循环水养殖池塘中浮游动植物功能群特征及水质评价

向劲，吴启藩，宋锐，彭治桃，李金龙，高峰，谢敏，程小飞

（1.湖南省水产科学研究所，湖南 长沙 410153；2.湖南省水产原种场，湖南 长沙 410153）

池塘循环水养殖模式又称池塘工程化循环水养殖模式（in-pond raceway system，IPRS）的推水设施，使水槽集约养殖区与外围生态净化区水体交换，搭配残饵粪便收集处理系统，实现健康、高效养殖，是目前我国池塘养殖转型升级的重要方向[1]。在斑点叉尾（Ictalurus punctatus）、草鱼（Ctenopharyngodon idella）、大口黑鲈（Micropterus salmoides）、吉富罗非鱼（GIFT Oreochromis niloticus）等经济鱼类在循环水养殖模式效果得到一致认可后，该养殖模式的生态效益评价随之受到了关注[2,3]。监测精养池塘水质时，浮游动植物的群落结构变化常被作为重要依据，与水质理化因子结果共同反映水生态变化情况[4,5]。

较为传统的浮游动、植物生态评价方法有指示生物、现存量富营养化分级指示、Shannon-weiner 多样性指数、Simpson 指数、Margalef 指数和Pielou 均匀度指数等。在监测不同类型水体环境时，不同种类浮游植物的生存条件偏好差异常常被忽略，评价结果不能完全体现水环境特征。为解决这一问题，引入了“功能群（functional groups）”概念，以进一步阐明浮游植物群落结构组成与环境因子之间的内在联系。Reynolds、Judit Padisák 等在林氏分类法基础上，根据生境特征将浮游植物分为39 个功能群[6,7]。在近年的水生态学监测中，结合各水域实际情况，广泛应用浮游植物功能群生境特征的指示作用评价水质[8,9]。浮游动物功能群系统的构建工作起步较晚，应用范围不够全面，此类研究多集中于海洋浮游动物生态调查中。安睿等[10]在研究三江平原湿地环境时，首次构建了淡水环境的浮游动物功能群系统，依据浮游动物营养层次及体型、捕食特征差异，分为原生动物滤食者（PF）、原生动物捕食者（PC）、轮虫滤食者（RF）、轮虫捕食者（RC）、小型浮游动物滤食者（SCF）、小型浮游动物捕食者（SCC）、中型浮游动物滤食者（MCF）、中型浮游动物捕食者（MCC）、大型浮游动物滤食者（LCF）和大型浮游动物捕食者（LCC）共10 个浮游动物功能群。之后，由于调查的水域类型及生态研究的侧重点常存在差异，为了更简便、高效地开展水生态调查，相继调整了浮游动物功能群的划分[11,12]。

目前，浮游植物功能群的水生态评价方法主要有Q 指数法，是Judit Padisák 等综合多类水环境特征，对各功能群差异化赋值，结合生物量计算出的Q 值，结果所处范围表征水体的污染等级[7]。根据浮游动物指示生物的环境敏感度和耐受性差异评估水体污染程度，是浮游动物功能群进行生态评价的重要方法[12]。浮游动植物在水生态系统物质循环中分别作为次级、初级生产力发挥重要作用，包含食性特征的浮游动物功能群系统与浮游植物之间或存在更加系统的制约作用[13]。养殖池塘中围绕浮游植物与浮游动物不同种类之间的相关性研究较多，而以功能群为单位的关联性研究鲜见报道[14,15]。

本研究首次以浮游生物功能群的方法评估了循环水养殖池塘刚投入使用及运行一年后的水质，系统分析该养殖模式对水生态环境的中长期影响，探讨浮游动植物功能群的演替规律与相互作用，可为推广池塘循环水养殖模式和浮游生物功能群的研究提供基础数据与理论支持。

1 材料与方法

1.1 采样地点与时间

2017 年底，长沙乡里里手农业科技发展有限公司（28°38′N，112°88′E）扩建了12.7 hm2粗养池塘，改造了循环水养殖模式，新建了40 条长22 m、宽5 m、深2.7 m 的养殖水槽。水槽两端有配套的推水设施和底部集污设施。2018 年共有24 条水槽投放鱼种进行精养，水槽外水体主要放养2、3 龄的鲢、鳙、草鱼及鲤，密度分别为1 200 kg·hm-2、600 kg·hm-2、120 kg·hm-2与480 kg·hm-2。2018 及2019 年3 月下旬，根据该基地各功能水域的特点，共设9 个采样点：1、2、3 在推水设施上游区域，4、5、6 分布于养殖水槽中和7、8、9 为水槽下游区域（图1），反映循环水养殖模式刚投入使用阶段和养殖一年后的水质状态。

图1 循环水养殖平面图（a）和采样点设置图（b）Fig.1 Plan of recirculating aquaculture (a) and sampling sites (b)

1.2 样品采集与处理

水质理化指标：水温、溶氧量、pH 用美国赛维YSI ProPlus 便携式多参数水质测量仪、透明度用塞氏盘现场测定，氨氮、总磷、硫化物及亚硝酸盐含量水样固定后，带回实验室按地表水环境质量标准（GB3838-2002）[16]测定。

浮游动植物的采集、鉴定及计数参照《中国淡水藻类》[17]与《内陆水域渔业自然资源调查手册》[18]进行。

1.3 功能群划分

依照Judit Padisák 等整理的39 个功能群框架作为浮游植物功能群划分依据。

在安睿等[9]的研究基础上，对浮游动物功能群的划分做了三点调整：一是食性特征相似、食物链位置重叠，将中型浮游动物滤（捕）食功能群并入大型浮游动物滤（捕）食功能群中；二是根据体型特征，将轮虫捕食者功能群中的晶囊轮虫（Asplanchna）等大规格种类移入大型浮游动物捕食者功能群中；三是根据浮游动物的浮游与底栖习性差异，增设喜底栖生活的捕食与滤食功能群。最终将浮游动物划分为8 个功能群（表1），以期更好体现浮游动物水生态环境以及与浮游植物群落结构之间的关联特征。

表1 浮游动物功能群的划分Tab.1 Division of functional groups of zooplankton

1.4 数据分析

采用Pinkas 等[19]提出的相对重要性指数（index of relative important，IRI）计算功能群的优势度，具体公式为:

式中：N%表示某一浮游动（植）物功能群的丰度在群落中所占百分比；F%为该功能群出现的样点数占总样点数的百分比。当IRI≥1 000 为优势功能群，100≤IRI＜1 000 为常见功能群，100＞IRI 时为少见功能群。

Q 指数法是将浮游植物各功能群的生物量分布，以公式量化的形式进行水生态评价的方法[7]，其公式为：

式中：ni为第i 种功能群的生物量，N 为各功能群生物量之和，Pi为第i 种功能群的生物量与全体生物量之比，F 为第i 种功能群对应的常数，根据水域类型、水体面积、水深、钙-碱含量、水体交换等生境条件进行差异化赋值，本研究中根据Padisak等的水质评价方法中第三种水域类型对F 进行赋值，Q 表示水质污染状态，值越大说明水质污染越轻。Q 为0～1 为极重污染，1～2 为重污染，2～3 为中污染，3～4 为轻污染，4～5 为无污染。

用WPSoffice 整理数据，制作表格；采用SPSS22.0软件进行显著性差异分析（ANOVA）；用origin 2021软件完成功能群间的Pearson 相关性分析及制图。

2 结果与分析

2.1 水体理化因子测定结果

实验期间监测的8 项环境因子结果均符合地表水Ⅲ类标准（表2），2018 年与2019 年水温、pH、氨氮及硫化物含量具有显著差异（P＜0.05）。2019年监测时水温较2018 年同期稍低，pH、氨氮及硫化物含量均显著升高（P＜0.05）。

表2 池塘水体理化因子变化Tab.2 Changes in physical and chemical factors in the ponds

2.2 水体中浮游植物功能群分布特征

将鉴定到的68 种（属）浮游植物划分为23 个浮游植物功能群（表3），2018 年与2019 年均发现19 个功能群。2018 年的优势功能群为功能群E、D，常见功能群3 个，按IRI 值从高至低依次为：功能群P、J 和X3；2019 年的优势功能群为：功能群TD 和J，常见功能群10 个，依次为功能群D、T、P、X1、X3、K、H1、Y、W0及W1。

表3 浮游植物功能群特征及相对重要性指数变化Tab.3 Characteristics of phytoplankton functional groups and IRI changes

2018 年与2019 年浮游植物的丰度分别为（5.10±2.63）×106cells·L-1和（7.52±3.70）×106cells·L-1。图2 为各区域的浮游植物丰度变化。2019 年浮游植物丰度与点位间的差异值较2018 年有所增长，无显著性差异（P＞0.05）。

图2 各区域浮游植物丰度的年际变化Fig.2 Interannual variation of phytoplankton abundance in each region

以浮游植物功能群Q 指数法进行生态评价，根据各功能群的参数F（表3）计算出群落污染指数Q值。2018 与2019 年分别为3.41 和3.99，均处于轻污染状态（3≤Q＜4）。

2.3 浮游动物功能群分布特征

调查期间，共采集并鉴定浮游动物34 种（属），其中2018 年为29 种（属），2019 年为26 种（属），均划分为6 个功能群。表4 为各功能群的相对重要性指数和主要出现种属，2018 年优势功能群为PSF 及PMF，2019 年变化为PMF、PLF 及PSP，功能群BF与PLP 相对较稳定。

表4 浮游动物功能群相对重要性指数变化及主要出现种属Tab.4 IRI changes and main species in zooplankton functional groups

2018 与2019 年浮游动物的丰度分别为（314.37±144.72）ind./L 和（339.56±196.22）ind./L，生物量分别为（0.62±0.32）mg/L 和（1.04±0.70）mg/L。由图3 可知，2019 年推水设施上游区域的浮游动物生物量较2018 年降低，水槽养殖区和推水设施下游的生物量及各点位的差值均增长，但差异无显著性（P＞0.05）。

图3 各区域浮游动物生物量的年际变化Fig.3 Interannual variation of zooplankton biomass in each region

以功能群中各主要种属的生态特性代表该功能群的生境特征。2018 年优势功能群PSF（以富营养化中小型轮虫为主）的IRI 指数较2019 年锐减93.4%，2019 年的优势功能群PLF、PSP 及PMF 的IRI 指数较2018 年有较大幅度的提高（表4）。

2.4 浮游动物与浮游植物功能群间的相关性分析

两年间浮游动物与浮游植物功能群分别进行的Pearson 相关性热图分析显示（图4），相关系数的位置代表结果为显著性相关（P＜0.05）。浮游动物与浮游植物功能群之间的显著关系均为正相关，且二者相关性的年度差异较大。2018 年，浮游微型滤食功能群PMF 受到小个体浮游植物为主的功能群X1和X3的促进作用，浮游小型滤食功能群PSF 受到浮游植物功能群W1、L0、G 的促进作用，浮游大型滤食功能群PLF 受到浮游植物功能群LM 和G 的促进作用，浮游大型捕食功能群PLP 也受到浮游植物功能群G 的促进作用。2019 年，浮游小型滤食功能群PSF 受到浮游植物功能群K 的促进作用，底栖滤食功能群BF 受到适应搅动生境的针杆藻、小环藻及喜附沉水植物为主的浮游植物功能群B、D 及TD的促进作用，浮游微型滤食功能群PMF、浮游大型滤食功能群PLF、浮游小型捕食功能群PSP 和浮游大型捕食功能群PLP 均受到浮游植物功能群W1和X2的促进作用。

图4 浮游动物与浮游植物功能群之间的Pearson 相关性分析热图Fig.4 Heat map of Pearson correlation between functional groups of zooplankton and phytoplankton

3 讨论

3.1 浮游动、植物群落结构变化及功能群特征

调查期间，浮游植物功能群的变化更多体现在各功能群的相对重要性指数而不是功能群的种类和数量上。与纬度相近地区的循环水养殖模式比较，浮游植物数量与武汉地区较接近，但远低于上海地区，放养密度与日常管理存在较大差异或是造成这一差异的主要原因[20,21]。池塘水体受到频繁搅动，光照、养分等生境条件随着其位置变化而改变，是浮游植物群落演替的重要因素[22]。王博涵等[23]和刘乾甫等[24]分别研究了河流生态系统与传统池塘浮游植物功能群的关联，结果表明功能群D 更适应水层混合度及浑浊度较高的水体，蓝于倩等[25]发现，功能群P 对水体搅动混合具有较强的适应性。钱奎梅等[26]监测鄱阳湖水质得到功能群H1更适应分层、低氮生境。而李磊等[27]发现更适合静止水体的功能群Y 与适合混合水体生境的功能群T 同为小关水库中常见功能群，其主要原因可能为人工放闸剧烈紊动导致水库的水层混合程度出现空间差异。一般认为，小型水体较大型水面的浮游植物优势度更集中，使得浮游植物群落变化受水环境影响的敏感性更强，不同功能群之间演替特征更加明显[28]。本研究中，2018 年的优势功能群与常见功能群表现出小型水体、耐受弱光、水层混合度高、富二氧化碳生境等生态特征。经过一年循环水养殖生产，浮游植物功能群变化较大，2018 年的优势功能群E、D在2019 年被功能群TD 和J 所取代，2019 年新出现的常见功能群T、X1、K、H1、Y、W0与W1反映出水层混合频繁及浅水特征。综上所述，调查期间池塘生境特征在2018 年整体表现为水层混合度高，2019年的水层混合频繁但不均衡现象明显。

与浮游植物相似，浮游动物种类在养殖前后的变化较小且功能群一致。浮游动物生物量的增长比丰度更明显，反映出浮游动物的个体大型化趋势。徐航英等[11]采用浮游动物功能群对浙江省8 处水源地水库进行水质调查研究，发现大型滤食类浮游动物在冬、春季时对水体营养状态影响更大，这与本研究结果基本一致。各功能群的生物量结果显示，浮游大型捕食PLP 与浮游大型滤食功能群PLF始终占绝对优势。相关性分析显示，浮游植物功能群W1和X2与大型浮游动物功能群为显著正相关关系。功能群W1和X2的现存量较少推测浮游动物功能群演替的首要驱动力并非浮游植物的上行控制效应，而更可能是浮游动物群落生态稳定性的自然演替趋势[29,30]，或是以大型浮游动物为食的滤食性鱼类套养密度不够[31]。这一结论在王亚宁等[32]的研究结果中得到了佐证。大体型浮游动物枝角类较轮虫类的捕食效率更高，当发生食物类资源竞争时，枝角类具有更大的竞争优势。

3.2 水质评价

调查期间，水体各项理化因子均符合地表水Ⅲ类标准，其中总磷与亚硝酸盐含量较稳定，氨氮及硫化物含量明显上升，说明一年后循环水养殖池塘部分富营养化，但仍符合养殖水质标准。在水环境监测与水质评价中，单一污染物指标多根据有害和有毒物质对人类健康产生影响的阈值来制定，相较而言，利用浮游动、植物群落与水环境的关系，以生态系统的角度为环境质量的监测和评价提供依据，更能反映出水文环境、水动力及人为活动干扰等变化，对水质的评价结果更具稳定性及持续性[33]。

浮游植物作为水生态系统的重要组成部分，反映水体营养状态的变化较为灵敏，常作为生物监测指标来评定水质[34]。闵文武等[35]进一步认为，浮游植物功能群对水体生境类型、环境因子的差异等具有表征作用。Q 指数评价法以浮游植物功能群的划分为依据，更加重视每种生物对环境因素改变的耐受及适应范围，在水质评价中更容易发现水质变化的驱动因子[36]。本研究中，前后两次的Q 指数结果显示池塘水质处于轻污染状态，且有小幅好转的趋势。

浮游动物的生活方式与活动能力异于浮游植物，浮游动物指示生物法对水生态环境变化的响应更加灵敏和直接[37]。2018 年，浮游动物优势功能群PSF 包含的主要种类有β-中污带指示生物的螺形龟甲轮虫（Keratella cochlearis）和长三肢轮虫（Filinia longisela）及寡污带指示种的刺盖异尾轮虫（Trichocerca capucina）。2019 年，IRI 指数明显增长的优势功能群PLF、PSP 及PMF 的主要种类中，冠砂壳虫（Difflugia corona）、长额象鼻溞（Bosmina longirostris）、短尾秀体溞（Diaphanosoma brachyurum）为寡污带指示种，针簇多肢轮虫（Polyarthra trigla）、淡水筒壳虫（Tintinnidium fluviatile）、钟形钟虫（Vorticella campanula）为β-中污带指示种。优势功能群中主要现存及变化种类均代表寡污带和β-中污带生境特征，反映池塘整体处于β-中污-寡污的营养状态。

尽管以上三种水质评价方法的侧重点有所差异，但均显示池塘为轻污染状态，符合养殖标准且较稳定。浮游植物丰度及浮游动物生物量在不同功能水域的比较结果中，推水设施上游的浮游动植物均有降低，水槽养殖与推水设施下游区域整体呈增长趋势。说明经过一年的循环水养殖，池塘水质虽然未发生明显恶化，但水槽养殖区域的浮游生物有非显著性增长，且不同点位间差异更加明显。

3.3 浮游动物与浮游植物功能群的相关性

对池塘中浮游生物群落特征的研究多侧重于浮游植物或浮游动物与水体理化因子间的分析，往往忽略了食物链的上下行关系，尤其是浮游动物与浮游植物之间的相互作用。有研究发现，浮游植物与浮游动物功能群的丰度表现出显著正相关时，很可能是浮游植物为对应的浮游动物功能群提供了饵料所致[38]。本研究中浮游动物功能群的划分依据包含体型、捕食与活动类型等特征，以体现浮游动物与浮游植物群落之间直接或者间接捕食关系。Pearson 相关性分析结果中，与微型、小型滤食性浮游动物功能群PMF、PSF 显著正相关的浮游植物主要有功能群W1、L0、K、X1、X2、X3和G。这些浮游植物功能群多由适应富营养或带鞭毛的小型浮游植物组成。与大型、底栖类滤食性浮游动物功能群PLF、BF 显著正相关的有浮游植物功能群LM、G、W1、X2、B、D 及TD。这些浮游植物功能群可分为两部分，一部分（功能群W1、X2、G、LM）是与微型、小型滤食浮游动物功能群同样显著正相关的富营养小型浮游植物，另一部分（功能群B、D、TD）是适应中营养生境的硅藻及附着类绿藻。此外，浮游植物功能群G、W1及X2与捕食类浮游动物（功能群PSP、PLP）和微型、小型滤食者浮游动物（功能群PMF、PSF）均表现出显著正相关关系。因此认为，中小型个体浮游植物对捕食类浮游动物的促进作用至少有两种途径，一种为直接的被捕食关系，另一种可能以微型、小型滤食类浮游动物作为食物链中间环节进行传导。

循环水养殖一年后，池塘中浮游动植物种类与功能群数量变化较稳定，但各功能群的相对重要性指数变化较大。水层混合的不均衡或为浮游植物功能群剧烈演替的主要驱动力。滤食性鱼类套养数量不足，以及基于浮游动物群落生态稳定性的自然演替，是浮游动物大型化趋势的主要原因，在后续养殖生产中有必要加大在外塘套养鲢鳙的密度。

小型滤食类浮游动物主要受耐富营养、带鞭毛、较小体型的浮游植物功能群W1、L0、K、X1、X2、X3及G 的促进作用，大型滤食类浮游动物主要受到两大类浮游植物功能群的促进作用，一类为耐富营养的小型浮游植物功能群LM、G、W1及X2，另一类为包括附着类绿藻及适应中营养生境的硅藻等组成的功能群B、D 和TD。浮游植物功能群G、W1和X2对捕食类浮游动物的促进作用可能包括直接上行效应或以食物链间接传导两种途径。

综合池塘理化指标与浮游动植物功能群方法评定水质变化，该水体处于轻-中污染状态，符合养殖水质标准且整体较稳定。在后续的监测中，有必要围绕水槽内的养殖强度、水槽外的鲢鳙套养密度及循环水设施的日常管理等开展更加深入的研究。