西伯利亚龟象取食对荞麦不同抗感品种生化物质的影响

陈磊 常静 王振 李清宇 周洪友 李海平

摘要

為探讨抗虫和感虫荞麦品种对西伯利亚龟象Rhinoncus sibiricus取食的反应，选择抗虫品种‘蒙0207‘晋苦6和感虫品种‘蒙0208‘晋苦2，研究害虫不同程度（轻度、中度和重度）取食情况下，荞麦叶片中营养物质（可溶性蛋白和可溶性糖）和次生代谢物质（单宁、总酚和类黄酮）含量，防御酶［过氧化氢酶（CAT）、苯丙氨酸解氨酶（PAL）］以及蛋白酶抑制剂［胰蛋白酶抑制剂（TI）、胰凝乳蛋白酶抑制剂（CI）］活性的变化，以及西伯利亚龟象体内主要解毒酶活性的变化。结果表明，西伯利亚龟象取食48 h后，各处理组荞麦叶片中可溶性性蛋白、可溶性糖、单宁、总酚和类黄酮的含量以及PAL、CAT、TI、CI活性均有增加。在供试的4个荞麦品种中，抗虫品种被取食后可溶性蛋白和可溶性糖含量上升幅度较感虫品种更大，感虫品种被取食后单宁含量，PAL、TI、CI活性上升幅度较抗虫品种更大。在不同取食程度下，抗虫品种中的TI和CI活性均显著高于感虫品种。西伯利亚龟象成虫取食抗虫荞麦品种后体内羧酸酯酶（CarE）和谷胱甘肽S转移酶（GSTs）活性均显著高于取食感虫品种的个体。研究结果表明，西伯利亚龟象取食能诱导荞麦抗虫性物质含量的变化，但对荞麦抗性品种与感虫品种的影响不同。

关键词

荞麦; 西伯利亚龟象; 取食; 抗虫性; 抗性物质; 防御酶

中图分类号：

S 435.17

文献标识码： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2023149

Effects of Rhinoncus sibiricus feeding on biochemical substances in different resistant cultivars of buckwheat

CHEN Lei1，2， CHANG Jing1， WANG Zhen1， LI Qingyu3， ZHOU Hongyou1， LI Haiping1*

（1. College of Horticulture and Plant Protection， Inner Mongolia Agricultural University， Hohhot 010019， China;

2. Plant Protection and Plant Quarantine Center of Shanxi Province， Taiyuan 030002， China;

3. Agriculture， Animal Husbandry and Water Conservancy Science and Technology Bureau of

Genhe City in Inner Mongolia， Genhe 022350， China）

Abstract

To investigate the responses of insectresistant and insectsusceptible buckwheat cultivars to the feeding of Rhinoncus sibiricus， the contents of nutrients （soluble protein and soluble sugar）， secondary metabolites （tannins， total phenols and flavonoids）， and the activities of defense enzymes （CAT， PAL） and protease inhibitors （TI， CI） in leaves of two insectresistant buckwheat cultivars （‘Meng 0207 and ‘Jinku 6） and two insectsusceptible buckwheat cultivars （‘Meng 0208 and ‘Jinku 2） with different damage degrees （mild damage， moderate damage and severe damage） were measured 48 h after damage. In addition， the activities of major detoxifying enzymes （CarE， GSTs， P450） in Rhinoncus sibiricus were tested too. The results showed that the contents of soluble protein， soluble sugar， tannin， total phenol and flavonoids in buckwheat leaves， as well as the activities of PAL， CAT， TI， and CI were increased by feeding on R.sibiricus. Among the four buckwheat cultivars tested， the increase of contents of soluble protein and soluble sugar in the insectresistant cultivars is relatively more than that of the susceptible cultivars， and the tannin content， PAL， TI and CI activities of the susceptible cultivars increased relatively more than that of the insectresistant cultivars. The TI and CI activities of insectresistant cultivars were significantly higher than those of susceptible cultivars under different feeding levels. The activities of carboxylesterase （CarE） and glutathione Stransferase （GSTs） of R.sibiricus fed on insectresistant buckwheat were significantly higher than those in the individuals fed on the insectsusceptible cultivars. The results showed that the feeding of R.sibiricus on both insectresistant and insectsusceptible cultivars could change the content of substance related to resistant in both， resistant and susceptible cultivars， but demonstrated different effects.

Key words

buckwheat; Rhinoncus sibiricus; feeding; insect resistance; resistant substance; detoxification

enzyme

荞麦属于小宗粮豆作物，具备其他主粮作物所不具备的优点和功能，素有“五谷之王”的美称［1］。荞麦含有特殊的营养物质和微量元素［24］，是唯一含有七大营养素的谷类作物，也是集营养、保健和医疗于一体的天然保健食品［35］。我国地域辽阔，荞麦种质资源极为丰富［6］。内蒙古自治区是全国荞麦的主产区之一，优越的地理环境使得该地区生产的荞麦粒大皮薄、品质优良，成为享誉中外的明星产品［7］。

荞麦抗逆性较强，病虫害对其影响较小。2013年在内蒙古自治区赤峰市翁牛特旗首次发现西伯利亚龟象Rhinoncus sibiricus Faust嚴重为害荞麦［8］，之后该虫在我国北方荞麦种植区不断扩散，到2019年，西伯利亚龟象已扩散到东北西部，西北和华北的部分地区，并呈现迅速扩散蔓延的趋势［9］，对我国荞麦产业的发展构成了严重威胁。

植物在长期进化中形成的抗性是农业病虫害防治体系的重要组成部分，并作为一种有效的防治策略广泛用于病虫害控制［10］。植物通过调控次生代谢物质的代谢对害虫的生长发育和存活等产生不利影响，是针对取食者的一种重要防御策略［1112］。本研究团队在长期的荞麦调查研究中，筛选出了2个相对抗虫的品种和2个感虫品种，在此基础上，本论文主要研究西伯利亚龟象取食对抗感品种荞麦主要物质含量和防御酶活性等的影响，以及取食抗感品种荞麦后西伯利亚龟象体内主要解毒酶活性的变化，为进一步明确荞麦抗虫性机制提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 试验材料

1.1.1 供试荞麦

试验选用内蒙古地区常见的4个栽培品种 ‘蒙0208‘蒙0207‘晋苦6和‘晋苦2，其中‘蒙0208‘蒙0207属于甜荞;‘晋苦6和‘晋苦2属于苦荞。‘蒙0207和‘晋苦6相对抗西伯利亚龟象，‘蒙0208‘晋苦2相对感虫。

上述材料在实验室用花盆（直径25 cm）种植。

1.1.2 供试虫源

西伯利亚龟象成虫采自内蒙古自治区赤峰市林西县四合村荞麦地（43°38′N，118°12′E），带回室内用‘通荞2号（赤峰市当地种植品种）饲养。饲养环境条件：温度（25±1）℃，相对湿度（60±5）%，光周期L∥D=14 h∥10 h。试验前饥饿6 h，挑选发育良好、形态大小一致的成虫供试。

1.1.3 试剂

考马斯亮蓝G250、Folin试剂，Fluka公司;氯化硝基四氮唑蓝（NBT）、L苯丙氨酸、巯基乙醇，Sigma公司;聚乙烯吡咯烷酮（PVP）、EDTANa2、5磺基水杨酸二水合物、单宁酸、N苯甲酰L酪氨酸乙酯、Nα苯甲酰L精氨酸乙酯盐酸盐、99%没食子酸、N苯基硫脲、愈创木酚、甲硫氨酸（Met）、AR蒽酮、α乙酸萘酯、固蓝B盐、α萘酚、毒扁豆碱（99%）、牛血清蛋白、核黄素、还原性谷胱甘肽、1氯2，4二硝基苯（CDNB）、3，3′，5，5′四甲基联苯胺（TMBZ），Macklin公司;其他试剂均为国产分析纯。

1.2 试验方法

1.2.1 西伯利亚龟象取食

本试验设置对照和3个取食等级，参照岳文波等［13］的方法，根据实际情况略有改动。荞麦出苗后18 d，在每株荞麦中部叶片接种西伯利亚龟象成虫10头，共接种30株，用纱网套住整株荞麦防止其逃逸。

以未接虫的健康荞麦植株作为对照。

轻度取食为荞麦叶片上有零星部分被取食;中度取食为荞麦叶片上有1/3以下面积被取食;重度取食为荞麦叶片上有1/3～2/3面积被取食。对照及不同处理均在取食48 h后剪取叶片测定营养物质、次生代谢物质含量及防御酶活性。同时取西伯利亚龟象测定其体内解毒酶活性。

1.2.2 西伯利亚龟象取食后荞麦叶片营养物质和次生代谢物含量测定

营养物质含量测定：分别采用考马斯亮蓝G250法［14］、蒽酮比色法［15］测定可溶性蛋白、可溶性糖的含量。

次生代谢物质含量测定：类黄酮、总酚含量的测定分别采用芦丁比色法和福林法［16］，单宁的测定采用福林酚比色法［17］。

1.2.3 西伯利亚龟象取食后荞麦叶片中防御酶和蛋白酶抑制剂活性测定

防御酶活性测定：比色法测定过氧化氢酶（CAT）活性［15］，苯丙氨酸比色法测定苯丙氨酸解氨酶（PAL）活性［18］。

蛋白酶抑制剂活性测定：荞麦叶片胰蛋白酶抑制剂（TI）和胰凝乳蛋白酶抑制剂（CI）的活性测定采用张健等［19］的方法进行测定。

1.2.4 西伯利亚龟象取食荞麦叶片后解毒酶活性测定

羧酸酯酶（CarE）活性的测定参考van Asperen［20］的方法，谷胱甘肽S转移酶（GSTs）活性的测定参考Habig等［21］的方法，细胞色素P450活性的测定参考Brogdon等［22］的方法。

1.3 数据处理与分析

采用Microsoft Excel 2010软件对数据进行处理和绘图，采用SPSS 25.0统计分析软件对数据进行方差分析，采用Duncan氏多重比较检验各处理间测定指标的差异显著性。

2 结果与分析

2.1 不同品种荞麦被西伯利亚龟象取食后叶片主要生理指标的变化

2.1.1 荞麦叶片可溶性蛋白和可溶性糖含量的变化

西伯利亚龟象不同程度取食均诱导了荞麦叶片可溶性性蛋白和可溶性糖含量的增加，取食程度越重2种物质含量增加越多。在供试的4个荞麦品种中，抗虫品种中可溶性蛋白和可溶性糖增加幅度较大，经重度取食诱导的抗性品种‘蒙0207和‘晋苦6可溶性蛋白含量比对照上升265%和481%，而感虫品种‘蒙0208和‘晋苦2仅比对照上升86%和232%（表1）。

2.1.2 荞麦叶片次生代谢物质含量的变化

无论是抗虫品种还是感虫品种，西伯利亚龟象不同程度取食均诱导单宁、总酚和类黄酮含量增加，其中单宁和总酚含量随西伯利亚龟象取食程度增加而增加。在供试的4个荞麦品种中，西伯利亚龟象重度取食后，感虫品种‘蒙0208和‘晋苦2单宁含量分别增加80%和96%，而抗虫品种‘蒙0207和‘晋苦6仅分别增加56%和48%，而总酚含量的变化在荞麦抗、感虫品种间无明显规律。西伯利亚龟象取食诱导荞麦叶片类黄酮含量显著增加，但同一品种不同取食程度之间除‘蒙0208“轻度”取食显著少于中、重度（P<0.05）外，其他品种不同取食程度间没有显著差异（表2）。

2.1.3 荞麦叶片防御酶活性的变化

西伯利亚龟象不同程度取食均能诱导荞麦叶片过氧化氢酶（CAT）和苯丙氨酸解氨酶（PAL）活性提高，其中CAT活性在中度和重度取食下显著提高，PAL活性在重度取食下显著升高。在供试的4个荞麦品种中，感虫品种‘蒙0208和‘晋苦2被西伯利亚龟象重度取食后PAL活性上升幅度较抗虫品种更大，其PAL活性分别增长116%和203%，而抗虫品种‘蒙0207和‘晋苦6仅分别增长89%和72%（表3）。

2.1.4 荞麦叶片蛋白酶抑制剂活性的变化

西伯利亚龟象不同程度取食诱导了荞麦叶片内胰蛋白酶抑制剂（TI）和胰凝乳蛋白酶抑制剂（CI）活性升高，取食程度越重，荞麦叶片的蛋白酶抑制剂活性也越高。不同取食程度下，抗虫品种的TI和CI活性均显著高于感虫品种（P<0.05）。此外，在供试的4个荞麦品种中，感虫品种‘蒙0208和‘晋苦2被取食后TI和CI活性上升幅度较抗虫品种更大，其中TI活性分别是对照的5.18倍和3.09倍，而抗虫品种‘蒙0207和‘晋苦6 TI活性分别是对照的2.07倍和1.93倍（表4）。

2.2 取食不同品种荞麦后西伯利亚龟象体内3种解毒酶活性的变化

西伯利亚龟象成虫取食抗虫品种荞麦叶片后，体内羧酸酯酶（CarE）、谷胱甘肽S转移酶（GSTs）活性显著高于取食感虫品种后的活性（P<0.05）。其中取食甜荞抗虫品种‘蒙0207比取食其感虫品种‘蒙0208的CarE活性上升了85%，取食苦荞抗虫品种‘晋苦6比取食其感虫品种‘晋苦2的CarE活性上升了79%。取食甜荞抗虫品种‘蒙0207后，西伯利亞龟象体内GSTs活性是取食感虫品种‘蒙0208的1.3倍;取食苦荞抗虫品种‘晋苦6的GSTs活性是取食感虫品种‘晋苦2的1.6倍。取食不同抗感性品种的荞麦叶片后，西伯利亚龟象体内细胞色素P450活性没有显著性差异（图1）。

3 结论与讨论

植物的诱导抗性是一种普遍存在的现象，大量研究表明，一些物理因素如人工修剪枝叶、针刺等机械损伤，或昆虫取食都可以诱导植物的抗虫性［23］。营养物质是寄主植物和植食性昆虫进行正常生命活动所必需的能源物质，昆虫通过取食从寄主植物中获取能量，以满足自身生长发育，而植物受到损伤后会调整自身营养物质含量以适应逆境。徐伟［24］的研究表明，兴安落叶松受损后可溶性蛋白的含量升高。尹飞等［25］在研究小菜蛾Plutella xylostella取食对寄主植物蛋白质和糖含量影响时发现，小菜蛾取食后白菜菜心内蛋白质含量显著升高，葡萄糖含量明显下降。本试验结果表明，西伯利亚龟象不同程度取食均能诱导可溶性蛋白和可溶性糖含量升高，但只有重度取食才能诱导可溶性糖含量显著升高，这表明损伤程度对植物的防御反应十分重要，只有在损伤达到一定程度时，才能引起植物体内物质含量的显著变化。不同抗性品种在遭受昆虫取食后发生的防御反应也不完全相同。周福才等［26］在棉蚜Aphis gossypii取食对黄瓜叶片中抗生物质的影响研究中发现，棉蚜取食后，抗虫品种黄瓜叶片中可溶性糖含量的变化幅度高于感虫品种。李传明等［27］研究指出，被烟粉虱Bemisia tabaci取食后，抗虫品种的可溶性蛋白和可溶性糖含量的变化幅度明显高于感虫品种。本研究发现，供试的4个荞麦品种中，抗虫品种受损伤后可溶性蛋白和可溶性糖含量上升幅度较感虫品种更大，与他们的研究结果一致。陈磊等［28］研究发现，荞麦对西伯利亚龟象的抗性与叶片蛋白质和可溶性糖含量显著正相关，抗虫品种通过增加营养物质的含量抵抗昆虫的取食。

植物遭受昆虫取食后，植株内某些防御性次生代谢物质的含量会在短时间内迅速升高，起到毒杀昆虫或引诱昆虫天敌的作用［29］。不同抗性品种在遭受损伤后的防御反应也不完全相同。李传明等［27］的研究显示，受到烟粉虱取食后，感虫辣椒品种的酚类化合物含量上升幅度高于抗虫品种。

任佳［30］的研究发现，不同品种黄瓜接种瓜蚜后，抗虫品种酚类化合物及黄酮类化合物的含量始终高于感虫品种。本研究发现，供试的4个荞麦品种中，感虫品种被取食后单宁含量上升幅度较抗虫品种更大，而总酚和类黄酮2种植物次生代谢物质含量在抗虫和感品种间没有明显规律。这表明在昆虫取食诱导的过程中，植物次生代谢物质含量向着有利于提高自身抗虫性的方向改变。

在遭受逆境时，植物细胞中会产生大量的活性氧自由基，活性氧过量累积会损伤植物，过氧化氢酶（CAT）是植物体内参与活性氧清除的重要酶系，其活性高低能反映出植物抗氧化能力的强弱［31］。植物受到损伤后产生的一系列次生代谢物质主要通过苯丙烷类代谢途径完成，苯丙氨酸解氨酶（PAL）在苯丙烷循环中起着关键作用，是植物体内次生代谢反应的关键酶和限速酶。PAL也是一种可诱导的酶，在病原体、虫害、低温等一系列生物和非生物胁迫下其活性会发生变化，因此其活性可以作为评价植物抗逆性强弱的指标［3234］。研究表明，短期的昆虫取食可以诱导植物叶片相关防御性物质含量升高，从而提高植物的抗虫性［35］。

吴琼［36］的研究发现，在响应豌豆蚜取食的过程中，苜蓿抗虫品种的PAL、POD和SOD等防御酶活性增加量均高于敏感品种。本试验研究表明，感虫品种被西伯利亚龟象取食后PAL活性上升幅度较抗虫品种相对更大，而CAT在抗、感品种间没有明显规律。本文研究结论与此结论不同，推测是不同寄主植物响应不同昆虫取食的防御酶不同，另外本文中，西伯利亚龟象取食后，荞麦感虫品种中单宁含量及PAL活性增加量均高于抗虫品种，这表明荞麦可能存在特定的抗性机制来应对昆虫的取食，尚需进一步试验来揭示。

植物蛋白酶抑制剂是一类对蛋白水解酶有抑制活性的小分子蛋白质，在生物中普遍存在，是植物重要的防御物质之一［37］。石媛媛等［38］的研究发现，油松毛虫 Dendrolimus tabulaeformis不同程度取食能够诱导胰蛋白酶抑制剂（TI）和胰凝乳蛋白酶抑制剂（CI）活性增加，进而增强油松的抗虫性。王琪等［39］在研究剪叶或昆虫取食对兴安落叶松蛋白酶抑制剂的影响中发现，落叶松毛虫Dendrolimus superans取食或修剪均可诱导兴安落叶松内TI和CI活性发生显著变化，相同损伤程度下，虫害诱导的TI活性高于修剪损伤诱导的活性。本试验研究结果表明，西伯利亚龟象不同程度取食诱导了荞麦叶片内TI和CI活性发生变化，相同损伤程度下，甜荞和苦荞抗虫品种中TI和CI活性均显著高于感虫品种。这与王琪等的研究结果一致，说明在损伤程度相同的情况下，昆虫唾液中的某些化学成分或者其特殊的取食方式，可能激发荞麦产生了特定的防御反应。

在植物与昆虫的长期协同进化过程中，昆虫在面对外界环境以及植物防御机制的胁迫时，逐渐演化出许多适应机制，以保护自身免受伤害。昆虫解毒酶系以及解毒机制在应对植物次生代谢物质的胁迫过程中发挥着重要作用。谷胱甘肽S转移酶（GSTs）、羧酸酯酶（CarE）和细胞色素P450酶系（CYP450）是昆虫体内最重要的解毒酶［40］。陈德霞等［41］研究了典型草原4种优势种牧草次生代谢物对亚洲小车蝗Oedaleus asiaticus解毒酶活性的影响，发现取食冷蒿和羊草的亚洲小车蝗体内CarE、CYP450和GSTs的活性均显著高于取食克氏针茅的亚洲小车蝗，得出亚洲小车蝗对冷蒿和羊草具有高解毒活性，对克氏针茅具有低解毒活性的结论。王亚军等［42］发现，苦参碱、氧化苦参碱和山奈酚等次生代谢物对舞毒蛾Lymantria dispar GSTs和CarE活性的抑制作用是其具有杀虫活性的原因之一。本试验中，西伯利亚龟象成虫取食甜荞和苦荞抗虫品种后体内CarE和GSTs活性均显著高于取食感虫品种的个体，而取食抗性品种和感虫品种的西伯利亚龟象成虫体内P450活性无显著差异。这表明在西伯利亚龟象的解毒机制中，CarE和GSTs可能发挥着重要的作用。

本研究分别从植物和昆虫2个方面来探索荞麦不同品种对西伯利亚龟象的抗性机制，发现西伯利亚龟象取食能诱导荞麦抗虫性物质含量的变化，为荞麦抗虫品种的选育提供了理论基础。通过对取食荞麦不同抗性品种的西伯利亚龟象体内解毒酶的测定，有助于了解植物与昆虫之间的互作机制，为荞麦害虫西伯利亚龟象的防治提供理论依据。

参考文献

［1］ 常庆涛， 蒋莹， 王全友， 等. 江苏省荞麦生产概况、研究现状与展望［J］. 浙江农业科学， 2021， 62（7）： 12741277.

［2］ 任长忠， 陕方， 王敏， 等. 荞麦营养与功能性研究及其产品开发［J］. 中国粮油学报， 2022， 37（11）： 261269.

［3］ 任长忠， 赵钢. 中国荞麦学［M］. 北京： 中国农业出版社， 2015.

［4］ 王鹏科， 高金锋， 冯佰利. 荞麦食品［M］. 杨凌： 西北农林科技大学出版社， 2016.

［5］ 张瑞， 王英平， 任贵兴. 苦荞麦的药理研究进展［J］. 特产研究， 2008， 30（1）： 7477.

［6］ 任长忠， 崔林， 何峰， 等. 我国燕麦荞麦产业技术体系建设与发展［J］. 吉林农业大学学报， 2018， 40（4）： 524532.

［7］ 盛晉华， 张雄杰， 陕方. 内蒙古自治区荞麦生产开发现状与对策［J］. 作物杂志， 2009（3）： 14.

［8］ 东保柱， 伊卫东， 周洪友， 等. 中国象甲科—新记录种（鞘翅目：象甲科）［J］. 内蒙古农业大学学报， 2014， 35（3）： 171172.

［9］ MENG Huanwen， ZHOU Hongyou， WANG Lihua， et al. Occurrence and distribution of Rhinoncus sibiricus （Coleoptera： Curculionoidea） and its preference for two buckwheat species in China ［J］. Journal of Insect Science， 2019， 19（5）： 15.

［10］SILVA D M， AUAD A M， MORAES J C， et al. Constitutive and induced resistance of Brachiaria spp. to Collaria oleosa （Hemiptera： Miridae） ［J］. International Journal of Pest Management， 2020， 66（1）： 6574.

［11］秦秋菊， 高希武. 昆蟲取食诱导的植物防御反应［J］. 昆虫学报， 2005， 48（1）： 125134.

［12］BORKATAKI S， NANDA S P， REDDY M D. Morphophysiological basis of plant defense mechanisms against insect pests ［J］. Journal of Entomological Research， 2020， 44（1）： 171178.

［13］岳文波， 郅军锐， 刘利， 等. 害虫取食和机械损伤对菜豆不同部位叶片防御酶活性的影响［J］. 昆虫学报， 2018， 61（7）： 860870.

［14］BRADFORD M M. A rapid and sensitive method for quantization of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein dye binding ［J］. Annals Biochemistry， 1976， 72： 248254.

［15］李合生. 植物生理生化实验原理和技术［M］. 北京： 高等教育出版社， 2000.

［16］ANDREW P， MICHAEL G M. Changes in anthocyanin and phenolic content of grapevine leaf and fruit tissue treated with sucrose， nitrate and abscisic acid ［J］. Plant Physiology， 1976， 58（4）： 486472.

［17］蔡永萍. 植物生理学实验指导［M］. 北京： 中国农业大学出版社， 2014： 179181.

［18］薛应龙. 植物生理学实验手册［M］. 上海： 上海科学技术出版社， 1985： 191192.

［19］张健， 严善春， 王琪. 落叶松结实量对其防御酶和蛋白酶抑制剂活力的影响［J］. 林业科学， 2009， 45（8）： 96100.

［20］VAN ASPEREN K. A study of housefly esterases by means of a sensitive colorimetric method ［J］. Journal of Insect Physiology， 1962， 8（4）： 401416.

［21］HABIG W H， PABST M J， JAKOBY W B. Glutathione Stransferase AA from rat liver ［J］. Archives of Biochemistry and Biophysics， 1976， 175： 710716.

［22］BROGDON W， MCALLISTER J， VULULE J. Heme peroxidase activity measured in single mosquitoes identifies individuals expressing an elevated oxidase for insecticide resistance ［J］. Journal of the American Mosquito Control Association， 1997， 13（3）： 233237.

［23］陈晨， 于福才， 范秀琴， 等. 植物诱导抗虫性研究与应用［J］. 河北林果研究， 2010， 25（4）： 394398.

［24］徐伟. 兴安落叶松诱导抗虫性研究［D］. 哈尔滨： 东北林业大学， 2006.

［25］尹飞， 冯夏， 张德雍， 等. 小菜蛾取食对寄主植物蛋白质和糖含量影响研究［J］. 环境昆虫学报， 2012， 24（2）： 168173.

［26］周福才， 任佳， 陈学好， 等. 瓜蚜取食对黄瓜叶片中抗生物质的影响［J］. 扬州大学学报， 2014， 35（4）： 99103.

［27］李传明， 何菁， 顾爱祥， 等. 烟粉虱取食对不同抗虫性辣椒品种营养物质和抗性物质的影响［J］. 中国生态农业学报， 2017， 25（10）： 14561462.

［28］陈磊， 王宇飞， 李海平， 等. 荞麦叶片生化物质含量和防御酶活性与其对西伯利亚龟象抗性的关系［J］. 应用昆虫学报， 2022， 59（4）： 888899.

［29］王景顺， 吴秋芳， 路志芳. 植物次生代谢物与林木抗虫性研究进展［J］. 江苏农业科学， 2015， 43（8）： 47.

［30］任佳. 黄瓜品种对瓜蚜的抗性机制研究［D］. 扬州： 扬州大学， 2013.

［31］张斌， 刘洋， 张玉賀， 等. 植物诱导抗虫性的调控机制及蛋白组学研究进展［J］. 河北林果研究， 2016， 31（3）： 239244.

［32］吴琼， 方吴云， 王文杰. 机械损伤诱导植物苯丙氨酸解氨酶活性研究进展［J］. 现代农业科技， 2016（1）： 157158.

［33］GUO Zuguo， WANG Mengxin， CUI Lin， et al. Research progress on the underlying mechanisms of plant defense enzymes in response to pest stress ［J］. The Journal of Applied Ecology， 2018， 29（12）： 42484258.