食用菌多酚的生物活性研究进展*

侯玉艳，桑 兰，游金坤，吴素蕊**

(1.昆明理工大学云南省食品安全研究院，云南 昆明 650500； 2.云南省供销合作社科学研究所，中华全国供销合作总社昆明食用菌研究所，云南 昆明 650221)

〈综述〉

食用菌多酚的生物活性研究进展*

侯玉艳1，桑 兰2，游金坤2，吴素蕊2**

(1.昆明理工大学云南省食品安全研究院，云南 昆明 650500； 2.云南省供销合作社科学研究所，中华全国供销合作总社昆明食用菌研究所，云南 昆明 650221)

食用菌是一类药食兼用的生物资源。药食兼用食用菌的开发是近年来各国医药工作者的研究方向之一。从食用菌多酚的生物活性入手，对近期国内外研究成果加以综述，以期为食用菌功能性食品的开发提供理论参考。

食用菌；多酚；生物活性

食用菌除了其基础构造物质外，还具有种类繁多的代谢产物，在其生长后期或在不正常的代谢条件下，还会积累和合成一些次生代谢产物，如黄酮类、酚类、生物碱类、萜类、植物甾醇等[1]。其中，酚类是食用菌具有抗氧化作用的主要物质，如茶多酚、类黄酮、生育酚等[2]。此外，多酚还可以影响结肠菌群，具有抗炎、抗血管舒张、抗血小板聚集、抗糖尿病以及抗病毒等活性[3，4]。

宋立江等[5]通过对上世纪80年代后期至今相关文献资料的统计，发现多酚研究论文数量日趋增多，且呈线性关系。多酚类物质的研究重点从之前的提取、纯化、结构检测延伸至生物活性，应用方向从最初的鞣制皮革发展到食品、医药、日用化学品、合成材料等众多领域[6]。目前，有关野生菌多酚的研究较多，香菇多酚、桦褐孔菌多酚、大球盖菇多酚、姬松茸酚类物质的研究日渐突显。基于此，本文对近期食用菌多酚生物活性的研究进展做如下综述。

1 生物活性

1.1 抗氧化作用

越来越多的研究证实，许多疾病的发生和发展均与自由基紧密相关。自由基是生物体内生化反应最为常见的中间介质，起着非特异性的调节作用。正常生理情况下，活性氧位于有利无害的极低水平，其产生与清除处于动态平衡，但疾病和衰老的情况下，活性氧对生物体内的重要分子有所损伤[7]，可导致体内脂质过氧化，引发癌症、肝硬化、心脏病以及皮肤老化等[8，9]。

大量研究表明，多酚类物质抗氧化作用突出，清除体内活性氧自由基作用明显。其作用机理可能有如下3种：

直接作用于与自由基相关的酶。多酚类物质可以抑制氧化酶系，如过氧化物酶、环氧酶、脂氧化酶以及P-450酶系。另外，多酚还对抗氧化酶系具有激活作用，通过提高酶的活性，使其发挥抗氧化活性。

直接清除自由基。多酚可以清除脂自由基和无机自由基，生成的酚氧自由基性质相对稳定，可捕捉脂质过氧化链式反应中的生成物活性氧自由基，减少脂质过氧化反应链长度，达到阻断或减缓脂质过氧化的目的。

络合过渡金属离子。多酚环上的羟基可以与Fe2+或Cu2+络合，使这些金属离子不能产生脂质过氧化反应所必须的羟基自由基，以此抑制活性氧自由基的产生[10，11]。

1.1.1 清除自由基活性

Cui等[12]针对桦褐孔菌子实体进行研究，发现多种不同溶剂的提取物均具有清除自由基的活性，其中提取的粗多酚清除自由基的能力最强，说明粗多酚的抗氧化性能最强。此外，多酚能够防止人类角化细胞HaCaT被H2O2氧化，说明多酚对这种细胞有保护作用。桦褐孔菌多酚在含量为50 μg·mL-1时便表现出明显的清除自由基的活性，此外还能促进和提高细胞的抗氧化能力。Babitskaia VG[13]从桦褐孔菌的子实体中提取儿茶酚，除抗氧化外，还具有基因保护功能。崔基成等研究发现，桦褐孔菌发酵液提取物也具有较强的自由基清除活性，而多酚类物质的多少与其抗氧化性呈正相关，并且多酚衍生物同样可清除自由基。给BALA-line小鼠(近交系小鼠)定时定量口服桦褐孔菌子实体的乙醇提取物，2个月后，服用桦褐孔菌提取液组小鼠的平均寿命相比对照组有所延长，血清中的修复蛋白和血液中的脂质过氧化物与正常老鼠的水平极为相近[14]。

赵扬帆[7]提取姬松茸酚类物质并对其功能学进行研究，得出姬松茸酚对·O2-的清除能力强于茶多酚，而对·OH的清除能力和茶多酚相当。在一定范围内，姬松茸多酚提取液浓度越大，其清除能力越强，超过一定范围后，清除自由基的能力反而下降，说明姬松茸酚作为天然抗氧化剂使用时应当适量。李娟等[15]研究了褐绒盖牛肝菌、美味牛肝菌以及乳牛肝菌甲醇提取物的体外抗氧化特性，结果表明，3种野生牛肝菌都具有较强的还原力和抗脂质过氧化作用，并有一定的清除自由基能力，而多酚是主要的抗氧化物质。Kurni Nagar-aja等[16]测定野生灵芝不同溶剂提取物的抗氧化活性，结果表明，其甲醇提取物具有良好的DPPH自由基清除活性，而这很大程度上归功于其多酚和类黄酮含量高。

1.1.2 抗油脂氧化活性

油脂氧化严重影响食品品质，在食品工业中时常发生，为延缓油脂氧化而开发无毒无害、具有抗油脂氧化活性的产品是1项重要而艰巨的课题。多年来，世界卫生组织批准的合成抗氧化剂共10余种，但由于溶解度、变色、毒性及价格等问题使其在食品方面的应用越发受到限制，因此，天然抗氧化剂的开发与利用逐渐受到人们的关注和重视[17]。

高晗等[18]研究了桦褐孔菌多酚的抗氧化性在食用油脂中的应用，结果表明桦褐孔菌多酚对猪油、花生油和大豆油均具有一定程度的抗氧化作用，该多酚不但在油脂氧化初期就表现出良好的抗氧化性，对氧自由基清除作用良好，而且在油脂氧化的加速阶段对氧自由基仍具有较强的清除作用，将桦褐孔菌多酚添加到食用油脂中，油脂的氧化速度明显降低。实验表明，桦褐孔菌多酚是1种理想的天然抗氧化剂。杨念[19]以金针菇的多酚提取物作为活性物质，采用BHT作对照，研究得出二者对油脂的氧化均有抑制作用，能有效地延长鸡油氧化的反应发生期，延缓过氧化物的生成速度，并且金针菇的多酚提取物在鸡油中的抗氧化效果与剂量呈正相关。96 mg100g金针菇的多酚提取物的抗氧化活性比BHT抗氧化活性低；而当浓度上升为120 mg100g时，其与25 mg100g的 BHT 对油脂的抗氧化能力相近，但略低；当浓度达到240 mg100g时，其抑制脂肪氧化的能力强于BHT的能力。魏倩婷[20]用乙醇提取香菇多酚，以空白作对照，研究其对猪油的抗氧化能力，试验结果显示，样品保存10 d后添加多酚提取物的猪油POV值仅为对照组的50%，说明香菇多酚提取物能够延缓过氧化物的生成速度。

1.2 抗病毒作用

桦褐孔菌的乙醇提取物具有抗病毒活性，而且安全无毒，可用做食品添加剂和功能性食品。该提取物能用于对抗单一疱疹病毒-2(HSV-2)、传染性肠胃炎病毒(TGE)、人体免疫缺陷病毒-l(HIV-1)和人体免疫缺陷病毒-2(HIV-2)，此外，还包括猪流行性腹泻病毒(PED)、断奶后多系统消耗综合症病毒(PMWS)、猪生殖与呼吸综合症病毒(PRRS)、犬瘟热病毒(CD)和狗的Parvo病毒(CP)在内的存活于动物体内的病毒[21]。

据 Stéphane 所述，植物多酚可以与靶分子相互作用，阻断细胞内信号通路，抑制大分子配合物的形成或防止蛋白变性产生毒副作用，从而保护机体[22]。赵春江[23]通过提取鸡腿菇中的多酚多糖复合物并对其性质进行研究，发现其具有抗氧化活性并能产生活性氧，而纯多糖物质不能产生活性氧，相比于双孢蘑菇和灵芝，鸡腿菇多酚多糖复合物活性较弱，其作用机理可能是多酚多糖复合物可结合到1个或多个感受器，影响细胞因子基因的表达，导致胞内活性氧的产生；活性氧可以抵御胞内细菌和病毒，用于信号的传导和程序的控制，过量的活性氧则被运到胞外，被与感受器结合的多酚多糖复合物淬灭，从而维持机体活性氧的动态平衡。

1.3 降血糖作用

在全球范围内，继心脑血管疾病和肿瘤后糖尿病成为威胁人类生命健康的“第三号杀手”。研究α-葡萄糖苷酶抑制剂一直是降糖机制研究中非常活跃的方面。α-葡萄糖苷酶是碳水化合物消化至最后一步反应的关键酶，位于小肠绒毛上[24]。卢雪明等[25]用正丁醇和乙酸乙酯提取桦褐孔菌多酚，检测得出提取物对肝脂质过氧化和α-葡萄糖苷酶的抑制能力较好，并且桦褐孔菌降血糖和抗氧化作用的强弱与其所含多酚类化合物的量密切相关。鸡腿菇鲜品中含有多种生物活性物质，具有多种药用和保健作用，民间常用其治疗糖尿病。丁重阳等从鸡腿菇发酵液中分离出1种名为4，5-二羟基-2-甲氧基苯甲醛的多酚类化合物，实验结果显示，这种活性成分具有显著的降血糖作用。

钱静亚等[27]研究了鸡腿菇转化桑叶发酵液的降血糖作用，以饲喂鸡腿菇转化桑叶发酵液的糖尿病小鼠为研究对象，测定喂养后血糖、血脂及肝脏、肾脏组织中的超氧化物歧化酶酶活等指标；实验结果表明，鸡腿菇转化桑叶发酵液可以提高脏器中超氧化物歧化酶活性，降低血清中血糖、果糖胺、甘油三酯、丙二醛含量，经转化后的发酵液中黄酮类和多酚类化合物的含量均有所增加，另外，具有血糖调节作用的4，5-二羟基-2-甲氧基苯甲醛的含量也有所提高，这些结论为鸡腿菇转化桑叶发酵液的降血糖作用提供了坚实的理论支持。张志才等[28]用猴头菌对银杏叶粗提物EGB进行转化，结果发现，猴头菌转化EGB的发酵液对2型糖尿病的血糖调节作用相比未转化的发酵液显著提高。

糖尿病患者体内自由基含量过高会导致机体抗氧化防御作用减弱。体内自由基性质活泼，不断累积又不易清除，极易与其他物质发生反应而形成活性氧类氧化物，甚至可能产生新的自由基，反应往往具有连锁性。自由基的强氧化作用使其所参与的反应直接或间接地对机体造成危害，主要损伤反应包括DNA突变甚至断裂、细胞膜起泡、蛋白质氧化和脂质氧化等糖尿病并发症[27]。食用菌发酵液可能通过清除自由基，提高机体抗氧化能力从而达到降血糖的目的。

1.4 祛除不良气味

微生物分解蛋白质会产生氨类物质，导致食品腐败散发恶臭。目前消除食品腐败所产生的恶臭主要从2个方面入手，一是使用添加剂抑制细菌繁殖，从而抑制食品的腐败；二是通过化学反应消除腐败所产生的臭味物质。化学除臭的机理主要有：单宁和类黄酮分子中的酚羟基与臭味分子中氨基结合；类黄酮分子中的基团与臭味分子中巯基、亚氨基产生聚合及加成反应；氨基酸与臭味分子的巯基、亚氨基产生中和反应；有机酸与臭味分子中的氨基发生中和反应；单宁类物质同臭味分子发生脂化或酯交换反应等复合作用；糖类物质吸收、吸附并溶解臭味分子[29]。

余小影[30]以双孢蘑菇提取的多糖和多酚作为活性物质，新鲜鸡肝作原料，以鸡肝腐败氨氮浓度为衡量指标，研究得出随着多酚浓度的增加对鸡肝氨氮的消除效果增强，且对微生物具有一定的抑制作用；此外，双孢蘑菇祛除不良气味的活性还与温度有关，随着温度的增加鸡肝腐败氨氮的含量也有所增加，但是，相同温度下加入同等剂量多酚的鸡肝比加入多糖的鸡肝在腐败后所产生的氨氮少，说明其活性优于多糖，研究表明多酚对氨气、三甲胺、吲哚具有消除作用，其消臭原理是多酚中的·OH与臭味物质发生化学反应。

1.5 抗肿瘤作用

赵钊等[31]从裂蹄层孔菌中分离纯化得到名为Hispolon多酚类化合物，研究发现Hispolon能够抑制癌细胞的转移，抗肿瘤细胞增殖，具有免疫调节作用；TPA可以诱导乳腺癌MCF-7细胞发生EMT转变，以上研究结果表明，Hispolon可通过ROSp-ERKSlugE-cadherin这一途径抑制乳腺癌细胞的转移，说明裂蹄层孔菌是1种潜在的抑制肿瘤转移的药物。有研究表明Hispolon可以通过抑制基质金属蛋白酶2、基质金属蛋白酶9以及upA的表达，从而抑制人肝癌SK-Hep 1细胞的转移。

桦褐孔菌可用于对抗多种肿瘤细胞。桦褐孔菌提取物能通过灭活ERK12和P38MAP激酶，防止GJIC(缝隙连接介导的细胞间通讯)的抑制作用，用来开发抗癌产品[32]。各国研究人员[21，33]通过多年的研究发现，桦褐孔菌可以对抗或抑制B16F10、Walker 256肉瘤癌、MCF-7人体乳腺癌、人体宫颈癌细胞HeLaS3、白血球过多症P388、小鼠的S180肉瘤、肝癌SMMC7721细胞株、胃癌MGC-803、BGC-823细胞株和肺癌A549细胞株等肿瘤细胞的生长。桦褐孔菌对抗肿瘤细胞是通过抑制肿瘤细胞生长、增强免疫力、抗有丝分裂或诱导凋亡等途径实现的。

1.6 抑菌作用

抗生素滥用产生耐药性已经上升为全球性问题，寻找新的有效的抗菌剂迫在眉睫。据Maria Daglia[34]报道，多酚对细菌、真菌、病毒以及微生物毒性均有一定程度的抑制作用，而与不同的抗生素混合使用，抑菌性增强。

刁小琴[35]对黑木耳多酚的抑菌活性进行研究，实验结果表明，黑木耳多酚对大肠杆菌和金黄色葡萄球菌均有明显的抑菌效果，而黑木耳多酚浓度越大，其抑菌活性越强，当浓度为10 mg·mL-1时开始显示抑菌作用，相同浓度下黑木耳多酚对大肠杆菌的抑制效果优于金黄色葡萄球菌。对香菇多酚的抑菌活性结果表明，香菇多酚对金黄色葡萄球菌和大肠杆菌细菌均有明显的抑制作用，最低抑菌浓度均为15 mg·mL-1[36]。赵扬帆[7]提取了姬松茸酚类物质，并研究其对金黄色葡萄球菌、大肠杆菌和枯草芽抱杆菌的抑菌作用，结果表明，姬松茸酚对3种菌种均有抑制作用，最低抑菌浓度分别为6 mg·mL-1、3 mg·mL-1和4 mg·mL-1。

多酚的抑菌作用可能通过5种方式实现：通过与蛋白质的高度结合改变微生物细胞酶的活性和减少微生物对外源性蛋白质的利用；通过对微生物胞外酶的抑制达到抑菌目的；与微生物生长所需的物质结合，而不利于微生物的生存；多酚对微生物的毒性与多酚对细胞膜的作用有关，通过与细胞膜结合来改变微生物的代谢；与多酚对金属离子的络合作用有关。多酚与Cu2+、Zn2+等金属离子发生络合作用，使金属酶活性受到抑制[37]。

2 结语

目前，已从云芝等多孔菌类菌丝体发酵液中得到云芝多糖和多糖蛋白，食用菌多糖和糖蛋白已开始步入临床研究应用阶段。

我国药用菌资源十分丰富，据不完全统计，有多达200余种，但目前开发利用的极少。大量实验数据显示，食用菌多酚具有众多生理活性，但目前的研究成果大多数集中在提取、分离、纯化以及抗氧化活性和抑菌活性方面，抗肿瘤活性、抑菌活性以及降血糖等活性研究样本较少。许多研究仅局限于根据实验结果对其药理作用进行推测，而作用机制尚不明确。因此，关于药用菌生物活性以及活性成分作用机理的研究亟需深入，活性的应用仍要探索、试验和实践。

开展食用菌多酚的药用研究有着广阔的前景，进一步开发利用药用菌资源必将提高其附加价值。在以后的研究中，需要将药用菌多酚物质的提取、分离、纯化、活性研究和临床应用融为一体，建立更加科学合理的功能性评价体系，为药用菌多酚发挥良好生理作用提供必要的条件。

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Biological Activity Research Progress on Polyphenol in Edible Fungus

HOU Yu-yan1, SANG Lan2, YOU Jin-kun2, WU Su-rui2

(1.Yunnan Institute of Food Safety, Kunming University of Science and Technology, KunmingYunnan650500; 2.Science and Research Institute of Yunnan Province Supply and Marketing Cooperatives, Kunming Edible Fungi Institute of All China Federation of Supply and Marketing Cooperatives, KunmingYunnan650221)

Edible fungus was a kind of delicious food. Study on medicinal fungus resources was one of research directions in recent years for medicinal workers. Current studies about the bioactivities of polyphenol in edible fungus were reviewed, in order to provide a reference for the development of functional foods.

Edible fungus; Polyphenol; Biological activity

侯玉艳(1990-)，女，在读硕士研究生，研究方向：食用菌成分研究。

2014-09-20

S646.9

A

1003-8310(2014)06-0001-04

**通信作者： 吴素蕊，副研究员，主要从事食用菌精深加工与开发利用。