兰科植物面面观开花结果的秘密（上）

文·图 ◎ 高江云

高江云 西双版纳热带植物园。2008年后专注于兰科植物综合保护研究。

1.芳香石豆兰成片附生于石灰岩山顶的岩石或树干上，具有很强的克隆生长能力，这一大片植株可能都是同一个克隆个体。

只开花不结果的芳香石豆兰

石豆兰属 Bulbophyllum 是兰科最大的属之一，有1 900多种，仅我国就有103种之多，其中33种为我国特有种，目前西双版纳记录到的石豆兰有47种。很多石豆兰属植物通过匍匐根状茎附生在树干或岩石表面，一颗颗圆形的假鳞茎就像从石头上长出的豆子，故名石豆兰。

石豆兰属植物的花从假鳞茎基部或根状茎的节上抽出，有的是单花，有的则是许多花组成总状或近伞状花序。其花最显著的一个特征是唇瓣的特殊结构，唇瓣基部通过一个具有弹性的膜与蕊柱足末端连接，使得唇瓣可像人体四肢的关节一样活动，这种“铰链结构的唇瓣”在传粉过程中有着特殊的作用。英国植物学家Ridley在1890年就观察到了这一有趣的现象，当传粉昆虫落到唇瓣上时，由于昆虫的重力作用导致唇瓣向下运动，当运动达到平衡点时，唇瓣反弹将传粉昆虫掷向合蕊柱；有的种类其唇瓣则借助风力来运动，把小的传粉者送到花内部完成传粉。很多石豆兰属植物的花具有腐肉的臭味，吸引蝇类来为其传粉，因而石豆兰属植物也被认为是具有典型的蝇类传粉综合症。但也有一些种类分泌花蜜作为报酬，还有的种类以气味作为报酬，例如生长在巴西的一种石豆兰 B.baileyi 的气味主要成分为姜酮，被一种雄性果蝇收集后作为性信息素合成的前体。

芳香石豆兰 B.ambrosia 是西双版纳地区石灰山森林中一种常见的兰科植物，其具有密集的假鳞茎，顶生1枚叶，直立花序从新生假鳞茎长出，通常只有1朵花，常常在光照和通风较好的石灰岩山顶成片附生于岩石和树干上（图1）。在西双版纳热带雨林国家公园绿石林景区，我们对31属49种兰科植物开展了每周一次的种群动态和物候长期监测，在此过程中发现芳香石豆兰在花期开花繁茂，也有昆虫访花，但在不同地点都没有观察到结果或幼苗。是什么导致芳香石豆兰只开花不结果呢？我们决定一探究竟。我们从2008年至2011年连续3年对芳香石豆兰开展了每周1次的物候观察记录，对芳香石豆兰花部特征、花的形态和结构进行详细的观察、测量和记录；同时，花期时开展了自交、异交和对照3种人工授粉试验。2009年和2010年的花期，连续2年在不同地点进行了访花动物的观察，并对总计174朵花的花粉块移出和花粉块沉降情况进行了监测和统计。

芳香石豆兰的花期为12月上旬至翌年的1月初，花序从新生的假鳞茎基部抽出，1～2朵花，大多为1朵，单朵花开放4～5天，和同属其他植物一样，唇瓣和蕊柱足通过一个具有弹性的膜连接，形成一个活动的铰链结构（图2）。花在开放时有浓郁的香气，蕊柱足末端观察到有明显的花蜜。2008年～2011年，连续3年对研究地点的芳香石豆兰的物候监测都没有发现有自然结果。随机开展的花粉块移出率和柱头花粉块的沉降率调查，2009年分别是53.7%和23.1%（n=134），2010年在一个观察点为31.6%和0（n=20），在另一个观察点为55.0%和15.0%（n=20），两年共计174朵花，但仍没有发现有结实。

2.芳香石豆兰花的唇瓣和蕊柱足通过一个具有弹性的膜连接，形成一个活动的铰链结构

3.中华蜜蜂为芳香石豆兰传粉的过程示意图

我们在2年中共观察到4种访花昆虫，中华蜜蜂（Apisceranacerana）、基胡蜂（Vespa basalis）、一种蚂蚁和一种蝗虫。其中，蝗虫为植食性昆虫，啃食芳香石豆兰的花瓣；蚂蚁在新开的花中很常见，其直接到蕊柱足末端取食花蜜，并不和花粉块或柱头接触，为盗蜜者。调研观察到基胡蜂的5次访花，其停留在芳香石豆兰的唇瓣上，唇瓣被下压，但由于基胡蜂的体型较大，下压后的唇瓣无法反弹回去，基胡蜂在整个访花过程中并没有接触到合蕊柱，也未观察到其携带花粉块，基胡蜂只是芳香石豆兰的偶尔访花者，并不起到传粉的作用。

中华蜜蜂为芳香石豆兰有规律的访花者，一般出现在上午10点以后，访花频率非常高。芳香石豆兰的花期正值西双版纳地区的雾凉季，上午10点以后才出太阳，气温开始回升，此时中华蜜蜂开始活动，访花高峰期集中在11∶00～15∶00，其后访花很少。我们观察到并用摄像机记录了其为芳香石豆兰传粉的完整过程，证明中华蜜蜂是芳香石豆兰的有效传粉者（图3）。其传粉过程非常有趣，当其落在芳香石豆兰的唇瓣上时，由于重力使得唇瓣被下压，当达到一定程度时，唇瓣向上反弹把中华蜜蜂直接送到唇瓣和合蕊拄之间的通道，此时中华蜜蜂的后背压向合蕊柱，其背部携带的花粉块正好落到有粘液的柱头上，完成了授粉；中华蜜蜂继续向前爬去采食蕊柱足末端的花蜜，当挣扎着原路后退时，其中胸拱起，后背紧贴合蕊柱，掀翻药帽并带走花粉块（图4）。

4.一只背上携带有花粉块的中华蜜蜂正在访问芳香石豆兰花

5.虎舌兰的花序出现在雨林深处阴暗潮湿的林下

结果率低在两性花植物中是一个普遍的现象，缺乏有效传粉、资源限制和植食作用被认为是导致结实率低的主要原因。其中，缺乏有效传粉常常导致很多植物结实率低。芳香石豆兰开花正常，中华蜜蜂是其有效的传粉者，有很高的访花频率，花粉块移出率和柱头花粉块的沉降率都很高，不存在传粉者限制。那么，芳香石豆兰不结果的真正原因是什么呢？

在我们3年的人工授粉试验中，自交和对照处理都不结果，而用来自于不同地点花粉块授粉的异交处理中，结果率却高达90%以上，这说明芳香石豆兰是自交不亲和物种，也就是说同一个植株的花粉授粉不能结果。兰科植物普遍都是自交亲和的，但自交不亲和物种在兰科不同类群中都有报道。自交不亲和的兰科植物其结果率通常都非常低，如 Tolumnia variegata 的结实率低于2%，热带地生兰 Malaxis massonii 的2个不同种群的结果率分别为1.4%和3.4%，Liparis lilifolia 2年平均的结果率仅为1.6%。自花和同株异花授粉可能是导致自交不亲和兰科植物结实率低的主要原因。

芳香石豆兰具有很强的克隆生长能力，同一个地点的芳香石豆兰植株可能都是同一个克隆个体。同一个个体花期内有大量的花同时开放，中华蜜蜂在不同花之间来回穿梭，平均单次访花4.29±0.40朵（n=66），造成了严重的同株异花传粉。芳香石豆附生于石灰岩森林山顶的岩石或树干上，生境片段化严重，使得不同个体之间花粉交流困难，由于自交不亲和的特性，最终导致了芳香石豆兰自然结果率很低或不结果。对于芳香石豆兰的就地保护或回归而言，种群内增加不同遗传来源的个体数量，促进不同个体之间的花粉传递从而保障一定的自然结果率，是促使自然种群或回归种群得以长期维系和更新的重要基础。

已研究过的石豆兰属植物都是自交亲和的，同时花都有臭味，为蝇类传粉；而芳香石豆兰为自交不亲和的，花具有香味，为蜂类传粉，不结果是芳香石豆兰为花香而付出的代价吗？

花不开放也能结果的虎舌兰

兰科中有一类植物没有绿叶，也不能进行光合作用，它们依靠与其共生的真菌提供营养来生活，被称为腐生兰。腐生兰一般生活在阴暗、潮湿、多腐殖质的林下，平时看不到其植株，只能在短暂的花期一睹其芳容，因此也被称为“幽灵兰花”（ghost orchids）。虎舌兰 Epipogiumroseum 就是这样一种典型的“幽灵兰花”，虽然广泛分布于世界各地，但要看到它却并不容易。在西双版纳石灰山雨林深处阴暗潮湿的林下，每年的5月，成片的虎舌兰花序仿佛应邀集会，一夜之间突然从各个阴暗的角落里悄无声息的出现（图5），每个花序从开花、结果、果实成熟到种子散布仅短短2周左右就完成了，而一整片的虎舌兰这一过程也仅仅持续20余天，然后又无声无息地消失得无影无踪。虎舌兰从开花到结果的整个过程在如此短暂的时间里就完成了，它是怎么做到的？需要昆虫为它传粉吗？虎舌兰生长在林下阴暗潮湿的地方，昆虫活动极少，如何来吸引传粉昆虫呢？让我们来一一解开这雨林深处的秘密。

6.一只中华蜜蜂（Apis cerana cerana）访问虎舌兰的花

7.虎舌兰花在不同发育阶段，柱头和花粉块的相对位置，随着花的发育，柱头膨大，松散的花粉块从花药中释放出来，直接接触到柱头而完成了自花授粉。Ac,药帽anther cup;R,蕊喙 rostellum;S,柱头 stigma;P,花粉块pollinia

虎舌兰的总状花序从地下的肉质块茎上长出，整个花序呈乳白色，每个花序一般有10余朵花，从下往上依次开放，花并不完全打开，呈半开放状态，有明显的香味，唇瓣较宽并有很多紫色的斑点。我们在2009和2011年对虎舌兰的访花昆虫进行了野外观察，结果发现中华蜜蜂（Apis cerana cerana）是唯一的访花者，它们登上唇瓣，调整身体姿态后进入花中吸取花蜜（图6）。令人奇怪的是我们并没有观察到任何访花的中华蜜蜂身体上带有虎舌兰的花粉，同时，2年的观察发现，在同一个地点不同年份、同一年份不同地点，中华蜜蜂的访花频率差异都非常大。在套袋试验中，随机选择不同花序在开花前进行套袋处理，发现结果率和不套袋自然条件下的结果率没有显著差异，都高达90%以上，而开花前2天去除雄蕊后不套袋的花却完全不结果，这些结果说明虎舌兰并不需要传粉昆虫也能结果，中华蜜蜂访花并不能给虎舌兰传粉。

我们对虎舌兰不同发育时期的花进行了解剖观察，终于弄清楚了其自花授粉的秘密。虎舌兰花的蕊喙严重退化，不能有效隔离柱头和花粉块，随着花的发育，柱头膨大，松散的花粉块从花药中释放出来，直接接触到柱头而完成了自花授粉（图7）。自花授粉一般在花开的前一天就完成了，这样，虎舌兰的花即使不开放也能结果！这就很好的解释了开花前套袋并不影响其结果，而开花前2天除去雄蕊却不能结果。另外，虎舌兰的花粉块没有粘盘，粘盘的缺失导致中华蜜蜂访花也不能携带花粉块，不能对虎舌兰进行传粉。

全世界的腐生植物有400余种，分布在87个属的11个科。目前对这一类群植物繁殖生态学的研究相对较少，有限的几例研究表明，腐生植物的花较小、颜色暗淡、不具花蜜等传粉回报物，大都采用自动自交的传粉策略。有学者认为腐生植物倾向于专性自交的传粉方式是由于资源限制所致——腐生植物必须依靠其共生的真菌提供营养，而专性自交不需要投入更多的资源在花粉、花蜜和艳丽的花瓣等吸引昆虫的花部结构。而对虎舌兰的研究结果却并不支持这一资源限制假说，虎舌兰的花能够正常开放，其花具有很多吸引传粉昆虫的花部特征。例如，花有距，距内有花蜜，唇瓣有紫色的蜜导，花有香味等。野外观察也发现，虎舌兰能成功吸引中华蜜蜂访花，但访花频率随时间和地点的变化有很大。虎舌兰完全放弃了昆虫传粉，那些吸引传粉昆虫的花部特征可能只是进化上的冗余，其采用自动自花授粉的自交方式进行有性繁殖，可能是由于其传粉者访花行为的不确定性和其腐生生活型所导致的进化结果。