铅胁迫对植物光合作用影响的研究进展

张宝龙　陈美静　辛士刚　陈强　李雪妹　李雪梅

摘要铅胁迫是影响植物正常生长发育的重要环境胁迫因素之一。从叶绿体超微结构、叶绿素含量、活性氧代谢、叶绿素荧光参数以及矿质元素方面，分析了铅胁迫对植物光合作用的影响，并且分析了光合作用中气孔限制因素与非气孔限制因素之间的关系。

关键词铅胁迫；光合作用；气孔因素；非气孔因素

中图分类号S432.2+2文献标识码A文章编号0517-6611（2014）12-03468-03

基金项目国家自然科学基金资助项目（31270369，31070285）；沈阳师范大学生态与环境中心主任基金项目（EERCK201302）；沈阳师范大学大学生课题。

作者简介张宝龙（1988-），男，辽宁沈阳人，硕士研究生，研究方向：生物化学与分子生物学、植物逆境生理方面的研究。*通讯作者，教授，博士，从事植物逆境生理方面的研究。

收稿日期20140409随着工业化的发展，土壤和农作物面临越来越严重的重金属污染。重金属在生物体内富集，最终通过食物链危害人类健康[1]。土壤中的铅进入植物体内对植物光合作用造成损伤，而光合作用是植物生存的能量和物质基础，对植物健康生长有重要作用，因此研究铅对植物光合作用的影响对预防和治理铅污染有着重要的意义。已有研究表明，在被铅污染的土壤中，植物生长的诸多代谢途径都会受到影响，进而生长被抑制[2-4]。笔者就铅胁迫对植物光合作用的影响以及光合作用中气孔限制因素与非气孔限制因素限制之间的关系进行了阐述，为进一步研究铅胁迫对植物光合作用的影响提供理论基础，也为今后防治铅污染提供参考。

1 铅胁迫对植物光合作用的影响

抑制植物光合作用的原因既有气孔因素又有非气孔因素。气孔因素是指气孔导度下降，CO2进入叶片受阻而导致光合速率下降，影响植物的光合作用，使植物的生长受阻；非气孔因素主要是指叶肉细胞光合活性受到限制，从而影响植物的光合作用。铅胁迫降低植物的光合能力是通过影响气孔导度、破坏叶绿体结构和降低叶绿素含量等途径实现的[5-7]。

1.1铅胁迫下光合作用的气孔限制叶片通过气孔与外界进行气体交换。气孔导度（Gs）是影响CO2从空气中向叶绿体光合部位扩散的因素之一。它的变化影响植物水分状况和碳同化。Wong等[8]认为，Gs与光合速率相互影响，即气孔导度在有利于光合作用时增大，在不利于光合作用时减小，两者存在一定的线性关系。李压藏等[5]对山梨的研究证明了这一点。山梨叶片的净光合速率（Pn）持续下降，Gs先升后降，同时伴随着蒸腾速率（Tr）的升高。因此，低浓度铅可能刺激Tr和Gs增强，随着铅浓度的增加，过强的蒸腾作用导致Gs下降，造成Pn下降。铅胁迫也有可能使得保卫细胞的结构发生改变，增加气孔阻力，阻碍叶片内外气体交换，降低植物Gs，导致Pn下降，抑制光合作用。

1.2铅胁迫下光合作用的非气孔限制

1.2.1 铅胁迫对叶绿体超微结构的影响。叶绿体是植物的重要功能细胞器，与光合作用有密切联系。它由被膜、基质和类囊体组成，正常情况下呈长椭球形或梭形，被膜双层和类囊体片层结构清晰，基粒排列整齐、紧密，内部含少量的高电子密度的小球形脂质球[6，9]。在铅胁迫下，植物叶绿体结构会发生改变[7]。周朝彬等[10]研究表明，随着铅浓度的升高，草木樨叶绿体超微结构受到破坏，出现基粒片层消失、类囊体空泡、基粒垛叠混乱等现象，最终导致叶绿体产生球形皱缩，出现大量的脂质小球，膜系统崩溃。叶绿体膜系统的受损和类囊体的破坏导致叶绿素含量的下降。这是导致植物光合作用效率降低的重要非气孔因素。而原海燕等[6]研究表明，当马蔺受到铅胁迫时并未造成植物叶绿体超微结构的破坏。这可能是与试验材料、处理方法不同有关。因此，铅对于叶绿体超微结构的影响还需要进一步的研究。

1.2.2 铅胁迫对植物叶绿素含量的影响。光合色素是在光合作用中参与吸收、传递光能或引起原初光化学反应的色素，其含量直接影响植物的光合能力。尤其叶绿素，对植物光合作用影响最为重要。韩金龙等[11]研究发现，在铅胁迫下糯玉米幼苗叶片中叶绿素含量随着铅胁迫浓度的升高而逐渐降低，从而影响光合作用。在对紫穗槐幼苗进行铅胁迫后，发现叶片叶绿素含量下降[12]。袁红艳等[13]对费菜的研究也表明，在较高浓度的铅胁迫下，叶绿素含量呈下降趋势。铅胁迫使得植物叶绿素含量降低的原因是多方面的。首先，可能由于植物受到铅胁迫后体内活性氧自由基作用，光合色素降解，阻碍光合作用正常进行，使得植物生长受到抑制；也有可能是高浓度的铅破坏了叶绿素合成过程中所必需的叶绿素酸酯还原酶的活性，影响氨基-r-酮戊酸的合成，导致植物的叶绿素含量减少，从而影响光合作用[14-15]。Kupper等[16]提出了一种可能导致叶绿素含量减少的原因，即Pb2+可能取代叶绿素分子中的Mg2+，使得叶绿素结构受到破坏，影响光合作用的正常进行。

1.2.3 铅胁迫对植物活性氧代谢的影响。在正常生长情况下，植物体内活性氧代谢保持平衡。当植物处于逆境时，活性氧的产生和清除之间的平衡被破坏，大量的活性氧产生和积累，导致膜脂过氧化，丙二醛（MDA）含量增加，膜的功能和结构遭到破坏，对植物造成伤害。因此，在铅胁迫下，叶绿体内的氧活化成活性氧，对叶绿体结构和功能产生不同程度的伤害。

超氧化物歧化酶（SOD）在植物清除活性氧方面起到重要作用。林杰等[17]研究表明，在低浓度铅胁迫下，香根草叶片SOD活性先升高，随着铅浓度的继续增加，SOD活性开始降低。朱启红等[18]研究表明，蜈蚣草叶片SOD活性随着铅浓度增加呈下降趋势。杨楠等[19]研究也证明在较高铅胁迫时，刺槐叶片SOD活性呈下降趋势。

过氧化氢酶（CAT）可以将H2O2分解为H2O和O2，从而消除H2O2的毒害，是生物防御H2O2体系的关键酶之一；过氧化物酶（POD）的主要作用是将植物体内过多的H2O2还原为H2O和O2，消除H2O2对植物的危害，POD与CAT共同消除过量的H2O2，使得H2O2维持在一个较低的水平[20-21]。朱启红等[18]研究表明，在低浓度铅胁迫下蜈蚣草的POD和CAT活性有所上升，随着铅浓度的增加，POD和CAT活性呈下降趋势。这与韩金龙等[11]对糯玉米幼苗的研究的结果相似。这是由于在低浓度铅胁迫下，活性氧清除酶系统被诱导而加快，但在较高浓度铅胁迫下，活性氧大量產生，并且细胞保护酶系统被破坏，活性氧代谢平衡被打破，细胞膜系统和大分子生命物质被破坏，破坏了光合器官及其功能，损害了光合作用。

1.2.4 铅胁迫对植物光合酶的影响。光合酶对光合作用非常关键，其活性直接影响光合速率，如1，5二磷酸核酮糖羧化酶（Rubisco）、PEP羧化酶。Rubisco活性对光合作用的CO2羧化阶段十分重要[22]。在铅胁迫条件下，Pb可能与蛋白质的巯基结合，从而影响酶活性[23]。姚广等[24]对玉米叶片的研究发现，其羧化效率显著下降，证明Rubisco活性受到抑制。目前，关于铅胁迫对植物光合酶活性的影响研究较少，有待于进一步研究。

1.2.5 铅胁迫对植物叶绿素荧光参数的影响。光合作用包括一系列复杂过程。植物在原初反应中将吸收的光能传递、转换为电能的过程中，以较长的荧光方式释放其中一部分光能。叶绿素荧光和光合作用有着十分密切的关系。叶绿素荧光参数可以反映出光合机构在逆境胁迫下的内在变化。在叶绿素荧光参数中，PSⅡ最大光化学量子产量（Fv/Fm）是一个较恒定的参数，反映在无环境胁迫下经过充分暗适应的植物叶片PSⅡ最大的或潜在的量子效率；光化学淬灭系数（qP）在一定程度上反映PSⅡ反应中心的开放程度，PSⅡ实际的电子传递的量子效率；PSⅡ实际光化学效率（ФPSⅡ）反映PSⅡ所吸收光中用于光化学部分的比率[25-28]。王天弘[28]研究表明，在铅胁迫下互花米草Fv/Fm、ФPSⅡ随着铅胁迫浓度的增加而降低。姚广等[24]对铅胁迫下玉米幼苗的研究也证明铅胁迫使ФPSⅡ下降。对茶条槭和五角槭进行铅胁迫的研究表明，随着铅浓度的增加，2个树种苗木叶片Fv/Fm先升后降，qP和ФPSⅡ逐渐下降[29]。这说明在铅胁迫下植物叶片的光合机构受到一定程度的伤害，破坏了光能的吸收和转化效率，PSⅡ活性中心受到损伤，PSⅡ光合电子传递能力受到抑制，光化学反应的效率降低，最终导致植物叶片净光合速率的下降。

1.2.6 铅胁迫对光合作用相关矿质元素的影响。矿质元素对植物光合作用有着重要作用，例如N是植物体内的大量元素之一，参与组成光合色素、叶绿体的元素之一，通過调节叶绿体发育、叶绿素合成及相关酶活性影响光合作用；Ca2+是植物体生长发育所必须的元素之一，可以稳定细胞膜，调节植物的渗透压；K+作为酶的活化剂活化植物代谢中的大部分酶，并且在包括蛋白质的合成、糖的协同运输等生理过程中起重要作用；Mg2+是叶绿素的重要组成成分，植物生长在缺镁的环境中会抑制叶绿素的合成，从而影响光合作用[30-32]。童建华等[33]研究发现，随着铅胁迫浓度的升高，水稻对Ca2+、Mg2+、K+等元素的吸收受到抑制，说明铅胁迫破坏了植物细胞内的矿质元素平衡。张志坚等[32]研究表明，随着铅胁迫浓度的增加，菲白竹体内K+含量随着铅胁迫浓度的增加而下降，Na+含量上升。植物体内Na+/K+离子平衡对Na+/K+的选择性吸收和在细胞原生质膜上的交换对维持植物抗逆性至关重要。Na+/K+离子平衡被打破，对植物抗逆性造成损害[34]。因此，铅可能通过抑制植物对矿质元素的吸收造成光合速率的降低。其他重金属对植物矿质元素吸收的影响研究也得到类似的结果[35-36]。段昌群等[37]提出植物受到重金属胁迫后，通过加速生理生化活动，产生大量代谢物与重金属络合以解毒，但使更多的重金属进入植物体内，最终对植物产生毒害作用。关于植物体内铅与其他矿质营养元素之间吸收效应的研究还有待进一步研究。

2气孔限制因素与非气孔限制因素的关系

对植物光合作用影响的限制因素包括气孔限制和非气孔限制2种。气孔限制因素主要是指由气孔导度下降所导致的光合速率下降；非气孔限制因素主要是指叶肉细胞光合能力的损害，诸如叶绿体超微结构的破坏和活性氧代谢平衡的破坏等导致光合速率下降。气孔限制和非气孔限制对光合作用的影响是一个复杂的问题。Farquhar等[38]研究表明，通过胞间CO2浓度（Ci）和Gs的变化趋势可检查气孔是否是造成Pn下降的原因。当Pn下降时，如果Ci下降而Gs升高，说明导致Pn下降的主要原因是气孔导度下降；反之，如果Ci升高，而Gs下降，说明叶肉细胞光合能力的损害是导致Pn下降的主要原因。韩红江等[39]研究发现，在低浓度铅胁迫下，小麦的气孔导度仍维持着正常的光合作用，此时气孔因素没有限制光合作用，在高浓度铅处理下小麦叶片Pn下降，此时Ci升高，Gs下降，表明高浓度铅对Pn表现出一定的抑制效应，此时小麦叶片光合作用的下降是由非气孔因素所致。李亚藏等[5]对山荆子的研究也得到了相同的结果。因此，在较低浓度铅胁迫时，气孔限制起主要作用；在重度铅胁迫时，以非气孔限制为主。因此，气孔限制和非气孔限制对光合作用的影响取决于铅胁迫的程度。

3展望

光合作用是生物界赖以生存的基础，提供了生命的基础物质和生命活动所需的能量，是植物物质代谢和能量转化的最初来源[40]。铅胁迫可以通过气孔因素和多种非气孔因素影响植物的光合作用。前人就铅对植物光合作用的胁迫伤害已开展了一些研究，为今后的研究提供很多理论和信息，但是研究结果多是关于气孔与非气孔因素结构、含量的变化，铅胁迫对光合作用的伤害机理及气孔与非气孔因素之间的关系仍有不明之处，有待进一步研究。分子生物学的发展为研究铅胁迫伤害机理提供了新的方法。如果可以从分子水平上提高植物抗重金属胁迫能力并将其应用到农作物上，那么将对缓解粮食危机起重要作用。因此，应结合分子生物学技术，更全面、系统、完善地研究铅胁迫对光合作用的伤害，加强叶绿素荧光特性、矿质元素吸收和光合酶活性等方面的研究，并探索缓解这种伤害的方法。

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