赵晓红,杨殿林,王慧,刘红梅,曲波,皇甫超河*
(1.农业部环境保护科研监测所,天津 300191;2.沈阳农业大学园艺学院,辽宁 沈阳110866)
黄顶菊入侵对不同地区土壤氮循环及微生物量的影响
赵晓红1,2,杨殿林1,王慧1,刘红梅1,曲波2,皇甫超河1*
(1.农业部环境保护科研监测所,天津 300191;2.沈阳农业大学园艺学院,辽宁 沈阳110866)
摘要:外来入侵植物对入侵地土壤生态系统的影响日益受到生态学家的关注。本文选取天津静海、河北献县及河北衡水湖3个黄顶菊入侵样地,研究黄顶菊入侵对不同地区土壤养分、酶活性及土壤微生物量的影响。结果表明,与未入侵地土壤(CK)相比,黄顶菊入侵明显地改变了3个地区的土壤理化性质且存在地区差异,静海和献县入侵地全氮升高,衡水湖则下降;静海和衡水湖土壤硝态氮下降,而献县上升,土壤氨氧化潜势的变化趋势与硝态氮的变化趋势一致。土壤氮循环相关酶活性也表现出明显的地区特异性。同时,黄顶菊入侵静海、献县和衡水湖3个地区样地中的微生物量碳分别比CK提高27.05%,57.62%和40.31%;静海和献县入侵地的微生物量氮分别比CK高37.40%,106.48%,差异显著。黄顶菊入侵对土壤氮素养分、氮相关酶活性及微生物量影响的地区差异可能与入侵地被入侵前养分含量有关,表现出使土壤养分状况均一化趋势。对于黄顶菊防控策略的制定要根据各地区情况因地制宜。
关键词:入侵植物;黄顶菊;生态影响;土壤酶活性;土壤微生物量
生物入侵是全球性的重大环境问题之一,对社会经济发展造成了严重的影响,已成为全球生物多样性丧失的主要原因之一[1-2]。土壤是本土植物和外来植物共同作用的媒介,外来植物入侵除对土壤基本理化性质产生显著影响[4-5],使土壤酶活性发生显著变化外[6-7],还改变了土壤微生物量[8-9],从而影响土壤生态系统。黄顶菊(Flaveriabidentis)又称二齿黄菊,属菊科堆心菊族黄菊属,原产于南美洲[10],是我国一种重要外来入侵性杂草。自2001 年首次在天津市和河北衡水市被发现后,黄顶菊扩展迅速,到2007年底,严重危害面积达3.7万多 hm2。据统计,每年河北省黄顶菊的发生面积就达2万hm2以上[11]。黄顶菊对环境适应性强,耐盐碱胁迫和干旱胁迫,生态幅广泛,根部能够分泌化感物质抑制其他植物生长。同时,它还具有繁殖能力强、种子产量巨大、种子小而轻,易于扩散等特点,能迅速扩散并成为入侵种[2]。2010年,黄顶菊被列入环境保护部和中国科学院发布的《中国第二批外来入侵物种名单》,2013年亦被列入《国家重点管理外来入侵物种名录(第一批)》。已有研究表明黄顶菊入侵改变了土壤理化和某些微生物群落结构,如张天瑞等[13]发现,黄顶菊入侵河北献县后提高了入侵地土壤有机质、全氮、硝态氮和铵态氮的含量,增强了土壤脲酶的活性;闫素丽等[14]在同一地区开展的研究表明,黄顶菊入侵降低了土壤细菌的多样性。由于土壤状况和入侵地植被类型的差异,外来入侵植物对土壤生态系统作用方向和强度可能发生变化。如Lora等[15]研究发现,由山羊草(Aegilopstriuncialis)、冰草(Agropyroncristatum)和旱雀麦(Bromustectorum)等组成的入侵植物组合显著提高了粘土和沙土中硝态氮、铵态氮的含量。Montserrat等[16]研究表明,入侵种剑叶花属(Carpobrotusspp.)、黄花酢浆草(Oxalispes-caprae)和臭椿(Ailanthusaltissima)入侵到6个不同的岛屿后对土壤有机碳(OC)、TN和pH的影响也存在地区特异性。但目前就黄顶菊对土壤生态系统影响的研究多是某一个地区开展,关于其对不同地理区域入侵规律和对土壤特性影响的报道较少。本研究选取3个土壤类型不同的黄顶菊入侵区域为研究对象,通过对不同地区入侵前后土壤理化性质、酶活性及土壤微生物量的比较分析,增进对黄顶菊入侵机制的了解,也为因地制宜制定合理的管理措施提供理论依据。
1材料与方法
研究样地分别位于天津市静海县(Jinghai, JH)、河北省献县(Xianxian, XX)和河北衡水市(Hengshuishi, HSH)3个黄顶菊典型分布区。其概况分别为:天津市静海县(38°35′30″ N,116°42′45″ E),海拔2.4 m,年均降水量870 mm,年日照时数为2699 h,年均气温11.8℃,年均无霜期193 d,土壤类型为盐渍化潮土,pH 偏碱。主要伴生植物有狗尾草(Setairaviridis)、猪毛菜(Salsolacollina)、芦苇(Phragmitesaustralis)、黄花蒿(Artemisiaannua)等。河北省献县陌南村(38°15′30″ N,115°57′50″ E),海拔16 m,年降水量 560 mm,年均日照时数 2800 h,年均气温12.3℃,土壤类型为轻度盐渍化潮土,pH 偏弱碱。伴生植物主要有芦苇、灰藜(Chenopodiumserotinum)、碱茅(Puccinelliadistans)、马齿苋(Portulacaoleracea)、反枝苋(Amaranthusretroflexus)等。河北衡水市衡水湖畔(37°35′40″ N, 115°30′50″ E),海拔16 m,年降水量506 mm,年均日照时数2572 h,年均气温13.0℃,土壤类型为粘土,pH偏弱碱。主要伴生植物有葎草(Humulusscandens)、飞蓬(Erigeronacer)、黄花蒿及狗尾草等。
试验区均为黄顶菊危害的典型荒地生境,形状近正方形,面积约1600 m2,保证每种类型样地坡向、光照和土质的一致性。根据是否有黄顶菊入侵采样分为2个样地:1)未入侵样地(CK)。样地内没有黄顶菊,仅生长有本土植物。2)黄顶菊入侵样地(invaded area,IA)。样地内生长有黄顶菊和本土植物,且黄顶菊发生年限5年以上,发生盖度在60%~100%之间。两种类型小区间隔2~5 m,对照小区在黄顶菊扩散的前沿(保证除植被因素外其他条件基本一致)。在每个样地中随机建立5个面积为5 m×5 m的小区,每个小区为一个重复,各小区间距离>5 m。于2012年8月12-15日采集3个地区的土样,利用5点采样法,采集0~10 cm表土,组成一个混合土样。在取样前去除地面植物和凋落物等有机杂质。土样装于塑料自封袋中用冰盒带回实验室。将每个小区采集的土样过2 mm筛后,一份于4℃冰箱保存,用于土壤微生物量碳(microbial biomass carbon,MBC)、微生物量氮(microbial biomass nitrogen,MBN)、氨氧化潜势(potential nitrification rate,PNR)、酶活性和铵态氮(NH4+-N)、硝态氮(NO3--N)的测定,一份室内自然风干用于其他土壤理化性状的测定。
1.3.1土壤基本理化性质测定土壤有机质(OM)的测定采用重铬酸钾外加热法,全氮(TN)含量采用半微量凯氏法, NH4+-N和NO3--N含量的测定采用KCl浸提法[17]。
1.3.2土壤酶活性的测定土壤蛋白酶活性采用茚三酮比色法测定,活性以24 h后1 g土壤中氨基氮(NH2-N)的mg数表示;土壤脲酶活性采用靛酚蓝比色法测定,活性以24 h后1 g土壤中氨氮(NH3-N)的mg数表示[18]。
1.3.3PNR的测定以单位时间内每kg干土产生的NO2-N的mg数(mg NO2/kg·d)表示PNR的强弱。称取5 g鲜土培养于50 mL方塑瓶中,加入20 mL(1 mmol/L)磷酸缓冲液(g/L:NaCl,8.0;KCl,0.2;Na2HPO4,2.88;KH2PO4,0.24;pH 7.4),其中含有1 mmol/L (NH4)2SO4,50 mg/L NaClO3(用以抑制亚硝酸的氧化)。放于室温(25℃)黑暗处培养24 h,培养结束,加5 mL(2 mol/L) KCl溶液提取NO2-,过滤,上清液用于测定NO2-浓度[19]。NO2-浓度采用重氮化偶合分光光度法测定[20]。
1.3.4土壤MBC、MBN的测定采用氯仿熏蒸-K2SO4提取法,每个重复取6份新鲜土壤,每份10 g(按干重转换),3份采用氯仿熏蒸24 h,另3份不熏蒸,加入50 mL 0.5 mol/L K2SO4溶液浸提土壤。应用Multi N/C 3100总有机碳/总氮分析仪进行测定[21]。
微生物熵是指土壤MBC、MBN分别与土壤有机碳(OC)、全氮(TN)的比值,分别以Cmic/Corg、Nmic/Nt表示,是反映生态系统变化的微生物参数。
采用 Microsoft Office Excel 2003 整理数据和作图,采用SPSS 16.0进行独立样本t检验(T-test)、相关分析(correlation analysis)。
2结果与分析
由表1可知,黄顶菊入侵改变了3个地区的土壤养分状况,但存在地区差异。黄顶菊入侵3个地区后土壤OM均呈现上升趋势,且与CK差异显著(P<0.05)。相比而言,献县CK样地(即入侵前)土壤养分水平较低,除pH外,黄顶菊入侵整体提升了其养分水平,且差异显著(P<0.05),如TN含量从0.28 g/kg增加到0.37 g/kg,提升幅度达到32%。而黄顶菊入侵后静海和衡水湖样地的养分均呈现下降趋势,NO3--N含量则还与CK差异显著(P<0.05),衡水湖入侵地NO3--N含量下降达63%(表1)。
PNR可以用来表征土壤氨氧化能力。从图1可看出,黄顶菊入侵显著降低了静海和衡水湖的PNR,其中衡水湖样地PNR下降达84%,但显著提高了献县的PNR(P<0.05)。
脲酶和蛋白酶均属氮循环过程中关键酶类,前者可以将尿素水解成CO2和氨,常被用来指示土壤氮素状况[22],而后者则可将土壤中有机氮水解为氨基酸,是促进土壤氮循环的重要组成部分[23]。如图2所示,黄顶菊入侵提高了静海和献县入侵地蛋白酶、脲酶的活性,且除献县脲酶外均差异显著(P<0.05),但降低了衡水湖蛋白酶、脲酶的活性(P<0.05)(图2A、B)。
表1 黄顶菊入侵对不同地区土壤理化性质的影响
同列不同小写字母表示差异显著(P<0.05) Different lowercase letters within a column indicated significant differences at 0.05 levels. 下同The same below.
从图3A、B可以看出,黄顶菊入侵3个地区之后, MBC、MBN均显著上升(除衡水湖MBN外)(P<0.05)。其中,静海、献县和衡水湖入侵样地的MBC分别比CK高27.05%,37.76%和40.31%。除衡水湖外,静海和献县入侵样地的MBN分别比CK高37.4%,18.09%。
由图3C可以看出,黄顶菊入侵3个地区后,Cmic/Corg呈上升趋势,除衡水湖外差异均显著(P<0.05)。同时,黄顶菊入侵提高了3个地区的Nmic/Nt,其中献县和衡水湖差异均显著(P<0.05)(图3D)。
图1 黄顶菊入侵对不同地区土壤PNR的影响Fig.1 Effects of F. bidentis invasion on soil PNR in different region 同一样地不同小写字母表示差异显著(P<0.05) Different lowercase letters within a sample indicate significant differences at 0.05 levels. 下同The same below.
相关性分析结果(表2)表明, PNR与土壤NO3--N、TN含量均呈极显著正相关(P<0.01),相关系数分别达到了0.975和0.904。就氮循环相关酶活性而言,脲酶与TN、NO3--N呈极显著正相关(P<0.01),而蛋白酶却与NH4+-N呈极显著正相关(P<0.01)。对于微生物量来说,土壤MBC、MBN与OM、TN、NO3--N均呈极显著正相关(P<0.01),相关系数均在0.8以上,显示出显著的依存关系。
图2 黄顶菊入侵对不同地区土壤酶活性的影响Fig.2 Effects of F. bidentis invasion on soil enzyme activity in different region
图3 黄顶菊入侵对不同地区土壤微生物量碳、氮、微生物熵的影响Fig.3 Effects of F. bidentis invasion on microbial biomass carbon, nitrogen, Cmic/Corg, Nmic/Nt of soil in different region
3讨论
研究入侵植物与土壤环境之间的关系是揭示其入侵机理的重要途径,大量研究表明很多外来植物都因改变了新生境的土壤环境而成功入侵[4-6]。在此过程中,入侵种可影响到土壤酶活性和微生物群落结构[3,7,9],适宜的土壤营养环境又可以促进入侵种的快速生长,以利于其进一步的入侵和蔓延[24-25]。然而,如Dassonville等[26]对入侵欧洲的虎杖(Reynoutriajaponica)、紫萼凤仙(Impatiensplatychlaena)和窄叶黄菀(Senecioinaequidens)等7种入侵植物研究表明,同一植物入侵到不同的地区后对土壤养分含量的影响是不同的。Santoro等[27]研究发现莫邪菊(Carpobrotusedulis)、酸无花果(Carpobrotusacinaciformis)入侵到生长有马兰(Kalimerisindica)的海滩后土壤OM明显升高,而pH明显下降;入侵到生长有入侵种Crucianellionmaritimae海滩后土壤TN和OM含量明显升高;而入侵到生长有铺地柏(Juniperusspp.)的海岸后土壤的OM、TN和pH均无明显变化。
表2 土壤理化与氨氧化潜势、酶活性及微生物量的相关性
注:两尾检验,**:P<0.01; *:P<0.05。
Note:2-tailed test, **: Correlation is significant at the 0.01 level;*: Correlation is significant at the 0.05 level.
本研究中,黄顶菊入侵静海和献县后显著提高了土壤TN,降低了土壤pH,而入侵衡水湖后降低了TN,提高了土壤pH,存在地区特异性。献县样地入侵前土壤养分(特别是氮素)水平较低,黄顶菊入侵导致其养分水平上升更为明显。相对而言,静海和衡水湖养分本底水平较高,黄顶菊入侵使养分水平提升有限或明显下降(静海入侵地NO3--N,衡水湖入侵地TN和NO3--N)。显然,至少就这些养分参数而言,黄顶菊入侵对土壤生态系统影响具有一定地域特异性,表现出使土壤状况均一化(homogenisation)趋势。本研究还发现,由于NH4+被氧化为NO2-后,NO2-进一步氧化为NO3-,由于NO2-极不稳定,在短时间内就转变为NO3-,故PNR与NO3--N变化趋势一致。
土壤酶在土壤养分的转化过程中起着非常重要的作用,在一定程度上反映了土壤养分状况的变化[28-29]。因此,外来植物入侵导致土壤酶活性的变化也得到了广泛的重视。蒋智林等[30]研究证实了马缨丹(Lantanacamara)种群入侵地土壤蛋白酶和脲酶活性均显著高于裸露地和非入侵草坪草多花黑麦草(Loliummultiflorum)与白花三叶草(Rifoliumleucanthum)植物群落。也有研究发现外来植物薇甘菊(Mikaniamicrantha)[31]和豚草(Ambrosiaartemisiifolia)[32]的入侵也显著地提高了土壤脲酶和蛋白酶活性。本研究中,黄顶菊入侵提高了静海和献县蛋白酶和脲酶的活性,这与上述研究结果一致。但黄顶菊入侵却降低了衡水湖蛋白酶和脲酶的活性。在衡水湖样地,土壤氮素水平下降,土壤中可利用的氮素养分减少,从而导致参与氮素转化的酶活性降低。这也验证了土壤氮相关酶活性与氮素养分的相关关系。
土壤中酶活性的改变可能与土壤微生物数量和活性的改变密切相关[33],而土壤微生物量在很大程度上能够反映出土壤微生物的活性,常被用来评价微生物的活性参数[34-38]。外来入侵植物通常会提高入侵地的微生物量。如李伟华等[39]研究表明,薇甘菊单优种群入侵地土壤MBC、MBN分别比未入侵地增加了3.06,1.15和0.50倍。高志亮等[40]发现水花生(Alternantheraphiloxeroides)和苏门白酒草(Conyzasumatrensis)入侵地土壤MBC分别比未入侵地增加123%和225%,MBN分别比未入侵地增加225%和399%。另有研究表明外来入侵植物绿毛山柳菊(Hieraciumpilosella)[41]和豚草(Ambrosiaartemisiifolia)[32]也提高了入侵样地的MBC、MBN。本研究中,黄顶菊入侵3个地区后,土壤MBC和MBN(除衡水湖MBN下降外)均呈现增加的趋势,表明入侵样地微生物活动要比CK的强烈,土壤碳源、氮源的平均可利用性也要比CK的高。有研究者认为用微生物熵来表示土壤营养状况的变化,能够避免在使用绝对量进行比较时出现的偏差,比单独应用微生物量有效得多。在处于平衡状态的土壤-植物生态系统中,Cmic/Corg和Nmic/Nt应为一稳定值[42]。本研究发现黄顶菊的3个入侵地Cmic/Corg(除衡水湖外)、Nmic/Nt(除静海外)高于CK,表明黄顶菊入侵后打乱了原本稳定的土壤-植物生态系统,加快了土壤养分循环,利于黄顶菊的进一步入侵。Zhong等[32]研究也发现豚草提高了入侵地土壤Cmic/Corg、Nmic/Nt,本研究结果与其一致。
4结论
总体来说,对于土壤本底养分含量较低的献县,黄顶菊主要通过提高入侵样地养分含量,从而促进自身生长、蔓延。对于土壤养分含量相对较高的静海和衡水湖则采用降低土壤全量或速效养分含量的策略,减少本地植物生长可获得养分而获得竞争优势,达到其入侵的目的。由于入侵植物和入侵地土壤环境之间互作的复杂性,入侵时间长短、入侵地的土壤类型、土壤环境等都会导致黄顶菊入侵的结果不同,但具体原因尚需进一步研究。由于黄顶菊对不同地区入侵策略的差异,我们要因地制宜制定合理的管理措施和防控策略。
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Effects ofFlaveriabidentisinvasion on soil nitrogen cycling and soil microbial biomass in different regions
ZHAO Xiaohong1,2, YANG Dianlin1, WANG Hui1, LIU Hongmei1, QU Bo2, HUANGFU Chaohe1*
1.Agro-EnvironmentalProtectionInstitute,MinistryofAgriculture,Tianjin300191,China; 2.CollegeofHortiaulture,ShenyangAgricultureUniversity,Shenyang110866,China
Abstract:The effect of plant invasion on soil ecosystems has attracted increased attention from ecologists. To study the influences of Flaveria bidentis invasion on soil nutrients, enzyme activities and soil microbial biomass in different regions, soils were sampled at three sites: in Jinghai County in Tianjin and in Xian County and Hengshui City in Hebei Province. Results indicate that the invasion of F. bidentis changed the soils’ chemical and biological characteristics, but that these changes varied by regions. Total soil nitrogen increased in Jinghai and Xian but decreased in Hengshui, compared to the control. Soil nitrate was significantly lower in Jinghai and Hengshui while significantly higher in Xian than the control. Changes in the Potential Nitrification Rate followed the same pattern as that of nitrate. Nitrogen cycling-related enzyme activities also changed differently across the three regions. Soil microbial biomass carbon increased by 27.05%, 57.62% and 40.31% in Jinghai, Xian and Hengshui, respectively. Soil microbial biomass nitrogen increased by 37.40% in Jinghai and by 106.48% in Xian. These regional differences may be related to soil nutrient status before the invasion of F. bidentis. This study suggests that different management strategies should be taken in different invasion regions.
Key words:invasive plant; Flaveria bidentis; ecosystem modification; soil enzyme activity; soil microbial biomass
*通讯作者
Corresponding author. E-mail:huangfu24@163.com
作者简介:赵晓红(1985-),女,内蒙古呼和浩特人,在读硕士。E-mail:zhaoxiaohongde@126.com
基金项目:天津市自然科学基金项目(12JCQNJC09800)和公益性行业(农业)科研专项经费项目(201103027)资助。
*收稿日期:2014-01-09;改回日期:2014-02-25
DOI:10.11686/cyxb20150208
http://cyxb.lzu.edu.cn
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