海藻糖在植物对逆境胁迫响应与适应中的作用

龙正龄 马文广 崔明昆 龚明

摘要 海藻糖是一种天然存在的非还原性二糖。已有证据表明，海藻糖参与植物对逆境胁迫的响应与适应过程。基于国内外的研究进展，综述了海藻糖在植物中对生物胁迫和非生物胁迫响应与适应过程的变化、作用及其可能的作用机制，并且展望了未来研究中值得关注的方向。

关键词 海藻糖；植物；逆境應答； 生物胁迫； 非生物胁迫

中图分类号 S432.2+4 文献标识码 A 文章编号 0517-6611（2014）16-04956-04

海藻糖（Trehalose）是由2个葡萄糖分子以α，α，l，l-糖苷键构成的非还原性糖，是一种具有特殊性质的二糖，广泛存在于细菌、酵母、真菌、低等和高等植物中，在昆虫和其他无脊椎动物中也有发现。海藻糖在高温溶液或酸性条件下有抗酸性水解和维持稳定的能力[1]。此外，水替换和玻璃态的2个机制也表明，海藻糖是生物膜和生物大分子的稳定剂；在水置换机制中，当脱水或冷冻时，海藻糖能替代水与生物膜或生物大分子形成氢键[2]；在玻璃态的形成机制中，当完全脱水时，海藻糖不仅可以结晶化，而且可以凝固成玻璃态，是唯一能维持玻璃态的糖。玻璃态海藻糖可防止生物分子脱水变性，抵抗相分离和结晶的能力，从而使其功能活性得到保留[1-2]。

多年来，海藻糖被认为仅限于更苏植物中，如香灌木属（Myrothamnus flabellifolius）或鳞叶卷柏（Selaginella lepidophylla），在这些植物中易检测到海藻糖[3]。后来，利用有效霉素A抑制海藻糖酶在模式植物拟南芥中的应答，也能检测到内源海藻糖的产生[4]。在其他植物中也有发现，在极端干旱的条件下，叶片中的海藻糖含量可达20%，其作用可能是为了维持细胞结构和组分免于变性[5]。最近报道表明，在转基因水稻的叶片中检测到海藻糖的浓度比非转基因的叶片高出3～10倍[6]。此外，在转基因的烟草中也检测到海藻糖[7]。研究表明，海藻糖在细胞内的积累常与植物抗逆性形成与提高相关。

植物面临的胁迫通常被分为非生物胁迫和生物胁迫。非生物胁迫是通过物理的或化学的环境因素引起的，如冷、热、盐、干旱、风、化学品、氧化或辐射。生物胁迫是由生物带来的介质引起的，如细菌、真菌、昆虫或动物。虽然胁迫不一定会威胁到植物的生存，但可以在不同程度上破坏植物的生理生化过程，使得植物中至关重要的功能被中断，甚至使得完整的组织崩溃[8-9]。为了抵消这种伤害，植物都配备了多套防御机制。当不同的胁迫产生时，其中有些防御信号被激活，在胁迫发生时级联反应包括：①积累兼容性的代谢产物，如糖、脯氨酸[10]或抗微生物的分子；②动员信号转导途径[11]；③合成特殊的蛋白质，如胁迫响应蛋白和病理相关蛋白（PR）蛋白等[12]；④诱导一系列下游基因的表达[13]。根据海藻糖特有的化学性质和物理性质以及它在酵母、真菌和细菌的作用[14-15]，深入研究海藻糖及其前体海藻糖-6-磷酸（T6P）是否及如何参与植物胁迫反应对进一步弄清植物对逆境胁迫的适应有着重要的意义[6]。海藻糖在生物体内主要有3种合成途径，分别是以葡萄糖、麦芽糖、淀粉为底物，通过与海藻糖合成有关的酶的作用转化成海藻糖[16]。拟南芥突变体sweetie中糖、淀粉和乙烯等产生异常的积累。该突变体具有较高的参与非生物胁迫应答的组成型基因表达水平[17]。目前已有研究表明，海藻糖在细胞内的产生和积累可以抵御脱水、干旱、盐渍、高温、低温和热胁迫的伤害，但海藻糖在植物体中的作用还存在部分质疑，对其在生物胁迫和非生物胁迫逆境中的响应情况及可能作用机制的了解还比较模糊。为此，笔者针对该领域的国内外研究进展，对海藻糖在植物对逆境胁迫响应与适应中的作用进行了简要的综述，并且展望未来该研究领域中值得关注和进一步研究的方向。

1 海藻糖在植物对生物胁迫响应中的作用

最近研究表明，激素信号途径可以被水杨酸、脱落酸、茉莉酸和乙烯等活性物质调控。活性氧（ROS）途径也一样。它们在生物胁迫和非生物胁迫之间扮演重要的角色，并且生物胁迫与非生物胁迫有着共同的调节机制[18]，因此推测植物中海藻糖对生物相互作用的应答也应起预期的作用。然而，现有的研究表明海藻糖可能扮演着矛盾的角色。

一般来讲，植物–微生物的共生有利于宿主。在豆科植物上的根瘤菌或菌根的形成常常能增加寄主的生物量或提高抗胁迫能力。Mithofer[19]研究表明，根瘤菌多糖在诱导防御中起负调控的作用。有研究报道，在共生器官如根瘤菌中海藻糖扮演了可适当调节碳水化合物代谢的微妙角色[20-21]。另外，在干旱胁迫下，在几种豆科植物中也检测到海藻糖[22]。此外，当根瘤菌中氧浓度较低时也会刺激海藻糖的积累[23]。海藻糖在这些相互作用中涉及2个层面。首先，根瘤菌中的海藻糖可以提高寄主对胁迫的耐受性，干旱胁迫下根瘤菌的海藻糖合成增加[22]。进一步研究表明，接种了根瘤菌属ReOtsA的菜豆能比野生型寄主植物产生更多的根瘤菌（27%），固氮酶活性更大（38%），生物量增加（25%）。而接种根瘤菌属TPS KO突变体的菜豆则表现出相反表型，根瘤数降低了26%，固氮酶活性降低了45%，生物量降低了40%。此外，接种ReOtsA的植物能在干旱胁迫21 d后完全恢复，而野生系或接种根瘤菌属TPS KO突变体的植物则不能[24]。

另外，在病原体攻击方面，在甘蓝根肿菌（Plasmodiophora brassicae）侵染拟南芥的过程中，在受感染的根和下胚轴中海藻糖积累的浓度高达10 mg/g[25]。在被奥氏蜜环菌（Armillaria ostoyae）感染的欧洲赤松（Pinus sylvestris L.）的根中也发现海藻糖的大量积累[26]。但是，这种二糖在植物和病原体中都存在，在感染中海藻糖既是植物胁迫的保护剂又是真菌的多功能糖[27]，所以很难确定海藻糖积累在受感染器官中的作用。

在拟南芥–甘蓝根肿菌病害系统中对宿主和病原体的海藻糖代谢基因的研究表明，海藻糖是病原菌的毒性套件工具的一个元件[25]。研究表明，在病原体中与海藻糖合成相关基因PbTPS在感染点是上调的，导致海藻糖积累。同时，在感染组织中海藻糖积累之前，AtTRE被上调，说明海藻糖酶可能是植物防御系統中抵消海藻糖积累的一部分。在这个例子中，海藻糖对植物组织的生存是一个重要威胁。因此，在特定的位置和特定的浓度时，海藻糖可能对特定的植物组织或细胞造成负面的影响。

2 海藻糖在植物对非生物胁迫响应中的作用

在非生物胁迫中，海藻糖的作用最初是在更苏植物中被发现的，如香灌木属或鳞叶卷柏。这些耐旱的植物能承受几乎完全的脱水、再水合，并且恢复完整的活力[28]。在这几种植物中，海藻糖是主要的可溶性糖，叶片的海藻糖含量在香灌木属达到3 mg/g，在鳞叶卷柏中达到12 mg/g。在脱水过程中，海藻糖的作用是蛋白质和生物膜的保护剂[3]。在非生物胁迫条件下海藻糖的积累并不仅限于更苏植物中。据报道，在拟南芥中，经过4 h的热胁迫（40 ℃）和4 d（4 ℃）冷暴露后，海藻糖水平翻了一番[29]。进一步的研究表明，胁迫过程中海藻糖积累与海藻糖生物合成基因的转录被激活相关。例如，在水稻幼苗的根和芽中，2个TPP基因（OsTPP1和OsTPP2）能被低温胁迫（40 ℃）、干旱和外源脱落酸（ABA）瞬间诱导[30]。正如预期的那样，在冷胁迫后水稻根中TPP活性和海藻糖含量增加[7，30]。

外源海藻糖处理还能减少干旱胁迫下小麦幼苗的净光合速率，并在复水后，小麦的叶片含水量和干物质量均有少量的增加。外源海藻糖通过增加NPQ、β胡萝卜素含量和DEPS，可以部分提高小麦在逆境胁迫后的恢复[31]。此外，适宜浓度的海藻糖还能显著促进渗透胁迫下油菜种子的萌发和幼苗的生长，并且能促进脯氨酸的积累[32-33]。这些研究表明海藻糖或T6P参与非生物胁迫的响应。

3 海藻糖参加植物逆境胁迫适应过程中可能的作用

3.1 海藻糖可作为细胞相容性溶质 相容性溶质分子是无毒分子，可以在细胞质中高浓度积累。它们参与维持细胞膨压或保护大分子结构以应对不利环境的影响。海藻糖就是其中的一种[34-35]。在许多生物体中，海藻糖具有比其他糖类更能保护膜和生物分子的稳定性、兼容性[1]和渗透调节性[36]。

在植物中，海藻糖作为相容性溶质是有争议的，需要进一步研究。在更苏植物中，海藻糖浓度达到的水平与理论的相容性溶质一致，而在其他植物中海藻糖浓度较低[37]，如渗透胁迫时在亚麻籽中的含量仅为31.49 nmol/g[38]。另有研究报道，在含100 mmol/L的海藻糖溶液中生长的拟南芥幼苗中T6P的快速积累会抑制幼苗的生长，表明海藻糖可能不是相容性溶质[39]。此外，海藻糖的转基因虽然可提高烟草对干旱的耐受性，但会引起形态学的改变，影响碳水化合物的代谢，高浓度的海藻糖还可能导致毒性，表明海藻糖是一种非相容性溶质[40]。然而，许多植物在胁迫时会在特殊的器官中积累海藻糖[41]。此外，在叶绿体中表达海藻糖合成相关的基因ScTPS1，拟南芥变得耐旱，并且没有引起发育失常[7]。这些结果表明，在特定器官的细胞或细胞器中海藻糖可以作为相容性溶质。

3.2 海藻糖与细胞的程序性死亡的关系 海藻糖的抗凋亡作用在动物中已经得到了广泛的报道。海藻糖的保护作用能提高在冻结时干细胞和血小板的相关抗凋亡作用[42]。在植物中，细胞程序性死亡（PCD）也被认为是参与胁迫的防御、应答的基本细胞程序[43]。有报道表明，海藻糖对剑兰花瓣有延迟萎蔫和降低PCD的作用[44]。这表明在植物中可能需要海藻糖来引发PCD过程。

在病原体攻击的情况下，这种抗凋亡性能可能会出现矛盾。在众多的植物病原菌侵染过程中，植物细胞会发生类似PCD的现象，称为过敏反应（HR）。当寄主植物识别病原菌时，会触发HR反应[45]。HR在感染点诱导细胞死亡，限制病原体的扩展。在感染点的海藻糖积累能干预HR。可以推测，一些病原体产生海藻糖可能帮助克服植物PCD的发生。

3.3 海藻糖在逆境胁迫中扮演信号分子的作用 糖如蔗糖、葡萄糖在植物中可作为有效的信号分子[46]。在酵母和植物中，海藻糖也可以作为信号分子直接或间接调控代谢途径，甚至还会对其生长造成影响[1]。然而，海藻糖在信号传导中的作用仍有争议。海藻糖和T6P具有潜在的反作用。已有证据表明，海藻糖作为一个信号分子的作用，即与脂质和蛋白质产生相互作用。这可能代表信号转导级联反应的一部分[47]。在拟南芥中，海藻糖酶是一个质膜连结蛋白，可能通过预先的N端锚定在膜上，形成结构域，与所在的原生质膜的质外体有活跃的水解区域，在那里它可能参与糖信号的感应[48]。另一方面，海藻糖有调节生物合成的功能，因为它们可以修饰蛋白激酶，与14-3-3蛋白相互作用，从而参与它们的信号分子功能[49]。此外，有证据表明T6P在植物生长和发育中被作为一个重要的信号分子[39，50]。

3.4 海藻糖参与抗氧化酶的应答 ROS是生物和非生物胁迫下一种重要的信号转导分子[51]。在逆境胁迫下，过剩的活性氧能氧化植物细胞膜和大分子，从而引起抗氧化反应。海藻糖的合成也可能是其中的一部分[52]。

研究表明，外源海藻糖能减轻失水对小麦愈伤组织的伤害，包括减少MDA和ROS的产生，从而提高细胞活力和生物量。另外，失水也可以诱导抗氧化酶的产生，同时ASA含量会有所增加，而GSH含量则有相反的影响。与单独的失水相比，失水+海藻糖处理的抗氧化酶（SOD、GR）活性升高，非酶类的抗氧化剂（ASA、GSH）也有所升高。在恢复的过程中，失水+海藻糖的小麦愈伤组织的处理ROS有较多地减少，外源海藻糖清除ROS主要通过非酶类的抗氧化剂如ASAGSH循环[53]。此外，外源海藻糖还可以提高NaHCO3胁迫下南蛇藤叶细胞的保护功能，提高抗氧化酶活性，减少叶中活性氧的积累，抑制脂质的过氧化[54]。此外，浓度10%海藻糖处理后酵母细胞变得更耐H2O2胁迫[55]。这些结果表明，海藻糖的积累可能会减少ROS的积累，影响后续的植物胁迫反应。

4 展望

目前一些例子已证明海藻糖有可能参与植物胁迫适应的某些过程，如更苏植物的抗旱表型，产生海藻糖的转基因植物或突变体，能提高根瘤菌共生能力。然而，海藻糖参与植物对逆境胁迫响应与适应的确切机制。海藻糖在植物细胞逆境适应中的积极和消极影响还存在矛盾。根据目前该领域的研究进展，以下问题需要进一步的研究。首先，虽然海藻糖与一些非生物胁迫的耐受性存在很强的相关性，但高浓度海藻糖在植物（突变体或转基因植株）中往往会导致发育异常，表明海藻糖是一个双面分子，但还并不清楚高浓度海藻糖干扰细胞的代谢过程；第二，需要进一步调查逆境胁迫下海藻糖的合成积累途径和机制；第三，需要进一步研究海藻糖参与抵抗病原体的作用。目前，唯一可以假设的是，在某些情况下，植物-病原体相互作用能刺激海藻糖的合成。海藻糖的抗凋亡似乎是植物的防御策略。然而，海藻糖作为结构糖存在于大多数病原菌中，使得这种相互作用的调查变得困难。外源海藻糖有可能诱导防御机制，但不清楚在自然情况下海藻糖是否参与植物对病菌的防御，所以仍需要进一步研究海藻糖在植物对病原菌防御中的具体作用。通过近年来分子生物学和各种组学技术（如功能基因组学、蛋白质组学、代谢组学等），从基因互作网络和代谢网络的角度来完整阐明海藻糖在植物逆境胁迫适应中的作用是极为必要的，而利用影響海藻糖生物合成或降解的拟南芥突变体可能在一定意义上帮助人们更好地理解海藻糖在生物和非生物胁迫适应中的确切作用。

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