盐害和干旱影响水稻根系形态生理和产量形成及其机制研究进展

朱旺 张徐彬 耿孝宇 陈英龙 戴其根 周桂生 韦还和 孟天瑶*

（1 江苏省作物遗传生理重点实验室/江苏省作物栽培生理重点实验室/江苏省粮食作物现代产业技术协同创新中心/扬州大学水稻产业工程技术研究院/农业农村部盐碱土改良与利用（滨海盐碱地）重点实验室，江苏 扬州 225009；2 扬州大学 农业科技发展研究院/扬州大学教育部农业与农产品安全国际合作联合实验室，江苏 扬州 225009；*通讯作者：tymeng@yzu.edu.cn）

盐害和干旱一直是制约农业生产的重要非生物胁迫因子[1]。目前，世界上约有9.55 亿hm2盐碱地，其中我国占比10%，主要分布在西北内陆和东部沿海地区；干旱、半干旱耕地面积约占我国国土面积的1/2，且有日益扩大趋势[2-3]。研究盐害和干旱逆境胁迫对作物生长的影响并探索相应的调控技术一直是作物学界的研究热点。

水稻是我国第一大口粮作物，其高产稳产对保障我国粮食安全具有极其重要的作用。当前，我国粮食安全仍面临突出的“人、地、粮”矛盾[4]。我国有234 万hm2沿海滩涂和近1 亿hm2内陆盐碱地，是我国最重要的后备耕地资源，综合利用潜力巨大[5]。我国正大力开发利用沿海滩涂发展水稻生产，但由于沿海滩涂淡水资源相对缺乏以及水利基础设施较差，盐害和干旱往往交织出现，极易对水稻生产形成盐-旱复合胁迫。

水稻根系既是吸收养分和水分的重要器官，也是多种激素、氨基酸和有机酸合成的重要部位，其生长状况直接关系到地上部植株生长发育和产量形成[6]。根系是植物感受盐害和干旱逆境的首要器官，也是最主要、最直接的受害部位[7-9]。为此，笔者就盐害、干旱胁迫及盐-旱复合胁迫对水稻根系生长发育的影响及其生理机制进行综述，以期进一步揭示盐害和干旱胁迫下水稻产量形成特征，为指导水稻耐盐和耐旱育种实践和栽培调控提供理论参考。

1 盐害和干旱胁迫对水稻根系形态、生理和产量形成的影响

1.1 盐害和干旱胁迫对水稻根系形态的影响

根系的形态结构直接影响水稻植株生长发育与产量形成进程。盐胁迫抑制细胞增殖，促进根分生组织中皮层细胞的径向扩张，从而导致初生根短而粗壮，不利于植株对水分的吸收[10-11]。研究表明，盐胁迫对水稻根系的总长、苗高、根干物质量、茎叶鲜质量、根表面积以及根尖数等均有显著抑制作用，且随盐浓度的增加抑制作用不断增大[12-14]。徐芬芬等[15]研究表明，具有深层根系的水稻植株对盐害胁迫等不良环境的抵抗适应能力较强。盐胁迫抑制水稻细胞分蘖和细胞伸长，显著降低水稻根、叶生长及地上部干物质量[16]。

干旱胁迫显著抑制水稻根系皮层通气组织的形成，弱化皮层细胞的转化和根系呼吸作用，从而减轻水稻根系对水分吸收，造成对水稻植株的危害[17]。PANDA等[18]研究表明，干旱胁迫显著提高水稻根系中脱落酸浓度，增加水稻根系数量；根系较多的水稻品种对干旱适应性较强。补红英等[19]研究表明，干旱胁迫导致水稻根系干物质量显著降低，但对水稻生育后期（乳熟期、成熟期）的根直径无显著影响。LEE 等[20]研究表明，干旱胁迫显著抑制了水稻幼苗的根长、根粗、根系数量和根体积；上调OsNAC6 基因含量利于改良水稻根系数目和根系直径，从而提高耐旱性。CHENG 等[21]研究表明，在干旱条件下，施用硝态氮可显著提高水稻植株的根冠比、根系生物量和根系体积及长度。

1.2 盐害和干旱胁迫对水稻根系生理活性的影响

盐胁迫对植株生长主要造成渗透胁迫和离子胁迫两方面，不仅导致叶片脱落、根芽坏死，而且降低作物的光合能力、激素及代谢功能[22]。XU 等[23]研究表明，盐胁迫显著抑制根系抗氧酶活性，降低脯氨酸在根际的积累，提高根际活性氧的积累，易加快根系衰老进程。已有研究发现，盐胁迫降低水稻植株的渗透势，阻碍根系对水分和养分的吸收，通过减少水稻根系中Na+含量的积累，可促进根系对K+的吸收，增大根冠比，提高水稻的耐盐性[24-26]。为应对盐胁迫引起的渗透胁迫，植物细胞需要通过积累渗透质调整其渗透势。如HOANG等[27]研究表明，盐胁迫逆境会促进植株体内海藻糖积累，并降低Na+在根系的积累，利于保持根系完整性，促进水稻生长。

有关干旱胁迫对水稻根系生理活性的影响，侯丹平等[28]研究表明，水稻根系在干旱条件下，根系吸收能力较弱，其抗氧化酶活性呈显著下降趋势。段骅等[29]研究表明，干旱胁迫下，水稻光合速率与根系抗氧化能力有关，提高根系活力，增强根系吸收水分、养分的能力，为地下部根系生长提供充足的光合产物。明东风等[30]研究表明，干旱胁迫下，施用外源硅肥可显著提高水稻根系干物质量和相对含水量，增加质膜稳定性，抑制根系过度呼吸消耗，增强根系对干旱胁迫的适应性。

1.3 盐害和干旱胁迫对水稻产量形成的影响

盐害和干旱不仅导致根系土壤溶液水势降低使细胞失水甚至植株死亡，严重影响作物产量形成。路凯等[31]研究表明，盐胁迫下水稻植株中积累过多Na+导致渗透胁迫，影响根系吸水，造成水分和营养物质缺乏，不利于地上部产量的积累。章怡兰等[32]研究表明，盐胁迫下，水稻的根长、根干物质量及根系活力等在各个时期的表型均与地上部产量呈显著正相关。有研究表明，生育前期盐胁迫降低水稻颖花分化数，生育后期盐胁迫则显著降低粒数和千粒重，造成水稻籽粒产量下降[33-34]。韦还和等[35]研究表明，盐胁迫显著抑制水稻分蘖发生率和成穗率，造成单株成穗数少、个体和群体生长协调性差、穗型小, 最终单株和群体产量低。

ROGERS 等[36]研究表明，干旱胁迫显著抑制根系形态及其在土壤中的分布，影响植株吸收水分和养分，导致植株同化物积累量减少，产量降低。前人研究表明，灌浆期轻度干旱胁迫促进水稻籽粒灌浆，而重度干旱胁迫则缩短籽粒灌浆速率、降低干物质积累量，导致水稻结实率降低和产量下降[37-38]。丁雷等[39]研究表明，干旱胁迫下的水稻叶片气孔导度、光合速率和CO2浓度等均显著降低，限制了光合色素的分解，导致光合速率下降、后期干物质分配不均以及产量显著下降。

2 盐害和干旱胁迫影响水稻根系形态和产量形成的生理机制

2.1 渗透调节和离子平衡

盐害和干旱胁迫通过诱导渗透压破坏植物组织内水分平衡，导致蒸腾降低和气孔关闭，影响作物生长和产量，除了渗透压外，离子毒性对作物影响也较大[40]。

盐胁迫通常是由土壤中高浓度的Na+和Cl-离子引起的。植物在高盐分下生长发育受到限制，叶片卷曲发黄，影响作物生长，降低产量。张桂云等[41]研究表明，盐胁迫下，水稻叶片和根系中渗透调节物质脯氨酸、可溶性糖和氨基酸含量显著提高。LIU 等[42]研究表明，盐胁迫抑制根系K+含量，造成K+/Na+比值降低；外源喷施褪黑素利于清除羟基自由基，并增加根尖中的K+摄取转运蛋白活性，提高根部K+含量以及植株耐盐性。盐胁迫下，植株可通过减少细胞质中Na+和增加细胞质中K+含量，防止细胞损伤和营养缺乏，维持植物细胞内离子的稳态[43]。李玉祥等[44]研究表明，盐胁迫下，外源喷施多巴胺可增加水稻叶片中可溶性糖和游离脯氨酸含量，维持水稻幼苗的渗透平衡，从而提高水稻抗逆性。

干旱胁迫会导致植物细胞发生膜脂过氧化，破坏膜结构及其稳定性，诱导产生超氧阴离子（H2O2）和过量活性氧[45]。作物可通过增加无机渗透性物质（Na+、K+、Ca2+）和有机渗透物质（可溶性糖、脯氨酸），从而增强渗透调节能力及其耐旱性[46]。杨瑰丽等[47]研究表明，耐旱性较强的水稻品种能在叶片水势低的情况下维持正常代谢活动，这主要是通过水稻植株中渗透调节物质（可溶性糖、游离脯氨酸）的积累，维持高膨压保持水分吸收，促进根系生长。董桃杏等[48]研究表明，用茉莉酸甲酯（Me JA）处理干旱胁迫下的水稻幼苗，可明显增加幼苗茎粗，促进地下部根系和地上部植株的干物质积累，显著提高游离脯氨酸含量和叶片相对含水量，在一定程度上提高水稻幼苗的抗旱性。宋凝曦等[49]研究表明，Ca2+是第二信使参与作物内胁迫反应，通过Ca2+调节干旱胁迫下水稻叶片保水能力和光合作用能力，从而提高水稻植株的耐旱性，稳定稻谷产量。

2.2 光合作用

盐胁迫对水稻叶片光合参数影响很大，显著抑制水稻叶片的光合效率和胞间CO2浓度，高盐胁迫导致水稻产量下降[50]。盐胁迫降低水稻叶绿体中的渗透势、电子传递速率和CO2浓度；盐胁迫引起的低渗透势导致叶片气孔导度受限，显著抑制水稻叶片光合作用[51]。徐晨等[52]研究表明，适宜的氮肥用量能提高盐胁迫下水稻叶片中PSII 活性，提高水稻光能利用率。朱永兴等[53]研究表明，通过施外源硅可提高根系对水分的吸收和向地上部转运，改善植株水分状况，缓解盐胁迫对光合器官和光合色素的损伤，保证盐胁迫下植物光合作用的正常进行。

有研究发现，干旱胁迫使水稻光合作用受阻，提早关闭气孔导致CO2扩散受到阻碍，光合酶活性、光合速率及叶绿素含量均显著下降，最终导致水稻结实率、千粒重以及籽粒产量降低[51，54]。限制光合作用的主要原因是气孔关闭导致叶绿体内CO2浓度降低。干旱胁迫降低水稻的茎秆和叶片干物质量并影响干物质的分配，水稻生产力在一定程度上取决于光合产物在各个器官之间的分配，灌浆期干旱胁迫显著降低了水稻叶片的光合速率[55]。蔡一霞等[56]研究表明，水稻灌浆后期遇干旱胁迫，水稻根系吸水困难，光合能力降低，籽粒中干物质积累速率缓慢，最终粒质量下降。

有关盐-旱复合胁迫对水稻光合作用的影响，LIU等[57]研究表明，叶片中氮含量与光合作用能力有关，盐-旱复合胁迫下植物叶片中N 向细胞壁分配较多，提高光合氮利用效率，增加对复合胁迫的耐受性。盐-旱复合胁迫显著抑制了水稻叶片气孔导度和叶肉中CO2运输，降低蒸腾速率、光合色素和光系统II 效能，不利于水稻光合性能的提高[58]。

2.3 抗氧化酶系统

有关盐害胁迫对水稻抗氧化酶系统的影响，CHEN等[59]研究表明，低盐浓度下，耐盐水稻品种叶片中具有较高的SOD、POD 及CAT 活性酶，能保持较强清除活性氧能力，通过增加水稻抗氧化酶活性，减少活性氧积累，可提高其耐盐能力。已有研究发现，褪黑素是一种重要抗氧化剂，施用褪黑素提高水稻根系鲜质量及地上部干物质量，增强抗氧化能力，促进叶黄素循环，提高盐胁迫下水稻光合能力[60-61]。盐胁迫下，抗坏血酸（AsA）含量高的水稻品种对盐胁迫的耐受性更强，水稻体内AsA 抗氧化剂可清除逆境中过量产生的活性氧（ROS），维持水稻正常生理活动[62]。

抗氧化酶中SOD 被认为是防御ROS 反应的基础，提高植株内CAT 和POD 活性，是一种重要的抗旱机制[63]。YAN 等[60]研究表明，叶面喷施褪黑素能显著增加植物抗氧化能力，有效降低膜脂过氧化程度，降低干旱胁迫对细胞膜伤害。冯红玉等[64]研究表明，通过加入外源乙酸（HAc）能有效缓解干旱胁迫对水稻根系SOD 活性的抑制，同时也显著增加根系的POD 活性，增强水稻抗氧化能力，促进干旱胁迫下水稻的正常生长。水稻发生干旱胁迫时，OsLG3 可增强水稻对氧化应激的耐受性，维持各种抗氧化酶的高活性，清除活性氧积累，降低MDA 含量，提高水稻抗旱性[65]。

2.4 内源激素

盐胁迫对水稻内源激素有显著影响。乙烯（C2H4）是一种内源植物激素，在盐胁迫下，使用乙烯活性抑制剂可显著抑制水稻小穗的乙烯活性，促进籽粒发育，提高水稻产量[66]。LIU 等[67]研究表明，盐胁迫下，赤霉素可以缓解盐害对水稻种子的抑制作用，显著提高水稻发芽势，恢复根的伸长，促进盐胁迫下水稻的生长。沙汉景等[68]研究表明，盐害胁迫下，在水稻根部施用水杨酸（SA）可以改善其光合作用，促进植株生长发育，增加千粒重和穗粒数，提高产量。

当水稻感受到干旱时，通过体内脱落酸（ABA）、生长素（IAA）、乙烯（ETH）等激素水平变化间接调控根毛生长，以提高植株对干旱胁迫的耐受能力[69]。干旱胁迫促进水稻IAA 的合成，增加根系数量，帮助水稻适应干旱环境[70]。干旱胁迫下，水稻根系中产生大量ABA，导致后期花粉败育；施用赤霉素（GA3）可以显著提高干旱胁迫下水稻的茎长、根长、淀粉酶活性及可溶性糖含量；施用茉莉酸可提高抗氧化酶活性[71]。郭贵华等[72]研究表明，水稻孕穗期喷施ABA 提高叶片中SOD 活性，降低MDA 含量，水稻气孔关闭降低蒸腾速率，减少水分过度消耗，对干旱胁迫下水稻有明显保护作用。水稻内源IAA 水平与花粉活力和产量呈正相关，干旱胁迫显著降低了稻穗内源IAA 含量，从而抑制花粉活力和库容充实，造成产量损失[73]。

关于盐-旱复合胁迫对作物内外源激素的影响也有一些研究报道。陈悦等[74]研究表明，水稻在盐-旱复合胁迫下，体内ABA 含量较多通过气孔关闭和渗透保护剂来使水稻适应干旱、盐害等逆境，但ABA 含量的升高会导致植株生长缓慢。

3 增强水稻耐盐抗旱调控措施

3.1 选育耐盐抗旱水稻品种

有研究表明，不同品种间耐盐、耐旱性差异较大，选育耐盐耐旱的水稻品种可在一定程度上减轻盐害和干旱胁迫危害[75-77]。由前所述，作物对盐害和干旱胁迫的响应既有区别但又密切相关，目前已获得或筛选出一批具有较强耐盐或耐旱性的水稻品种（品系）[78-81]。常规育种方面，孙现军等[79]对来自国内外不同地区的550份水稻进行全生育期轻度盐胁迫（0.3%盐）和重度盐胁迫（0.5%盐）处理，依据单株产量指标在轻度盐胁迫下筛选了121 份耐盐系数≥0.8 的水稻资源，其中25 份水稻资源在重度盐胁迫6 周后耐盐表型为3 级，可视为高耐盐水稻资源，在华北和西北盐碱地种植获得较好的产量表现。罗利军[81]在培育节水抗旱稻育种实践中充分整合避旱性、耐旱性和水分利用效率，成功选育出旱优73、沪旱61 等典型节水抗旱稻，在大面积生产上表现出明显的节水、高产、稳产特性。当前，随着分子育种技术的不断发展完善，在选育耐盐、抗旱水稻品种上也取得较好的进展。如PARK 等[82]研究表明，过表达OsSIRH2-14 基因可调节水稻耐盐相关蛋白表达的稳定性，降低植株地下部根系和地上部植株的Na+含量，提高植株耐盐性。OsLG3 基因过表达可有效提高植株诱导清除干旱逆境造成的活性氧伤害，提高水稻植株耐旱性[83]。TANG 等[84]研究表明，过表达OsMYB6 基因可提高植株脯氨酸含量和CAT、SOD 酶活性，降低MDA 酶活性，从而提高水稻对盐害和干旱逆境的耐受性。尽管通过常规育种或分子育种已选配出一批耐盐或耐旱的水稻种质资源，但既耐盐又耐旱的品系仍较为缺乏，且尚未获得商业用品种。因此，如何实现常规育种和分子育种有机紧密结合，可能是今后尽快获得可大面积推广应用耐盐耐旱水稻新品种的关键技术环节。

3.2 改良农艺措施

利用前期耕作、栽培和后期化学调控技术减轻盐害、干旱等逆境对水稻产量和品质的不利影响，是水稻生产主要的农艺措施。如水稻移栽前，采用秸秆还田、增施有机肥等措施改善干旱盐碱地土壤理化性质，疏松土壤结构，满足水稻栽插要求以及后期生长所需要的养分[85-86]；移栽后，根据水稻各个时期生理需水特性，实施节水灌溉，减少叶片水分蒸腾，增强根系吸水能力，增大根冠比，促进叶片光合作用和光合同化物的积累[87-88]。再如依据沿海滩涂气温变化趋势与水稻盐害和干旱敏感期，通过播期调整缓解盐害和干旱胁迫的危害[89]。研究表明，干旱胁迫下施用硅肥可显著提高水稻生物量、叶绿素含量、蒸腾速率和光合速率，增强水稻植株的抗旱性[90]。李瑶等[91]研究表明，外源添加调环酸钙（Pro-Ca）可促进盐胁迫下水稻幼苗地上部生长，提高可溶性蛋白和脯氨酸含量，增强抗氧化物酶活性、叶绿素含量及渗透调节物质含量，从而增强水稻耐盐能力。近些年，生物炭在内陆盐碱地、滨海盐渍土等土壤改良上已有较好应用[92-94]。WU 等[93]研究表明，生物炭吸附性较强，可以将大气中部分水分吸附到土壤耕作层，为植物提供水分，促进生长。水稻生育前期施加生物炭能增加根系形态指标，提高根系吸收面积并维持适宜的根冠比，延缓后期根系衰老。外源调控方面，外源喷施褪黑素、油菜素内酯、水杨酸等植物生长调节剂[95-97]，以及施用丛枝菌根真菌等化学制剂[98-99]，均提高了水稻对盐害和干旱胁迫的耐性，缓解了逆境对水稻生长发育带来的不利影响。

4 讨论与展望

水稻根系生长发育对盐害和干旱胁迫的响应是一个复杂的生理生化过程。前人有关盐害、干旱胁迫对水稻根系生长发育和产量形成影响的研究，多是单独分开进行，对盐-旱复合胁迫方面的关注较少。今后需要深入研究的问题有：1）已有研究结果表明，与单一盐害、干旱胁迫相比，植物对盐-旱复合胁迫响应模式可能存在特异性。那么，水稻根系生长发育和产量形成对盐-旱复合胁迫的响应是单一盐害和干旱胁迫的累加效应？亦或是其对盐-旱复合胁迫表现出一定的适应性？2）与单一盐、干旱胁迫相比，盐-旱复合胁迫作为一种新的胁迫状态，水稻根系应对盐-旱复合胁迫需要作出新的防御适应反应。这一反应中，根系渗透调节物质含量、抗氧化酶活性与内源激素含量如何变化？这些变化又如何影响植株光合生理，进而通过对同化物和养分积累与分配转运的作用最终影响水稻产量的形成？当前，我国正大力开发利用滨海滩涂促进水稻生产，受限于淡水资源不足和水利设施较差的原因，目前我国沿海滩涂水稻极易遭受盐-旱复合胁迫。深入研究水稻根系对盐-旱复合胁迫响应模式及其影响产量形成的作用机制，对于耐盐、耐旱育种实践和提高沿海稻田水稻产量具有重要意义。