细根皮层的研究进展

王 燕，王洪峰

(东北林业大学林学院，黑龙江哈尔滨 150040)

皮层是细根初生构造之一，皮层结构可直接影响根系的吸收与运输功能［1～3］。在细根的解剖结构中，皮层在根系横切面上占有很大比例［4～6］，对根系的吸收与径向运输产生重要影响［7～10］。以往研究表明，皮层对于物质吸收与运输的影响主要体现在外皮层与内皮层这两个主要部位［11，12］。由于对皮层细胞结构与功能研究的难度较大，进展比较缓慢。近年来随着观察技术和试验方法的改进，对皮层的结构和功能的研究才得以深入进行。作者对内皮层、外皮层以及通道细胞结构与功能等方面近几十年的研究现状进行了综述，旨在为皮层研究奠定基础和拓宽视野。

1 外皮层

外皮层往往是皮层的最外一层细胞，排列紧密无间隙［7］。外皮层根据组成细胞类型可分为两类，一原型和二原型。二者判断的依据主要是根系的纵切面解剖结构，前者主要是指组成细胞形状一致，均为长细胞;后者是指在根系的纵切面中含有两种不同的细胞，除了长细胞以外还有一类比较短的细胞，即通道细胞［13］。

上世纪80年代前后，Peterson等对洋葱(Allium cepa)、玉米(Zea may)的研究结果表明，外皮层有凯氏带的形成与木栓层积累，并限制荧光染料的移动［14，15］，对硫酸盐离子的渗透起阻碍作用［16］。近20多年来，对外皮层的认识又有了新的进展，Kamula发现外皮层细胞木栓化导致与土壤溶液直接接触的质膜面积降低，根系的吸收功能下降［17］，Kumar等在研究火炬松(Pinus taeda)时也持这一观点［18］。Cholewa发现根系外皮层细胞木栓形成之后，洋葱根系中钙离子向维管柱的运输量大大降低，Lehmann利用电子显微镜观察镧离子在大麦(Hordeum vulgare)根系中的质外体运输受外皮层凯氏带的影响较大，也证明了外皮层凯氏带对物质运输的阻碍作用［19］。Cholewa采用放射性钙离子以及钙离子抑制剂(La3+和钒酸盐VO43－)证明钙离子在根系径向运输中受外皮层凯氏带影响较大［20］。Clarkson研究发现，由于植物体的内循环，钾、钙、镁离子在根系皮层与维管柱之间的运输是双向的，外皮层对养分离子的向外扩散起到阻碍作用［21］，同时也是对内皮层阻止离子向外移动作用的一个巩固［11］。近期，在不同环境下，对外皮层的研究又有了新的进展:Meyer等人研究鸢尾(Iris germanica)时，发现根系暴露在喷水雾的环境中时会加速外皮层的成熟，以此来影响物质的吸收与运输［22］;Krishnamurthy等利用荧光显微镜研究水稻(Oryza sativa)在抵御镉胁迫时发现，外皮层细胞壁明显加厚并有大量木栓积累，减少了根系对有害离子的吸收与运输，并且还认为外皮层对离子的阻碍作用可能与细胞的木栓组成以及成分含量有关［23］;Cheng等人对红树林树种进行研究时发现植物在抵御Zn离子胁迫时，外皮层也会有细胞壁的加厚以及木栓积累现象［24］。

由此可知，外皮层对根系吸收、运输矿质养分具有较大影响。除此之外，在表皮死亡脱落后，外皮层细胞外壁木栓加厚对根系起到保护作用［9］，防止病原体、有害真菌进入根系［25，26］。

2 外皮层上的通道细胞

在二原型外皮层中，短细胞即通道细胞的着生位置具有随机性，与外皮层以内的结构没有直接联系［13］，此类细胞有凯氏带，而很少或没有木栓的积累［27］

在20世纪80～90年代，Storey等认为表皮细胞吸收的离子是经过通道细胞传递给皮层细胞的［31］，Barrowclough和 Peterson认为洋葱根系当中98%的表皮细胞与通道细胞有密切关联，生长在通道细胞外层的表皮细胞死亡减慢，并以此来维持根系对水分养分的吸收［32］。Walker等研究发现，在不同柑橘的根系当中，表皮与外皮层细胞随着木栓的形成中断了胞间连丝的联系，使得离子与水分的吸收运输途径遭到破坏，通道细胞成为径向运输的唯一通道［30］。此外Huang等指出当皮层的厚度一定时，柑橘根系的导水率与外皮层上通道细胞的数目成比例，影响水分养分在皮层中的径向运输［33］。近几年来，卫星等认为低级根具有更多的通道细胞来支持细根的吸收功能［34］，Hashi等试验研究发现与有机土相比，矿质土层中细根外皮层具有更多的通道细胞，来满足根系对水分养分的吸收利用［35］，Sharda和Koide在15种被子植物的施肥实验时也得到了相同的规律，低磷处理的根系外皮层通道细胞数目明显增加［36］。最近，Zadworny等研究发现，用来抵御外界干扰、为主根茎生长探索空间的先锋根通道细胞数目较少，而纤维根通道细胞较多，来提高根系的吸收功能以及对水分养分的横向运输能力［37］。为我们研究不同类型皮层细胞在解剖与功能上的差异提供了新的研究视角。

Gallaud指出，外皮层中的通道细胞是菌丝侵入根系的主要途径，菌丝无法通过内皮层细胞，只分布在内皮层以外区域［38］。Peterson、Imhof等在研究其他植物根系时也认同这一观点［39，40］。此外，Sharda 等在近期的研究中认为，通道细胞对菌根真菌的侵染起决定性作用，通道细胞在根系中的分布显著影响菌丝的分布［41］。

因此，通道细胞在水分离子吸收以及为菌根真菌提供侵染位点上具有重要的作用。

3 内皮层

内皮层是皮层最内层的细胞，在细胞的径向壁和横向壁上具有栓质化和木质化增厚成带状的厚壁结构——凯氏带，伴随着植物生长，内皮层细胞壁积累了大量木栓［1，7，42］。

凯氏带形成以后，内皮层细胞的质膜与凯氏带之间有着极强的联系。对于内皮层及凯氏带结构的研究，许多学者已经开展了不同试验探讨。早在1922年，Priestley就利用强酸对根系细胞进行处理，发现内皮层径向壁处的凯氏带未被降解［43］。1968年 Bonnett将内皮层细胞置于高浓度溶液中，当其它细胞发生质壁分离时，具凯氏带加厚处的内皮层细胞质膜仍与细胞壁紧紧连在一起［44］。进入20世纪70年代以后，随着酶技术的广泛应用，Schreiber利用果胶酶对根系细胞进行处理时，凯氏带仍未被降解［45］，在显微镜下可观察到完整的渔网状结构，仍与周围细胞保持联系［11］。20世纪70～80年代，随着观察技术与试验方法的改进，内皮层功能研究不断有了新的突破。Robards等、Ferguson等先后发现大麦根系内皮层凯氏带与木栓对离子向维管束的质外体运输起阻碍作用［46，47］，Nagahashi等利用放射性镧离子进行标记，在玉米根系中也得到相同的结论［48］。2000年，Kuhn等采用激光微束质谱分析(Laser Microbeam Mass Analysis)等新的方法研究钙、镁离子在欧洲云杉(Picea abies)根中运输状况时也验证了这一观点，即内皮层对离子的质外体运输具有阻碍作用［49］。在盐分胁迫下，Karahara等发现内皮层细胞间的凯氏带增厚，对离子的质外体运输阻碍作用增强［50］。Lux等、Vaculík等均发现重金属镉的运输受内皮层凯氏 带 影 响 很 大［51－53］，Stoláriková 等 对 杨 树(Populus× euramericana clone I－214)研究锌胁迫时也认同这一观点［54］。但是在西葫芦(Cucurbita pepo)当中，Harrison－Munay等认为钾与磷的共质体运输受到的内皮层阻碍较小［55］。因此Enstone等认为，养分离子经内皮层进入维管柱时，内皮层对离子养分的吸收具有选择性，同时具有凯氏带加厚细胞壁的内皮层还起着防止养分离子回流进入皮层甚至倒流回土壤溶液的作用［11］。

4 内皮层上的通道细胞

通道细胞是靠近维管束木质部的内皮层细胞，通道细胞的细胞壁并不随皮层细胞的生长而增厚，仍保持初期发育阶段的结构［7，56］。

Clarkson等与Roberts等在上世纪70年代认为内皮层细胞切向壁间存在大量胞间连丝，并向外与皮层细胞、向内与中柱鞘细胞联系紧密，这是物质运输的主要通道，而通道细胞只是物质运输的次要途径［57，58］。进入 90 年代以后，研究学者认为通道细胞上很少有木栓积累并含有通道蛋白，对水分的运输阻力较小，更有利于水分的横向运输［12，56，59］。McKenzie 通过研究短叶松(Pinus banksiana)和桉树(Eucalyptus pilularis)认为，在根的次生生长达到一定程度之后，形成周皮而皮层遭到破坏，通道细胞成为唯一与溶液接触的质外体的质膜通道，由于通道细胞木栓积累较少，因而减小了水分进入中柱的阻力［60］。Waduwara等利用激光共聚焦扫描显微镜与荧光染料对内皮层细胞木栓的积累进行的观察时也发现通道细胞很少有木栓积累，为水分离子进入维管柱提供质膜通道［56］。最近几年来，对通道细胞不断有了新的认识。Enstone等指出在缩合单宁区，即使皮层细胞死亡，内皮层的通道细胞对水分离子的吸收仍具有重要作用［61］。Kumar在研究生长环境对火炬松根系的影响时发现，环境越恶劣，内皮层通道细胞数目越多［18］。Meyer等在2009年的最新研究中首次提到了二原型内皮层这一概念，即在根系纵切面上，内皮层存在两种类型细胞，长细胞与短细胞，在细根成熟部位木栓程度低、细胞壁不增厚的短细胞为通道细胞，为今后通道细胞的研究提供了新的思路［24］。

由此可知，在具有次生生长的根系当中，细胞壁不增厚的通道细胞为水分离子的横向运输提供通道，以此来控制物质的转运。由于细胞生理相关研究的限制以及某些植物根系自身内皮层细胞壁全面木栓加厚，导致无法辨别通道细胞［7］，对通道细胞的了解及功能的认识，还需要在更多植物根系中进行深入研究。

5 讨论

当前细根皮层研究的热点在于皮层对根系水分离子的吸收和横向运输的影响。在不同环境中不同植物的细根中，内外皮层与通道细胞对根系水分、养分吸收及横向运输的影响作用得到 了 验 证［25，26，50～53，62，63］。但 是 随 着 植 物 生长，根毛伸长、菌根真菌侵染，对根系的吸收功能也具有促进作用［64，65］。由于直接测定根系的生理功能问题一直以来没有得到有效解决［66］，皮层在根系吸收功能中的权重仍然是一个未知数。因此，还需要对细根皮层做系统性研究，皮层结构与功能间的关系还需进一步研究探讨。伴随着生物研究技术的不断创新和完善，以及与其他学科间的相互配合与渗透，将会为皮层结构与功能之间更加广泛和深入的研究奠定基础。

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