红火蚁与扶桑绵粉蚧互惠关系对松粉蚧抑虱跳小蜂和美棘蓟马的影响

程寿杰，曾 玲，许益镌

(华南农业大学红火蚁研究中心，广州 510642)

蚂蚁与半翅目排蜜昆虫之间的互作对其它物种有重要的影响，也是昆虫生态学的研究热点之一(Stadler and Dixon，2005)。蚂蚁照看半翅目排蜜昆虫，不仅可以减少天敌对排蜜昆虫的捕食和寄生，而且通过及时移除其排泄的蜜露，减少了真菌等微生物的侵染，在此过程中，蚂蚁获得了蜜露，蜜露成为蚂蚁重要的稳定的食物资源(Banks and Macaulay，1967;Stadler and Dixon，1998;Yao et al.，2000)。红火蚁能入侵多种生态系统(Vinson，1997;Holway et al.，2002)，与蚜虫、介壳虫等能分泌蜜露的昆虫具有互惠关系。扶粉绵粉蚧分泌的蜜露对红火蚁有着强烈的吸引作用，红火蚁可与其建立条件性互惠关系(Zhou et al.，2012)。正是由于蜜露的吸引，大量的红火蚁爬到植株上觅食，对产蜜昆虫起到很好的保护作用(Kaplan and Eubanks，2005)。诸多研究表明蚂蚁通过减少天敌对半翅目昆虫的捕食和寄生来提高排蜜昆虫种群的存活率以及生殖能力。这表现在红火蚁对扶桑绵粉蚧的照看作用，使得扶桑绵粉蚧免受自然界中其天敌的捕食或寄生(Renault et al.，2005;Styrsky and Eubanks，2007;Huang et al.，2011a;Zhou et al.，2013)。

室内研究发现被扶桑绵粉蚧为害的扶桑上存在主要寄生粉蚧二龄若虫的松粉蚧抑虱跳小蜂Acerophagus coccois Smith(李盼和许再福，2012)和取食植物叶片汁液的竞争性昆虫美棘蓟马Echinothrips americanus Morgan。为进一步评价互惠关系的生态效应，本研究通过室内实验评价红火蚁与扶桑绵粉蚧的互惠关系对粉蚧寄生性天敌松粉蚧抑虱跳小蜂和竞争性昆虫美棘蓟马的影响。研究结果对了解红火蚁和扶桑绵粉蚧这两种入侵生物协同关系、进一步认识红火蚁对本地生物样性的影响具有重要意义，并为评价其入侵的生态后果提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 材料与供试昆虫

试验所用红火蚁采自华南农业大学宁西教学基地，扶桑绵粉蚧采自广州市内绿化带扶桑叶片。红火蚁人工蚁巢置于大塑料盒(40 cm×28 cm×10 cm)中。人工蚁巢采用25 cm×17 cm×8 cm 的塑料盒，放置有1头蚁后和1 g 工蚁(1000头左右)，盒内有装水试管和10%蜂蜜水试管，内壁涂抹氟隆防止红火蚁逃跑。扶桑绵粉蚧用盆栽扶桑苗大量繁殖，扶桑苗购于华南农业大学校内园艺场，在室内盆栽种植。

松粉蚧抑虱跳小蜂采自华南农业大学校园内扶桑上的被寄生的扶桑绵粉蚧，在实验室内用盆栽扶桑上以扶桑绵粉蚧为寄主自然繁殖。美棘蓟马采自采自华南农业大学校园内扶桑叶片上，在实验室内用盆栽扶桑苗寄主自然繁殖。以上供试昆虫均在温度为25±2℃、湿度为60～70%的实验室条件下饲养。

1.2 试验方法

1.2.1 红火蚁照看和处理天数对寄主上松粉蚧抑虱跳小蜂数量和扶桑绵粉蚧被寄生的影响

取10株高度大小，长势一致的盆栽扶桑苗，均分成2 组。每株扶桑分别接上扶桑绵粉蚧成虫50头，二龄若虫100头和一龄若虫150头，用100目笼子罩上，保持在温度为25±2℃、湿度为60%～70%，光照周期为(L∶D=12 h∶12 h)下让粉蚧自然繁殖，30 d 后开始试验。

将其中一组每株扶桑分别用胶管连接人工蚁巢，让红火蚁进行照看。同时另外一组设为对照，不连接人工蚁巢。将两组扶桑摆放在长桌上，位置一致，并保持各组光照一致。同时，取下各株扶桑上的笼子，将长势良好，带有足量松粉蚧抑虱跳小蜂(随机观察5叶片，寄生蜂数量大于5头/叶)的盆栽扶桑苗，放在两组中间的位置。30 d 后开始统计观察寄主上松粉蚧抑虱跳小蜂数量和扶桑绵粉蚧被寄生率。每株扶桑随机选择3个叶片，共统计100头。用小毛笔轻轻刷动若虫，活动的则为未寄生的若虫，变色发黄且静止不动的僵蚧则为被寄生的若虫。10 天统计1次，统计5次。

1.2.2 红火蚁照看和处理天数对寄主上美棘蓟马数量和虫态的影响

方法同1.2.1，选取长势良好，美棘蓟马数量达到10头/叶(随机观察5叶)的盆栽扶桑苗放在两组中间的位置。由于蓟马个体较小，取食量少，单片扶桑叶就可以供足够数量蓟马生存，短期内蓟马密度不足以使之自然扩散。30 d 后开始统计观察各组寄主上美棘蓟马的虫态和数量，10天1次，统计5次，每株随机统计3个叶片。

1.2.3 有无红火蚁存在情况下扶桑寄主上粉蚧和美棘蓟马的数量关系

方法同1.2.1，最后将带有美棘蓟马的盆栽扶桑苗放在两组中间的位置。30 d 后分别统计无红火蚁照看和有红火蚁照看的扶桑寄主上活的粉蚧数目和美棘蓟马的数量，10 天1次，统计5次，每株随机统计3个叶片。

1.3 数据分析

所得数据均采用统计软件SPSS14.0 进行差异性分析，对不同处理间的差异采用交叉分组的两因素有重复观察值的方差分析，用S-N-K 法进行多重比较。对粉蚧和蓟马数目的关系采用一元线性回归分析，分析二者间的线性关系。

2 结果与分析

2.1 红火蚁照看和处理天数对寄主上松粉蚧抑虱跳小蜂数量的影响

结果表明，红火蚁照看与否对扶桑寄主上松粉蚧抑虱跳小蜂数量有显著影响(F=69.424，df=1，P＜0.001);而试验处理天数对扶桑寄主上寄生蜂松粉蚧抑虱跳小蜂数量无显著影响(F=0.525，df=4，P=0.718);试验处理天数和红火蚁是否照看之间存在交互作用(F=3.322，df=4，P=0.019;图1)。

图1 有无红火蚁照看和不同处理天数下寄主上松粉蚧抑虱跳小蜂的数量Fig.1 Number of Acerophagus coccois on host plants with or without fire ants attending under different days

2.2 红火蚁照看处理和处理天数对寄主上扶桑绵粉蚧被寄生数的影响

结果表明，红火蚁的照看(F=85.516，df=1，P＜0.001)对扶桑寄主上粉蚧被寄生的数量有极显著影响;而试验处理天数(F=0.220，df=4，P=0.926)对扶桑寄主上粉蚧被寄生蜂寄生的数量无显著影响;试验处理天数和红火蚁是否照看之间无交互作用(F=1.432，df=4，P=0.241;图2)。

图2 有无红火蚁照看和不同天数情况下寄主上每百头粉蚧被寄生的数量Fig.2 Number of Phenacoccus solenopsis parasitized on host plants with or without fire ants attending under different days

2.3 红火蚁照看和处理天数对寄主上美棘蓟马各虫态数量的影响

结果表明，红火蚁的照看对扶桑寄主上美棘蓟马的成虫(F=36.00，df=1，P＜0.001)、蛹和幼虫(F=19.149，df=1，P＜0.001)的数量有极显著影响;试验处理天数对扶桑寄主上美棘蓟马的成虫(F=11.438，df=4，P＜0.001)数量有显著影响，但是对蓟马的蛹和幼虫(F=2.372，df=4，P=0.068)无显著影响;然而试验处理天数和红火蚁照看与否不存在交互作用(成虫:F=0.846，df=4，P=0.505;蛹和幼虫:F=0.266，df=4，P=0.898;图3)。

图3 红火蚁照看和对照情况下寄主叶片上美棘蓟马成虫和幼虫(蛹)的数量Fig.3 Number of Echinothrips americanus adult and larvae(pupae)on host plants with fire ants attending and control groups

2.4 美棘蓟马与粉蚧的数量关系

结果表明，无红火蚁存在的情况下，扶桑寄主上美棘蓟马和粉蚧的数量并无相关线性关系(图4)。在有红火蚁存在的情况下，扶桑寄主上美棘蓟马和粉蚧的数量(F1，3=60.916，P=0.004)呈显著相关线性关系(图5)。

图4 无红火蚁情况下寄主上粉蚧和蓟马的数量关系(头/叶)Fig.4 The relationship between the number of Phenacoccus solenopsis and Echinothrips americanus on host plants without fire ants attending

图5 红火蚁照看情况下寄主上粉蚧和蓟马的数量关系Fig.5 The relationship between the number of Phenacoccus solenopsis and Echinothrips americanus on host plants with fire ants attending

3 结论与讨论

红火蚁对产蜜昆虫的照看和保护主要是通过其对产蜜昆虫的捕食性和寄生性天敌的攻击发挥作用。有研究发现攻击性蚂蚁的存在会使得一些瓢虫(七星)成虫选择性的出现在无攻击性蚂蚁存在的在寄主上觅食(Takizawa and Yasuda，2006)，红火蚁对扶桑绵粉蚧的照看，同样使得使粉蚧免受自然界中其捕食性天敌(龟纹瓢虫、六斑月瓢虫等)的捕食(Styrsky and Eubanks，2007;Huang et al.，2011b)。红火蚁照看显著降低了扶桑绵粉蚧被班氏跳小蜂的寄生率，提高了扶桑绵粉蚧的存活率(Renault et al.，2005)。红火蚁还会捕食产蜜昆虫寄生蜂的蛹，减少寄生蜂的种群数量。有研究表明红火蚁在地面的捕食使得柑橘园中在土壤里化蛹的蚜虫Toxoptera citricida 寄生蜂Lipolexis scutellaris 成虫数量减少了6.5倍(Hill and Hoy，2003)。当寄生蜂遇到红火蚁时会首先选择逃避来保护自身安全，蚜虫的重寄生蜂Aphid hyperparasitoids 与蚂蚁有身体接触后，会立即跳跃离开以降低其被捕杀的危险(Hübner and Völkl，1996)。红火蚁还可以通过对产蜜昆虫的寄生蜂幼虫及蛹的捕食来降低寄生蜂对产蜜昆虫的生物防治 效 果(Sturm et al.，1990;Vinson and Scarborough，1991;Persad and Hoy，2004)。本研究发现有红火蚁活动的地方，松粉蚧抑虱跳小蜂的数量较少，而且松粉蚧抑虱跳小蜂遇到红火蚁会迅速逃离，可见红火蚁对其有着巨大的威慑作用，保护了粉蚧免受寄生蜂的寄生。试验说明红火蚁与扶桑绵粉蚧的互惠关系显著影响了寄主植物上粉蚧寄生蜂松粉蚧抑虱跳小蜂的数量和活动范围，降低了粉蚧被寄生率，提高了粉蚧种群的存活率。本研究发现红火蚁与扶桑绵粉蚧互惠关系对粉蚧竞争性昆虫美棘蓟马的竞争抑制作用，美棘蓟马通过刺吸扶桑的叶片来获取汁液，在寄主植物上与粉蚧形成种间竞争关系。虽然红火蚁不捕食美棘蓟马，但是美棘蓟马在寄主上一旦和红火蚁相遇，就会迅速爬离原来位置，躲藏到足够安全的地方。研究结果表明红火蚁的存在同样影响了美棘蓟马的活动。红火蚁的照看使得美棘蓟马选择性分布在没有红火蚁存在的叶片和寄主上，抑制了寄主植物上其和粉蚧种群的竞争作用，间接提高了粉蚧对扶桑寄主的资源占有率，有利于粉蚧种群的繁殖和扩增。

红火蚁与产蜜昆虫的互惠关系不仅仅是通过红火蚁对产蜜昆虫捕食性天敌的捕食致死来实现的，也是通过红火蚁对产蜜昆虫寄生性天敌的威慑、驱赶和对产蜜昆虫竞争性昆虫的竞争抑制作用来实现的，蚂蚁和产蜜昆虫的互惠关系涉及多个物种和相互之间复杂的生态关系，需要更加系统和复杂的研究。

References)

Banks C，Macaulay E，1967.Effects of Aphis fabae Scop，and of its attendant ants and insect predators on yields of field beans(Vicia faba L.).Annals of Applied Biology，60:445-453.

Hübner G，Völkl W，1996.Behavioral strategies of aphid hyperparasitoids to escape aggression by honeydew-collecting ants.Journal of Insect Behavior，9:143-157.

Hill SL，Hoy MA，2003.Interactions between the red imported fire ant Solenopsis invicta and the parasitoid Lipolexis scutellaris potentially affect classical biological control of the aphid Toxoptera citricida.Biological Control，27:11-19.

Holway DA，Lach L，Suarez AV，Tsutsui ND，Case TJ，2002.The causes and consequences of ant invasions.Annual Review of Ecology and Systematics，181-233.

Huang J，Xu Y，Zeng L，Lu Y，Liang G，2011a.Changes to the spatial distribution of Ageratum conyzoides(Asterales:Asteraceae)due to red imported fire ants Solenopsis invicta(Hymenoptera:Formicidae)in China.Journal of Insect Behavior，24:1-10.

Huang J，Xu YJ，Lu YY，Liang GW，Zeng L，2011b.Effects of the invasive ant Solenopsis invicta(Hymenoptera:Formicidae)on Menochilus sexmaculatus(Coleoptera:Coccinellidae)as a predators of Aphis craccivora(Hemiptera: Aphididae) in laboratory conditions.Sociobiology，57:565-574.

Kaplan I，Eubanks MD，2005.Aphids alter the community-wide impact of fire ants.Ecology，86:1640-1649.

Li P，Xu ZF，2012.Effects of host-stage on the parasitism and development of the endoparasitoid，Acerophagus coccois Smith(Hymenoptera:Encyrtidae) on Phenacoccus solenopsis Tinsley(Hemiptera:Pseudococcidae).Chinese Journal of Tropical Crops，33:1681-1685.［李盼，许再福，2012.寄主龄期对松粉蚧抑虱跳小蜂寄生和发育的影响.热带作物学报，33:1681-1685］

Persad AB，Hoy MA，2004.Predation by Solenopsis invicta and Blattella asahinai on Toxoptera citricida parasitized by Lysiphlebus testaceipes and Lipolexis oregmae on citrus in Florida.Biological Control，30:531-537.

Renault C，Buffa L，Delfino M，2005.An aphid-ant interaction:effects on different trophic levels.Ecological Research，20:71-74.

Stadler B，Dixon A，1998.Costs of ant attendance for aphids.Journal of Animal Ecology，454-459.

Stadler B，Dixon AFG，2005.Ecology and evolution of aphid-ant interactions.Annual Review of Ecology，Evolution，and Systematics，36:345-372.

Sturm M，Sterling W，Hartstack AW，1990.Role of natural mortality in boll weevil(Coleoptera:Curculionidae)management programs.Journal of Economic Entomology，83:1-7.

Styrsky JD，Eubanks MD，2007.Ecological consequences of interactions between ants and honeydew-producing insects.Proceedings of the Royal Society B:Biological Sciences，274:151.

Takizawa T，Yasuda H，2006.The effects of attacks by the mutualistic ant，Lasius japonicus Santschi(Hymenoptera:Formicidae)on the foraging behavior of the two aphidophagous ladybirds，Coccinella septempunctata brucki Mulsant(Coleoptera:Coccinellidae)and Propylea japonica(Thunberg)(Coleoptera: Coccinellidae).Applied Entomology and Zoology，41:161-169.

Vinson SB，1997.Invasion of the red imported fire ant(Hymenoptera:Formicidae): spread，biology，and impact.American Entomologist，43:23-39.

Vinson SB，Scarborough T，1991.Interactions between Solenopsis invicta(Hymenoptera: Formicidae)，Rhopalosiphum maidis(Homoptera:Aphididae)，and the parasitoid Lysiphlebus testaceipes Cresson(Hymenoptera:Aphidiidae).Annals of the Entomological Society of America，84:158-164.

Yao I，Shibao H，Akimoto S，2000.Costs and benefits of ant attendance to the drepanosiphid aphid Tuberculatus quercicola.Oikos，89:3-10.

Zhou AM，Lu YY，Zeng L，Xu YJ，Liang GW，2012.Does mutualism drive the invasion of two alien species?The case of Solenopsis invicta and Phenacoccus solenopsis.PLoS ONE，7:e41856.

Zhou AM，Lu YY，Zeng L，Xu YJ，Liang GW，2013.Solenopsis invicta(Hymenoptera: Formicidae)，defend Phenacoccus solenopsis(Hemiptera: Pseudococcidae) against its natural enemies.Environmental Entomology，42:247-252.