主要由（1→6）⁃β⁃D⁃半乳糖、（1→6）⁃β⁃D⁃葡萄糖、（1→3，6）⁃β⁃D⁃葡萄糖三个残基构成，末端以岩藻糖、阿拉伯糖、甘露糖1位与（1→3，6）⁃β⁃D⁃葡萄糖3位上的氧相连。国内多糖分子结构研究尚待深入。

1.2.1 抗肿瘤活性

20世纪80年代，日本学者［14］首先发现姬松茸子实体水不溶物具有抗癌活性，姬松茸多糖的抗癌作用一直是姬松茸多糖的研究热点。而其抗肿瘤活性主要集中在以下两点：一是提高机体自身免疫功能以达到抑制肿瘤的目的。张卉［12］研究表明，AbEXPla分子可提高小鼠免疫器官质量指数，提高机体免疫力，从而达到抗肿瘤的作用，以β⁃（1⁃3）糖苷键或β⁃（1⁃6）糖苷键构成主链的真菌多糖被认为是抗肿瘤，增强免疫活性的标志［15］；董海影等［16］则提出，姬松茸多糖可使T淋巴细胞增殖；而贾薇等［17］研究说明，姬松茸多糖通过激活巨噬细胞，增强其吞噬能力而抑制肿瘤细胞增殖。二是直接作用于肿瘤细胞，诱导肿瘤细胞凋亡，这是大多数抗肿瘤药物的主要作用机理，且其抗性强弱与它们诱导肿瘤细胞凋亡的活性呈正比［18］。牛英才等［19］通过研究人肝癌细胞端粒酶得知，姬松茸多糖可通过抑制端粒酶⁃RNA mRNA的表达，抑制肿瘤细胞生长，从而发挥抗癌作用；陈琼霞等［20］通过研究胃癌细胞系认为，姬松茸多糖可通过上调Caspase 3蛋白表达，下调MMP 9蛋白表达，从而抑制胃癌BG C823细胞的生长；黄青松等［21］研究表明，姬松茸多糖诱导人肝癌细胞凋亡的机制与降低线粒体膜电位，造成细胞内Ca2＋超载有关。而郑亚凤［22］则认为，姬松茸多糖在极显著提高了荷瘤小鼠胸腺和脾脏指数的同时，也对人骨肉瘤细胞株的凋亡有一定作用。虽然在国内有大量姬松茸多糖抗肿瘤活性方面的研究，但研究多停留在细胞学层面，极少涉及分子水平的讨论。

1.2.2 免疫调节

除了抗肿瘤活性，提高机体免疫力也是重点研究方向。贾薇等［23－24］的研究从不同角度证明了姬松茸多糖能使小鼠淋巴细胞增殖并增进分泌免疫球蛋白IgG，IgM及白细胞介素IL⁃6，干扰素IFN⁃γ，从而提高小鼠的免疫能力。

除以上两个方面，董爱国等［25－26］还对可溶性姬松茸粗多糖对镉中毒小鼠治疗作用进行了研究。游离的Cd2＋进入机体后，会置换出抗氧化酶系中的金属辅酶，而引起机体氧化损伤，导致血液中丙二醛含量上升。姬松茸多糖正是通过促进机体合成一种叫巯基蛋白的物质以结合游离的Cd2＋，来达到解除毒性的作用。

2 灰树花

2.1 概述

灰树花（Grifolafrondosa）隶属于担子菌亚门层菌纲无革担子菌亚纲非褶菌目多孔菌科树花属。在日本、俄罗斯、北美及我国长白山区、广西、四川、河北等地均有分布，常生长于阔叶树伐桩周围。灰树花不仅味道鲜美，在日本民间还常用来治疗高血压、糖尿病等疾病，是一种名贵的药食两用珍稀菌。李晔等［27－56］采用顶空固相微萃取⁃气相⁃质谱分析了灰树花挥发成分，得到56种化学成分主要为酯类（51.12%）、烷烃类（26.97%）、醛类（7.33%）和萜烯类（4.90%）。国内对灰树花的研究起步较晚，而日本学者Ohno［57］早在1984年就首次报道了灰树花多糖具有抗肿瘤活性。灰树花的主要有效成分就是灰树花多糖（包括糖肽）。

2.2 灰树花多糖、糖肽

国内灰树花多糖的研究主要还是停留在粗多糖层面。崔凤杰等［28］分离纯化一种被命名为GFPS1b，具有抗肿瘤活性的糖肽，对其结构进行研究表明，其分子量为21 000 u，含有16.6%的蛋白质，81.32%的单糖，其单糖组成主要有Glc，Gal，Ara和少量的糖醛酸，其糖链主链由2个α⁃D⁃Glc（1→3）、α⁃D⁃Gal（1→4）、α⁃D⁃Glc（1→3，6）和α⁃D⁃Gal（1→6）组成，其中葡萄糖基6位发生取代，取代侧链主要为α⁃L⁃Ara⁃（1→4）⁃α⁃D⁃Glc（1→4），如图1所示。

2.2.1 抗肿瘤活性

诱导肿瘤细胞凋亡的因素有很多，而Caspase级联反应则被认为是细胞凋亡的必要条件。范晓燕等［29－30］先后研究了灰树花多糖对宫颈癌HeLa细胞和H22肝癌移植荷瘤小鼠的作用，发现灰树花多糖能促进Caspase⁃3的表达，从而诱导癌细胞凋亡。抗肿瘤活性除了诱导肿瘤细胞凋亡，也可通过增强机体免疫功能来实现。张贵春等［31］研究认为，灰树花发酵全液多糖对小鼠S180肉瘤有明显抑制效应的同时，显著提高了小鼠胸腺指数和脾指数。血管的形成为肿瘤组织提供营养物质和氧气，还为肿瘤细胞的血行转移提供通路，因此抑制肿瘤血管的形成也是研究抗肿瘤药物的重要途径。毛逸嵘等［32］用划痕法试验证明了硫酸酯化衍生后的灰树花多糖对人微血管内皮细胞（HMEC）的迁移活性有抑制作用。

图1 GFPS1b的初步结构

2.2.2 免疫调节

胸腺、脾脏是重要的免疫器官，脾脏功能直接影响巨噬细胞活力和淋巴细胞的分化。雷萍等［33－34］研究表明，灰树花提取可以通过线粒体途径调节Bcl⁃2与Bax的比例，抑制脾脏细胞凋亡，从而保护脾脏正常功能，亦可通过提高巨噬细胞吞噬功能和产生NO的能力、淋巴细胞转化率、NK细胞杀伤活性的途径提高脾虚小鼠的免疫功能。灰树花多糖在水产养殖方面也有广阔的应用前景。顾华杰等［35－36］分别对罗非鱼和日本沼虾进行灰树花多糖饲料喂食，结果表明，灰树花多糖能提高白细胞数量、超氧化物歧化酶活性等非特异性免疫指标，这对减少水产养殖过程中减少抗生素的使用量，保证水产品质量安全有重要意义。

灰树花多糖还有抗病毒，降血糖，延缓衰老等功能。王文秀等［37］研究表明，灰树花β⁃葡聚糖能明显抑制I型单纯疱疹病毒引起的CPE效应，具有较好的抗I型单纯疱疹病毒的作用。雷红等［38］研究表明，灰树花多糖MT⁃α⁃glucan对α⁃葡萄糖苷酶活性有较强的抑制，从而达到降血糖的作用。郑亚凤等［39］通过果蝇生存试验发现，灰树花多糖能显著增加果蝇半数死亡天数及总抗氧化能力。

3 牛肝菌

3.1 概述

牛肝菌是一类食用菌的通称。其主要包括担子菌亚门层菌纲伞菌目牛肝菌科中的牛肝菌属（Boletus），代表菌种有美味牛肝菌（B．edulis）、黑牛肝菌（B．aereus）和华美牛肝菌（B．speciosus）；乳牛肝菌属（Suillus），代表菌种有点柄乳牛肝菌（S．granulatus（Fr.）Kuntze），褐环乳牛肝茵（S．luteus）。除牛肝菌科，还有小牛肝菌科的暗褐网柄牛肝菌（Phlebopusportentosus（Berk.＆Broome）Boedijn）等。近年仍有新物种不断被发现和鉴定。如粉孢牛肝菌属（Tylopilus）的类铅紫粉孢牛肝菌（T．plumbeoviolaceoides）［40］。牛肝菌在我国主要分布于云南、四川、广西、贵州一带，野生产量低，其中云南产量最高。目前尚未见大面积人工栽培的报道。牛肝菌味道鲜美，富含的粗蛋白、多糖、脂肪、甘露醇和氨基酸等成分，具有很高的营养价值和具开发价值。试验证明牛肝菌提取物具有较强的还原力，自由基清除能力和抗脂质过氧化作用［41－42］。牛肝菌活菌还能被制成液体均根剂处理樟子松和油松幼苗以提高两者的抗逆性，提高移植到恶劣环境后的适应能力和成活率［43］。

3.2 牛肝菌多糖

杨丽红等［44］从热水浸提、乙醇沉淀所得牛肝菌的粗多糖中分离得到4种组分：Nb⁃I，Nb⁃II，Nb⁃III，Nb⁃IV。其中，Nb⁃I的分子量为4.0×104，且含有葡萄糖醛酸和β⁃D⁃吡喃葡聚糖，进一步研究表明，Nb⁃I的抗氧化能力强于粗多糖。牛肝菌胞外多糖均具有较强的抗氧化能力。除抗氧化能力外，牛肝菌多糖还对急性酒精损伤小鼠的心脏和脾脏有一定的保护作用［45］。

3.3 麦角甾醇

麦角甾醇是真菌类的特征甾醇，具有增强人体抗病和预防感冒之功效，是脂溶性维生素D的前体，经紫外线光化学反应生成维生素D。维生素D在调节生命代谢功能上有重要作用，可预防、治疗血钙代谢障碍而导致的伛偻病，还可防止机体各种黏膜炎及皮肤炎。董泽军等［46－47］先后从牛肝菌中分离鉴定得到麦角甾⁃5，7，22⁃三烯⁃3β⁃醇。

3.4 黄酮

黄酮类化合物是一类低分子成分，同样具有重要的生物活性，如抗肿瘤、抗菌、抗病毒等药理作用。有研究表明［48］，定量喂食一定的牛肝菌黄酮类提取物有助于增强小鼠体内清除自由基的能力，该研究还发现中、高剂量使小鼠的心脏蛋白质含量降低，丙二醛含量升高，这说明中、高剂量对小鼠心脏有一定的损伤，具体原因尚待进一步探索。

4 竹荪

4.1 概述

竹荪隶属于担子菌门担子菌亚门腹菌纲鬼笔目鬼笔科竹荪属。因其奇特的网纱状菌群，故有“雪裙仙子”“真菌之花”“菌中皇后”之美誉，又因营养丰富，香味浓郁，被列为“草八珍”之一。竹荪在夏秋季节单生或群生于竹林、竹子与阔叶树混交林，以及庭院林边的腐殖质土中。主要分布于我国的福建、云南、四川、贵州、湖北、安徽、江苏、浙江、广西、海南等地，国内已知有7个品种，生产栽培或常见5种：长裙竹荪、短裙竹荪、红托竹荪、棘托竹荪、黄群竹荪。

檀东飞等［49］分别用水、石油醚浸提棘托竹荪，分别得到35种挥发油成分和37种石油醚浸提成分。进一步试验表明，前者具有较强的抑菌活性，而后者的抑菌效果不明显。卢惠妮等［50－51］分别对长裙竹荪子实体进行水提取和正己烷提取物抑菌试验，亦有类似发现。试验结果显示，竹荪提取物对副溶血弧菌抑制作用最好，其次是单增李斯特菌、肠炎沙门氏菌、金黄色葡萄球菌，抑菌pH范围广而且热稳定性强，正己烷提取物对广谱的致病菌如伤寒杆菌、金黄色葡萄球菌都有很好的抑制作用。而熊彬［52］等的试验表明竹荪托盖液还对辐射损伤大鼠免疫功能有较好的修复作用。郭渝南等［53］试验表明，竹荪托盖液能修复辐射损伤最敏感的免疫活性T细胞，显著增加T淋巴细胞的数量，明显激活免疫调节细胞（NK），其明显的增强免疫作用可能是多糖与微量元素的双重效应结果。

4.2 竹荪多糖

竹荪多糖具有较强的抗氧化能力和抗肿瘤能力。Ker等［54］从竹荪中提取得到6种多糖活性物质，并且认为，竹荪的抗氧化性与其多糖有密切关系。徐静静等［55］用碱提法从竹荪中提取出水不溶性多糖，对其进行硫酸化修饰，改善了水溶性后，进行体外抗氧化活性的研究。结果表明，硫酸酯化能使竹荪多糖（S⁃DIP）在试验浓度范围内对·OH和DPPH自由基的清除能力有显著提高。赵凯等［56］将红托竹荪的菌托用热水提取、酒精沉淀、脱蛋白后得到粗多糖体，红外光谱数据显示为β型甘露糖苷，体外试验表明，对小鼠S180肉瘤有一定的抑制作用。

5 小结

目前，国内对以上4种珍稀菌的研究主要是人工栽培与菌丝发酵方面。对于其有效成分的结构、各有效成分于体内作用机制的研究较少。对其抗肿瘤活性、免疫调节活性、抗氧化活性等大多停留在简单的“提取物喂食⁃饲养一定时间⁃处死，测定相关酶活等宏观生理指标”的研究模式。而在提取物方面，大多数也只停留在粗提层面。未来，针对食用菌中功能成分的研究将集中于明确特色食用菌中的特定组分结构，确定特定组分的最优化提取制备条件以及这些功能组分的结构与生物活性的相关性，并在明确的构效关系研究基础上，分析这些特定组分在其表现生物活性过程的作用机理，这些工作将为深入发掘我国食用菌资源，倡导健康消费食用菌，拓展食用菌中活性组分的应用领域等方面奠定关键的研究基础。本文仅将以上4种珍稀菌的活性成分研究概况做简要总结，以期为今后进一步深入研究奠定基础。

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S 646

A

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2015⁃08⁃19

农业部农产品营养因子质量安全风险评估项目（GJFP201500203）

王 伟（1979－），男，内蒙古赤峰人，副研究员，博士，从事食品质量与安全研究工作。E⁃mail：wangwei5228345＠126.com。

张 玉。E⁃mail：zhyu7711＠sohu.com。