逆境胁迫下植物表观遗传机制的研究进展

冉莉萍 孔月琴 方婷婷 王幼平

（扬州大学生物科学与技术学院，扬州 225009）

逆境胁迫下植物表观遗传机制的研究进展

冉莉萍 孔月琴 方婷婷 王幼平

（扬州大学生物科学与技术学院，扬州 225009）

植物着地固定生长不能主动逃避外界危害，只能依靠自身的一些响应机制来防御外界胁迫，表观遗传调控在这个响应机制中起着重要的作用，主要表现在DNA甲基化、组蛋白修饰、染色质重塑及非编码RNA。植物在遭受低温、高温、干旱、盐、重金属、病毒及激素等因素胁迫后，通过调节抗逆相关基因的表达来响应外界危害。综述表观遗传修饰在各种胁迫下的调控机制，为作物的抗逆研究提供理论依据。

胁迫 DNA甲基化 组蛋白修饰 染色质重塑 非编码RNA

植物在长期的生长过程中常常会遇到生物胁迫（如病毒、害虫）和非生物胁迫（如重金属、干旱、渍、盐和极端温度）等不利因素，这些因素通常会阻碍植物的正常生长。由于植物是着地固定生长，不能主动逃避外界的危害，只能依靠自身的一些响应机制实现防御。通常，植物响应机制除包括改变某些代谢途径和抗逆基因表达的调节外［1-3］，表观遗传在这个机制中起着重要的作用。DNA原始序列不发生改变，而在某种程度上基因表达发生了可遗传变化的现象通常称为表观遗传学修饰［4］。

在植物中表观遗传的修饰机制种类较多，如DNA甲基化、组蛋白修饰、染色质重塑、非编码RNA调控等。据报道，这些表观遗传修饰所具有的调控能力可能会通过有丝分裂和减数分裂遗传给下一代，当再次受到胁迫时，植物后代能够更有效地应对外界恶劣环境的危害［5］。DNA甲基化是常见的表观遗传事件，它在真核生物遭受胁迫后可以维持基因的稳定以及调节基因的表达［3］。组蛋白的共价修饰是另一个重要的表观遗传机制，由于组蛋白参与染色质的构成，同样被认为会决定基因的转录与表达［6］。在高等植物的细胞核中，通常组蛋白会发生共价修饰，如组蛋白乙酰化、组蛋白甲基化等，这些修饰通过会影响组蛋白与DNA的结合从而影响染色质（分为异染色质和常染色质）的形态。研究表明，在逆境胁迫下染色质的形态变化与基因表达的改变有着密切的关系［7］，同时也会使得一些表观遗传的调控机制发生改变，如改变DNA甲基化的分布、组蛋白修饰或是控制非编码RNA的数量等［5］。在遭受外界的胁迫后，植物通过各种表观遗传调控方式从而增强植株的抵抗能力。本文对植物在受到外界胁迫后发生的表观遗传调控现象及发生机制的研究进展进行综述。

1 DNA甲基化

DNA甲基化在真核生物中是维持和调节基因表达的表观遗传事件中的重要组成部分，是指生物体在DNA甲基转移酶（DNA methyltransferase，DNMT）的催化下，以S-腺苷甲硫氨酸（S-adenosyl methionine，SAM）为甲基供体，将甲基转移到特定的碱基上的过程。在真核生物中，甲基化只发生在胞嘧啶（C）第5位碳原子上，生成5-甲基胞嘧啶，最终完成DNA甲基化修饰过程［8］。植物中DNA甲基化多在CG、CHG、CHH（H=C、A或T）处在甲基转移酶的参与下发生［9］。甲基化修饰系统一般由MET1、CMT3、DRM2三种甲基化转移酶来维持［10］，其中MET1维持对称胞嘧啶甲基化，CMT3维持不对称甲基化，DNMT1参与重头甲基化。在外界非生物胁迫刺激信号诱导下植物基因组DNA的甲基化状态会发生改变，通常会以高甲基化或低甲基化形式来影响染色质的结构以及相关基因的表达［3］，从而应对外界环境的胁迫。如低温胁迫下FLOWERING LOCUS C（FLC，MADS-box protein）基因编码区发生去甲基化从而使得植物的开花期提前［11］。冷胁迫时，ZmMET1基因在小麦中的表达也会因为去甲基化而下调［12］。在烟草中，NtGPDL（glycerophosphodiesterase-like protein）基因编码序列在受到重金属、高盐、低温和氧化等各种刺激后会发生DNA的去甲基化现象［13］。同样，水稻和冰叶日中花（Mesembryanthemum crystallinum）在盐胁迫的情况下，细胞中卫星DNA会通过提高甲基化的方式调控细胞核中多种基因的表达，同时转变景天酸代谢（Crassulacean acid metabolism，CAM）的代谢途径［1］，另外参与表达的基因也会发生改变［3］。采用甲基化敏感扩增多态性技术研究不同硬皮豆［Macrotyloma uniflorum（Lam.）Verdc.］品种的甲基化情况发现，当高温胁迫时，不耐旱品种（HPKC2）中有10.1%的位点发生甲基化，而在耐旱品种（HPK4）中只有8.6%的位点发生甲基化，这说明甲基化和抗旱基因的表达密切相关［14］，类似的结果在水稻中也有报道［15］。研究表明，约有1/4的去甲基化位点在环境恢复正常后不能转换到原始状态，而甲基化位点中约有1/2可以遗传给下一代［16］，后代植株的表型也因此发生相应的改变［17］。此外，与甲基化发生有密切联系的MET1（Type I DNA methyltransferase）的去甲基化作用会引起响应胁迫的相关基因特异表达，从另一个角度证明了DNA甲基化在逆境胁迫响应中扮演着重要角色。在烟草中，利用RNAi技术干扰MET1的表达后，转化株中与抗逆相关的31个基因的表达均发生上调，植株表型也发生变化［18］。

DNA甲基化对于响应生物胁迫同样具有至关重要的调控作用，Muthamilarasan等［19］从分子水平阐明了甲基化参与植物免疫防御的机制。分别用细菌性病原体（Bacterial pathogen）、非细菌性病原体（Avirulent bacteria）以及水杨酸（SA）处理植株后分析DNA的甲基化情况发现，不同胁迫诱导产生了许多不同的甲基化区域，这些区域与基因的差异表达密切相关。此外，在SA诱导过程中，转座子区域也会发生有差异的甲基化区域，这个过程会伴随着21-nt siRNAs表达量的上调［20］。病原菌侵染拟南芥后，ELP2基因可调控基因组DNA，改变其甲基化状态［21］。大豆抵抗印度绿豆黄花叶病毒（Mungbean yellow mosaic India virus，MYMIV）的方式是在基因间隔区进行DNA高甲基化［22］。另有文献报道，在烟草花叶病毒（Tobacco mosaic virus，TMV）侵染烟草植株后在N-like位点会发生低甲基化，同时甲基化状态的改变也会加快这些基因位点发生重组［23］，即说明病原菌侵染与DNA甲基化的改变密切相关，而这种改变可能会促进基因重组。

2 组蛋白修饰

除了DNA甲基化，组蛋白的共价修饰是另一个重要的表观遗传机制。基因组DNA与组蛋白动态结合构成染色质，染色质的基本单位是核小体，核小体由H2A、H2B、H3和H4四种组蛋白二聚体构成的核心八聚体结合DNA序列后构成。由于参与染色质的构成，组蛋白通常被认为同样会决定基因的转录。值得注意的是，不同组蛋白由不同的基因编码。研究结果表明，4种组蛋白通常会发生一些共价修饰，比较常见的修饰有甲基化、乙酰化和磷酸化等，这些修饰在染色质构成及增加基因表达量等方面有重要的影响［6］，另外，一些不常见的修饰如生物素酰化、类泛素化（SUMO化）也会抑制基因的表达［2］。

组蛋白甲基化主要发生在组蛋白H3、H4的赖氨酸（Lys）与精氨酸（Arg）残基上，这一过程是通过MET催化ε-氨基酸在赖氨酸残基上加上甲基形成双甲基化和三甲基化［24］。组蛋白甲基化通常被认为是一个较为稳定的修饰，一旦发生便会在较长时间内维持这种状态。但在2010年有研究报道，组蛋白甲基化的平衡可以通过特异性组蛋白赖氨酸甲基转移酶（Histone lysine methyltransfera ses，HKMTs）、蛋白质精氨酸甲基转移酶（Protein arginine methyltransferases，PRMTs）、组蛋白赖氨酸去甲基化酶（Histone lysine demethylase，LSD1）、组蛋白甲基转移酶（Histone demethylase1，JmiC）这4种与甲基化及去甲基化有关的转移酶家族调控［25，26］。组蛋白甲基化往往会参与转录后修饰，有些位点的甲基化会抑制相关基因的表达，而在另外的位点又与基因激活有关，这取决于被修饰的位置和程度［6］。H3K9和H3K27的二甲基化与异染色质形成、基因沉默有关，H3K4和H3K36的三甲基化则会促进基因的表达［6］。Kim 等［27］对拟南芥中抗旱基因进行研究时发现，在干旱胁迫时抗旱基因上H3组蛋白的N端修饰水平发生改变，胁迫会使这些基因的H3K4三甲基化和H3K9乙酰化增加，从而调节了基因的表达量。番茄遭受干旱胁迫会使H1-S连接组蛋白的表达发生改变，H1-S低表达的转基因植株中气孔蒸腾速率高于野生型，说明H1-S对蒸腾有负调节作用［28］。洪涝胁迫下让水稻幼苗内动态的组蛋白修饰发生改变，植株中响应洪涝胁迫相关的基因ADH1与PDC1将会通过H3K4三甲基化和H3乙酰化被激活以应对胁迫环境；一旦洪涝胁迫解除则组蛋白将会恢复到原始状态［29］。盐胁迫时，植株内组蛋白H4被SKB1催化发生对称二甲基化，同时一系列胁迫应答基因的转录被抑制，即可说明组蛋白甲基化状态调控盐胁迫应答［30］。此外，盐胁迫也会引起拟南芥中DREB2A、RD29A和RA29B基因的组蛋白H3K9二甲基化水平降低，H3K4三甲基化水平提高［27］。

组蛋白乙酰化则是另外一种较为重要的表观遗传修饰，乙酰化水平主要是由2种特殊的转移酶：乙酰转移酶（HAT）和去乙酰化酶（HDAC）来维持动态平衡。通常组蛋白乙酰化通过促使异染色质结构松散进而促进转录［31］，而组蛋白去乙酰化不仅会导致基因沉默，而且会影响异染色质的形成［32］。在低温、盐和激素等胁迫下组蛋白去乙酰酶6（HDA6）会参与植株整个表观遗传调控的过程，基因发生乙酰化而使得染色质处在活性状态，同时相关基因的表达也会发生异常［33］。另外，HOS15也是与组蛋白去乙酰化有关的基因，它的表达蛋白作为阻遏蛋白的一部分参与了组蛋白去乙酰化过程，在非生物刺激时hos15可以通过诱导H4组蛋白发生去乙酰化来提高相关基因的转录水平［34］。据报道，玉米圆斑病菌（Cochiobolus carbonum）的真菌产物HC毒素可以抑制HDAC，应用HC毒素或者真菌感染玉米植株后可以发现组蛋白乙酰化水平降低从而增强了对病原菌的抵抗能力［35］。被真菌链格菌（Alternaria brassicicola）侵染后，HDAC19过表达的拟南芥植株与野生型植株相比，野生型植株对真菌的敏感性更强［36］。同时，在had-19突变植株中发现，当脱落酸（Abscisci acid，ABA）应答基因的表达量下降时，植株会对ABA刺激和盐胁迫敏感［37］。在拟南芥中研究发现，ABA会控制组蛋白去乙酰化酶AtHD2C的表达，从而提高植株的耐受能力［38］。

此外，其他不常见的组蛋白修饰与抗逆基因表达也紧密相关，它们也在逆境胁迫中发挥着不可忽视的作用。面对各种非生物胁迫（如低温、干旱、氧化应激和热休克等）SUMO化的动态变化同样介导了信号的传递过程［39］。AtSIZ1被认为是介导了SUMO化的发生，在冷胁迫下，拟南芥siz1-2、siz1-3突变体与野生型相比，突变体的抗冻能力较弱，而在siz1过表达植株中，SIZ1介导ICE1发生SUMO化，使MYB15的表达受抑制且促进CBF下游表达。干旱胁迫和盐胁迫时，刺激信号会使相关蛋白发生SUMO化，从而增加抵抗能力［39］。

3 染色质的重塑

为了维持染色质中的DNA与蛋白质在染色质内能动态结合，细胞产生了一系列ATP依赖的染色质重塑复合物（亦称重塑子），主要分为SWI/SNF、ISF和CHD三大类。目前在植物中研究得比较多的是SWI/SNF类复合体，这些重塑子复合物在真核生物的基因表达中占有不可忽视的地位。研究表明，染色质结构变化与DNA甲基化及组蛋白修饰一样，均可以调节基因的表达。在盐、干旱或高温胁迫后，野生型拟南芥的主芽与主杆的生长出现短暂的停滞，与之相比AtCHR12（SNF2/Brahma-type）基因敲除后的突变体植株的生长在胁迫下则受到较小的限制，这说明染色质重塑基因（AtCHR12）的表达与休眠基因的表达密切相关，在胁迫下野生型植株中的AtCHR12基因会过表达。“中华11”水稻在遭受低温及盐胁迫后，对Snf2家族基因进行表达差异分析发现，在各种胁迫刺激下不同组织内的Snf2家族基因表达存在很大的差异［40］。另外有研究证实，SWI/SNF重塑子复合物的核心酶BRM（ATPase BRAHMA）和SYD（ATPase SPLAYED）与植物生长激素信号通路及环境胁迫相关。Efroni 等［41］发现，BRM更倾向于与具有bHLH（Basic-helix-loophelix）结构域的转录因子及与该结构域相关的CINTPC类转录因子发生作用，从而调节细胞分裂素（CTK）信号通路成员的转录进而影响叶片的发育。AtSW13B是拟南芥内SWI/SNF重塑子复合物的核心组分，它能使植株更好地参与应答ABA胁迫［42］。另外，在ABA及干旱胁迫下，采用酵母双杂交法发现豌豆SWI/SNF重塑子复合物的组分PsSNF5基因会介导胁迫过程［43］，这些说明复合体诱导的染色质重塑可能会参与胁迫的应答过程。

SWI/SNF家族的另一成员DDM1（Decrease in DNA methylation）对于DNA甲基化模式的维持及基因组的完整性有着重要的作用［44］，DDM1功能的缺失会导致基因组中70%的基因发生甲基化的频率降低［45］。研究表明，ddm1缺失的拟南芥突变体在遭受MMS（Methyl methane sulfonate）和NaCl处理后，突变体植株对刺激信号的敏感性明显高于野生型植株，与met1缺失的突变体植株比较发现ddm1突变体植株对盐胁迫更敏感［46］，这表明DDM1蛋白与DNA甲基化之间有着密切联系，而它对染色质的维持能够更有效的应答胁迫。

目前，对染色质重塑与生物胁迫之间关系的研究不多，据少量报道可知重塑复合体可以通过介导组蛋白在特定基因启动子处定位后改变染色质结构，激活或抑制相关基因的表达，从而调控水杨酸依赖的病原菌防御机制［47］。

4 非编码RNA的调控

除了上述常见的调控现象外，非编码RNA（Noncoding RNA）也属于表观遗传调控系统中的重要部分，它一般会涉及基因转录水平和转录后水平表达途径。目前所知的真核生物非编码RNA有很多，基于其生物合成途径和功能的差异主要分为miRNA和siRNA（Small interfering RNA）2类。 此外，tasiRNA、scnRNA、pi-RNA和rasiRNA等都属于siRNAs的内源分子［48，49］，但目前研究较多的是miRNA和siRNA。

在植物中，miRNA长约21-23 nt，它可以通过与靶标mRNA的3'-UTR特异结合抑制基因转录后的翻译，miRNA的调控作用不仅会出现在植株正常发育的过程中，同样也会出现在逆境胁迫下的植株中［50］。Mendoza-Soto等［50］和Dugas等［51］概述了miRNA与胁迫应答之间的关系，在不同植物中miR319、miR390、miR393和miR398受到某些胁迫后发挥着相同的功能。如在高浓度Cd、Al、Cu等重金属胁迫下，miR319与它的靶基因TCP因子的表达量均会发生改变［50］。在植株受到恶劣环境胁迫后miR398表达量的多少与2个铜/锌过氧化物歧化酶CSD1/CSD2编码基因的转录物积累直接相关［51］。此外，低温、盐、ABA和干旱胁迫会使得miR397与miR402上调而miR389下调，这些miRNA介导的过程会增加植株的防御信号，这对提高植株胁迫耐性十分重要［52］。在拟南芥中，miR160通过调节ARF10（Auxin response factor）表达控制种子萌发和胚后发育，同时参与应答ABA刺激［53］；水稻中，冷胁迫使相关的miRNA家族成员表达受到抑制［54］；另外，盐、碱胁迫可以使miRNA的转录动态变化，如在甘蔗和水稻中miR396过表达将会降低植株对盐、碱胁迫的耐受性［55，56］。

对于外界生物胁迫miRNA同样具有不可忽视的重要作用。Navarro等［57］首次在拟南芥中发现miR393通过调节生长素信号通路从而影响植物抗菌能力。随后，Fahlgren等［58］发现拟南芥植株在病毒感染后miR160、miR167和miR393会高度诱导，miR825会被抑制，从而说明miRNA在植株免疫防御体系中有重要地位。

siRNA是由DCL关键酶参与加工后获得的双链RNA，长度约为20-25 nt，有许多不同的生物学功能。目前已知siRNA是RNAi现象中的重要成分，它主要通过RNAi对基因转录水平进行调控。此外，有研究证明siRNA具有抗胁迫或使得染色质浓缩的功能［49］，同时还有研究指出siRNA与转座子的抑制有关［59］。分别对小麦幼苗进行低温、高温、盐或干旱处理后发现有4种siRNA的表达量发生上调或下调［52］。另外，拟南芥dcl2缺失突变体对MMS的敏感性较强，这说明siRNA的形成参与了外界胁迫的调控过程［60］。据报道，拟南芥植株在受到假单胞菌属致病菌侵染后有 nat-siRNAATGB2内源分子产生，该分子会调节抗病基因RPS2而起到抵御作用［61］。番茄曲叶病毒（ToLCV）病在番茄中比较常见，正常植株在遭受该病毒侵染后siRNA会介导RNA沉默从而使得植株抵抗力增强［62，63］。的研究还不是很全面，还有许多问题有待解决，如在胁迫下表观遗传调控对物质代谢途径、物质合成途径以及基因表达调控等途径会有怎样的影响。人们希望对表观遗传调控进一步深入的研究，从而提高植株的抗逆境的能力，在农作物生产方面能够提高作物在干旱、洪灾、病虫害等自然灾害下的抵抗力，进一步提高农作物的产量。总之，对表观遗传的深入研究对生物的生长发育机制的诠释具有非常重要的意义。

5 结语

目前，表观遗传学研究的内容主要分为两部分：一部分是基因转录水平的调控，这类调控是通过诱导基因的表达或选择性抑制基因的表达，主要为基因或染色质组蛋白的修饰，包括DNA甲基化、组蛋白修饰等；另一部分是基因转录后水平的调控，这类调控涉及了一些非编码RNA的调控，后者可以通过诱导mRNA的降解调节基因的翻译和表达［15］。在遭受外界不良因素的刺激后，植物体并非只由单一的某个调控机制进行防御，而是激活一个复杂的调控网络进行胁迫应答。DNA的甲基化、组蛋白的可逆修饰、非编码RNA调控以及染色质的重塑等各种表观遗传调控方式相互作用又相互联系，它们共同作用以响应外界不利条件，使得植物能够更好的适应环境变化。目前，胁迫与表观遗传变化之间关系

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（责任编辑 狄艳红）

Research Progresses of Stress-induced Epigenetic Regulation Mechanism in Plant

Ran Liping Kong Yueqin Fang Tingting Wang Youping
（College of Bioscience and Biotechnology，Yangzhou University，Yangzhou 225009）

Plant as sedentary organisms, needs to adapt their gene activity to the adverse or stressful environmental challenges. Epigenetic regulation accompanies stressful environments, such as extreme temperature, drought, salinity, heavy metal, pathogen and hormones etc., which lead to the impressive development and phenotype variation of different plant species with adaptability to unfavorable conditions. In this paper, the current research status of epigenetic changes induced by stresses, including DNA methylation, histone post-translational modification, chromatin modification, non-coding RNA, as well as the interaction between these epigenetic incidences were reviewed.

Stress DNA methylation Histone modification Chromatin reshaping Non-coding RNA

2014-02-19

高等学校博士学科点专项科研基金（20123250110009）

冉莉萍，女，硕士研究生，研究方向：植物表观遗传学；E-mail：rlpcn@163.com

王幼平，男，博士，教授，研究方向：植物遗传学；E-mail：wangyp@yzu.edu.cn