水体中石油污染土壤对鲫鱼及其肝脏抗氧化系统的毒性效应

王媛媛，周启星

南开大学环境科学与工程学院 环境污染过程与基准教育部重点实验室，天津市城市生态环境修复与污染防治重点实验室，天津300071

水体中石油污染土壤对鲫鱼及其肝脏抗氧化系统的毒性效应

王媛媛，周启星*

南开大学环境科学与工程学院 环境污染过程与基准教育部重点实验室，天津市城市生态环境修复与污染防治重点实验室，天津300071

在室内模拟条件下，研究了水体中不同浓度石油污染土壤暴露20d对鲫鱼（Carassius auratus）幼体死亡率和肝脏抗氧化系统的影响.结果表明，鲫鱼死亡率随其暴露浓度的变化明显分为3个部分：低浓度（0.5～5.0g·L-1）摄食死亡，中等浓度（5.0～25.0g·L-1）吸收死亡，高浓度（25.0～50.0g·L-1）胁迫死亡.1.0g·L-1浓度组死亡率最高，死亡速率最快；50.0g·L-1浓度组在暴露后期死亡速率迅速升高.鲫鱼肝脏中谷胱甘肽硫转移酶（GST）、过氧化氢酶（CAT）和超氧化物歧化酶（SOD）的活性可被显著诱导，具体表现为：在所设浓度范围内，幼体鲫鱼肝脏GST活性均受到显著激活，0.5g·L-1浓度下，GST活性被最大程度诱导，达到对照组的606%；SOD活性先升高后降低，10.0g·L-1时酶活性最强，50.0g·L-1浓度下活性被显著抑制；CAT活性于0.5g·L-1就被显著诱导，2.5g·L-1浓度是对照组的4.86倍.可以认为，鲫鱼肝脏SOD和CAT，尤其GST活性对水体中石油污染土壤较敏感，均可作为水生生态系统中石油污染存在的早期检测指标.

鲫鱼；石油污染土壤；生态毒性；抗氧化系统；水环境

Received 20 December 2009 accepted 31 January 2010

Abstract：Under the indoor stimulant conditions,the effect of exposure to oil polluted soil in aquatic environment for 20 days on the death rate of the larval Carassius auratus and its hepatic antioxidant system were studied.Results showed that the relationship between the death rate of Carassius auratus and the exposure dose could be divided to three parts:the death in low dose groups（0.5～5.0g·L-1）was contributed to ingestion of toxic substances;the death in medium dose groups（5.0～25.0g·L-1）was related to the permeation of toxic substances;and the death in high dose groups（25.0～50.0g·L-1）was dependent on environmental stress.The highest death rate and death velocity appeared in the 1.0g·L-1dose group,and the death velocity increased sharply in the 50.0g·L-1dose group in the late phase of the exposure.The activities of glutathione S-transferase（GST）,superoxide dismutase（SOD）and catalase（CAT）in the hepatic system of Carassius auratus could be induced significantly.The activity of GST was the most sensitive,and it could be induced remarkably in all dose groups.Even at 0.5g·L-1,it reached the highest level（606%compared with that in the control level）.The activity of SOD increased first and then decreased,and was significantly suppressed in the the 50.0g·L-1dose group.The activity of CAT was significantly induced in 0.5g·L-1dose group,and the highest inducement in the 2.5g·L-1dose group was 4.86 times as much as that in the control group.It was concluded that the activities of SOD and CAT,especially GST in the hepatic system of Carassius auratus were sensitive,and they could be the early monitoring index for the presence of oil pollution in aquatic ecosystems.

Keywords：Carassius auratus；crude-oil-contaminated soil；ecotoxicity；antioxidant defense system；aquatic environment

1 引言（Introduction）

石油是水体和土壤生态系统的代表性污染物.有关石油污染对鱼类等水生生物的毒性效应及其微观机理研究已有很多报道（Perez et al.,2008;翁妍等，2000;周启星等，2004）.这些研究表明，石油通常是通过鱼鳃呼吸、代谢、体表渗透和食物链传输逐渐富集于鱼体内，特别是水中微小乳化油粒会沾附在鱼鳃上影响其呼吸，从而导致对鱼类的毒性.石油污染可使鱼产卵、成活率降低，孵化仔鱼的畸形率增加，死亡率升高（Gonzalez-Doncel et al.,2008;Lister et al.,2008）.

研究表明，污染物造成的环境胁迫可能会导致鱼类体内产生大量的活性氧，当超出机体抗氧化防御能力时，会在机体积累并导致细胞受到膜脂过氧化以及DNA断裂等损伤，从而造成生物体的氧化损伤（Van der Oost et al.,2003）.超氧化物歧化酶（SOD）是最先与活性氧自由基作用的酶，它可将超氧阴离子（O2-·）分解为H2O2和O2；过氧化氢酶（CAT）又可继续分解H2O2，从而降低体内H2O2的浓度；谷胱甘肽硫转移酶（GST）作为第二阶段解毒酶，可催化污染物与还原型谷胱甘肽（GSH）结合，生成极性的小分子物质，从而减轻其毒性（王晓蓉等，2006）.随着石油的开采和土壤环境石油污染的日益增加，石油污染土壤随地表径流冲刷进入水环境的现象日益普遍.然而，这些石油污染土壤进入水体后，对鱼类的毒性效应如何，特别是对其抗氧化系统的影响如何，尚未见报道.因此，本研究尝试以幼龄鲫鱼为实验材料，研究水体中不同浓度石油污染土壤对鲫鱼的毒性效应及其肝脏抗氧化系统的影响，并探讨抗氧化指标作为早期石油污染暴露生物标志物的可能性.

2 材料与方法（Materials and methods）

2.1 仪器与试剂

仪器：Hettich 32R低温高速冷冻离心机，购自德国Hettich公司；TU-1901双光束紫外可见分光光度计，购自北京普析通用仪器有限责任公司.酶反应试剂均为分析纯或化学纯级别.

2.2 实验材料

幼体鲫鱼（Carassius auratus）购自天津市塘沽区花鸟鱼虫市场，平均体长（8.0±0.5）cm，体重平均为（9.16±0.92）g.养鱼用水为充分曝气24h的脱氯自来水，水温控制为（15±2）℃；pH值为6～8.幼鱼购买后于实验室驯养 1周（期间死亡率低于5%），驯养期间每天喂食1次，实验前24h停止喂食.实验用鱼采用行动活泼、鱼鳍完全舒展、逆水性强和食欲好的健康鲫鱼.

2.3 暴露浓度与条件

石油污染土壤取自山东东营胜利油田，土壤含水率30.5%.略微阴干后过10目筛，取一定量污染土放入50cm×30cm×30cm鱼缸中，加水至35L，使其中的石油污染土壤浓度分别为0.5、1.0、2.5、5.0、10.0、20.0、25.0和 50.0g·L-1.同时设置不加入石油污染土壤的空白对照.每组随机加入12条鱼.暴露时间为20d，期间用曝气机连续充气，上罩纱网以防鱼跃出.每天投喂饵料，并且每日用玻璃棒搅动一次模拟自然界中自然扰动.每天记录死亡数并及时捞出死鱼.每5d更换全部水和污染土.

2.4 取样和样品处理

暴露20d后取样：每个浓度随机取出3条鱼，活体解剖，取出肝脏，用生理盐水冲洗血液，滤纸吸干，铝箔纸包裹置于-20℃冰箱中保存.

样品处理：迅速称取适量肝脏，立即置于玻璃匀浆器中，以1：10（W/V）的比例加入预冷的Tris-HCl缓冲液（0.01mol·L-1Tris，0.25mol·L-1蔗糖，0.1mmol·L-1EDTA，pH 7.5）冰浴下匀浆.匀浆液经高速冷冻离心机在 4℃、10000r·min-1下离心15min，上清液即为粗酶液，保存于-20℃冰箱中待测.

2.5 酶活性的测定方法

SOD活性的测定采用改进的邻苯三酚自氧化法（Li et al.,2007）；CAT活性的测定采用徐镜波等（1997）改进的分光光度法；GST活性的测定采用 Habig法（Habig et al.,1974）.蛋白含量采用Bradford法（Bradford,1976）测定，以小牛血清白蛋白（BSA）作为标准蛋白.

2.6 数据分析

实验结果表示为平均数±标准误差（Mean± SDE）.使用SPSS统计软件和单边ANOVA法对组间数据进行差异性显著分析，p＜0.05表明差异显著.

3 结果（Results）

3.1 鲫鱼死亡率随暴露时间的变化

水体中低浓度石油污染土壤暴露下的鱼，趋向喜食含石油的土壤.当石油污染土壤量超过5.0g·L-1时，鲫鱼的摄食量即受到一定影响，而且暴露于其中的鱼背鳍不舒展.在暴露达第6d时，1.0g·L-1浓度组开始出现死亡.死亡前的鱼沉在底部，其游泳能力和平衡能力均明显降低.

从鱼的死亡率来看（表1），0.5g·L-1的石油污染土壤，对水体中鱼的生存没有太大影响.在暴露初期（10d），1.0g·L-1和2.5g·L-1浓度组死亡率最高；在暴露的中期（15d）和后期（20d），1.0g·L-1浓度组的死亡率一直远高于其他浓度组.在 5.0～25.0g·L-1浓度范围内，死亡率随暴露时间而增加，各浓度鲫鱼死亡速率（Δ死亡率/Δt）变化不大.50.0g·L-1浓度组在暴露后期死亡速率迅速升高.

表1 水体中的石油污染土壤对鲫鱼死亡率的影响Table 1 Effect of crude-oil-contaminated soil in aquatic environment on the mortality of Carassius auratus

3.2 石油污染土壤对鲫鱼肝脏GST活性的影响

鲫鱼肝脏GST活性随石油污染土壤暴露浓度的变化如图1所示，暴露石油污染土壤20d后，在所设浓度范围内，幼体鲫鱼肝脏GST活性均受到显著激活（p＜0.05）.GST是一种重要的解毒酶，在0.5g·L-1浓度下，GST活性即显著（p＜0.05）高于对照组，达到对照组的606%.随着浓度的升高，GST活性略有下降，但仍全部显著高于对照组.10.0和50.0g·L-1浓度下，GST活性显著低于其他浓度组，这与这两组高的死亡率一致.50.0g·L-1时，GST活性最低，但仍为对照组的295%.

图1 水体中的石油污染土壤暴露20d对鲫鱼肝脏GST活性的影响（*：与对照组比较，p<0.05）Fig.2 Effect of crude-oil-contaminated soil in aquatic environment on the activity of GST in the liver of Carassius auratus after 20-d exposure（*:compared with the control,p＜0.05）

3.3 石油污染土壤对鲫鱼肝脏SOD和CAT活性的影响

石油污染土壤暴露20d后，鲫鱼幼体肝脏SOD活性的变化如图2a所示.随暴露浓度的升高，SOD活性表现为先升高后降低趋势.10.0g·L-1浓度组中SOD活性受到最大诱导，单边ANOVA分析表明其显著性（p＜0.05）高于对照组.当暴露浓度达20.0g·L-1，SOD活性开始受到抑制，在最高暴露浓度50.0g·L-1浓度下SOD活性最小，受到显著抑制（p＜0.05），仅为对照组的41%.

暴露石油污染土壤20d后，幼体鲫鱼肝脏CAT活性的变化如图2b所示.随暴露浓度的增加，CAT活性变化无明显规律.当石油污染土壤浓度为0.5g·L-1时，鲫鱼肝脏CAT活性即已受到显著诱导（p＜0.05）.在低浓度范围内（浓度小于等于5.0g·L-1），CAT活性除1.0g·L-1组均受到显著诱导（p＜0.05），在2.5g·L-1浓度下诱导程度最大，是对照组的4.86倍.从5.0g·L-1浓度组开始，CAT活性开始回落.在 10.0～50.0g·L-1浓度范围内，CAT活性下降，但除10.0g·L-1浓度组外，各组活性仍比对照组略高.

4 讨论（Discussion）

从幼体鲫鱼的死亡率数据可以看出，死亡率随水体中石油污染土壤浓度的变化明显分为3个部分.低暴露浓度（0.5～5.0g·L-1）下，鱼表现为喜食含石油的土壤，而且1.0g·L-1浓度组的死亡率一直远高于其他浓度组.可以推测摄食是污染物大量进入鱼体而导致伤害的一种重要途径，或者低浓度组高的死亡率是由于摄食的土壤不能有效排出而引起的（张瑞安，1997）.中等暴露浓度（5.0～25.0g·L-1）下，含石油土壤的存在影响了鱼的摄食量，这时石油污染物进入鱼体的途径主要是呼吸和体表渗透（甘居利和贾晓平，1998）.在暴露达到第10d时，还没有发生死亡，而后随着暴露时间的延长，污染物在体内蓄积或者积累的活性氧超过了耐受限度，造成死亡（赵保路，1999）.石油污染可通过改变生存环境对生物造成胁迫伤害（Saco-Alvarez et al.,2008）.高暴露浓度（50.0g·L-1）下，不但影响了鲫鱼的摄食量，而且暴露于其中的鱼背鳍不舒展，表现出受到环境胁迫，造成50.0g·L-1浓度组在暴露后期死亡速率迅速升高.

图2 水体中石油污染土壤暴露20d对鲫鱼肝脏SOD（a）和CAT（b）活性的影响（*：与对照组比较，p<0.05）Fig.2 Effect of crude-oil-contaminated soil in aquatic environment on the activity of SOD（a）and CAT（b）in the liver of Carassius auratus after 20-d exposure（*:compared with the control,p＜0.05）

很多研究表明，生物体内的抗氧化成份会因为污染胁迫的存在而发生变化（陈荣等，2002;Wang and Zhou,2006）.本次研究的结果显示，不同浓度组中，鱼体肝脏抗氧化指标都呈现出较大变化，表明肝脏是石油污染土壤重要的靶器官之一，也表明石油污染土壤长期暴露引起的肝脏氧化应激可能是肝脏中毒的机制之一.生物体内的抗氧化防御指标可快速指示水体中污染物的存在（Cheung et al.,2004）.本次研究中，鱼体暴露于石油污染土壤20d后，GST和CAT的活性在0.5g·L-1浓度下即显著高于对照，GST、SOD和 CAT分别在0.5、10.0和2.5g·L-1浓度下达到最大值.表明这些抗氧化酶中，GST和CAT对石油污染土壤的胁迫都很敏感.GST的活性与对照组相比变化最大，CAT和SOD与对照相比也都有显著的激活效应.这3项指标从生化和亚分子水平上反映了污染物对鱼体肝细胞的损伤，可考虑作为水环境中石油污染存在的早期检测指标.

GST广泛存在于各种生物组织中，是一种Ⅱ相解毒代谢酶，其巯基可结合内源性或外来有害物质的亲电子基团，促进其排出体外，从而达到解毒目的（Cazenave et al.,2008;聂湘平等，2007）.暴露石油污染土壤20d后，在所设浓度范围内，幼体鲫鱼肝脏GST活性均受到显著激活（p＜0.05）.在最小暴露浓度下（0.5g·L-1）就达到最大程度的激活，达到对照组的606%，说明GST对水体中石油污染土壤的存在非常敏感.在10和50g·L-1浓度下，GST活性低于其他浓度组，这与这两组高的死亡率一致，说明氧化胁迫程度大于其它浓度组，大量的GST被消耗.同时，也有可能是解毒过程中产生的大量中间代谢产物改变了GST亚基的组成，降低了GST活性（Egaas et al.,1999）.

Israr等（2006）报道，SOD等抗氧化酶的活性随着污染物浓度的升高，多呈先升高后降低趋势.孙福红和周启星（2006）的研究也指出，石油烃暴露沙蚕5d后，其SOD活性先被诱导而后抑制.在一定浓度范围内，随着污染物浓度的增加，SOD和CAT酶活性都有所增加，而且激活程度显著高于对照组（p＜0.05）.这是由于在生物的耐性阈值内，污染物的刺激导致了酶蛋白合成的增加，表现为酶活性的升高（Kaufer et al.,1999）.但是当污染物的浓度超过了生物的耐性限度后，细胞受到损伤，导致酶活性降低（张宁等，2008）.在本试验所测定的抗氧化指标中，SOD的活性在暴露浓度超过20g·L-1后，降低到显著低于对照水平；而CAT的活性在高暴露浓度下虽然降低，但是始终略高于对照水平.这表明使CAT产生中毒反应的暴露浓度要高于使SOD产生中毒反应的浓度，H2O2在鱼体内积累量增加，但是还不足以使CAT产生中毒反应，也有可能是幼鱼对污染环境适应的结果（张景飞和王晓蓉，2003）.

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The Toxicity ofOilPolluted Soilin AquaticEnvironmenton Carassius auratus and Its Hepatic Antioxidant Defense System

WANG Yuan-yuan，ZHOU Qi-xing*
Key Laboratory of Pollution Processes and Environmental Criteria（Ministry of Education），and Tianjin Key Laboratory of Urban Environmental Remediation and Pollution Control，College of Environmental Science and Engineering,Nankai University,Tianjin 300071

1673-5897（2010）2-236-06

X171.5，X131.3

A

周启星（1963—），男，博士，教授，博士生导师.教育部长江学者特聘教授，中国科学院“引进国外杰出人才”百人计划入选者.现任南开大学环境科学与工程学院院长、中国科学院陆地生态过程重点实验室主任.主要从事污染生态毒理学、污染生态修复与污染控制生态学等方面的研究.

2009-12-20 录用日期：2010-01-31

国家自然科学基金面上项目（No.20777040）；国家高技术研究发展计划（863） 重点项目（No.2007AA061201）

王媛媛（1983—），女，硕士，E-mail:wangyy@mail.nankai.edu.cn；*通讯作者（Corresponding author），E-mail: Zhouqx@nankai.edu.cn