长芒苋入侵对弃耕地土壤种子库群落特征的影响

李妹洋,李龙沁,郝 广,康濒月,高 越,李洪远,2①

(1.南开大学环境科学与工程学院,天津 300350;2.天津市跨介质复合污染环境治理技术重点实验室,天津 300350)

生物入侵是一个全球性的环境问题,对自然生态系统和农业生态系统有着深远的影响[1]。在国际贸易快速发展、各国交流逐渐增加的背景下,生物入侵逐渐成为物种多样性降低的主要因素之一[2]。中国是世界上受外来入侵物种危害最严重的国家之一[3],作为生物多样性大国,外来物种很容易在我国多种类型的生态系统中长期定殖[4],对我国生态安全、生物安全和粮食安全构成重大威胁[5]。截至2020年8月,生态环境部发布的公报显示,中国已出现660多个外来入侵物种。

土壤种子库(soil seed bank)是植物生命周期中极为重要的环节,承担着地面植被更新的重要使命,同时也是植物入侵的重要方式和渠道[6]。多数研究表明,外来物种入侵会显著影响土壤种子库群落的多样性和丰度[7]。土壤种子库作为一种重要的种子资源,代表了一个可以发芽和建立植物群落的物种库,它通过种子萌发和生长参与地上植被的自然更新[8],在生物多样性保护和植被恢复方面具有重要的生态价值,所以了解土壤种子库特征对于评估植被恢复潜力和演替轨迹具有重要意义[9]。国内外已有部分研究涉及入侵植物对土壤种子库的影响,如紫茎泽兰(Ageratinaadenophora)[10]、加拿大一枝黄花(Solidagocanadensis)[11-12]和黄顶菊(Flaveriabidentis)[13]等。研究[1]表明,空心莲子草的入侵降低了土壤种子库中需要光照的物种和陆生物种的幼苗密度,最终影响空心莲子草群落的自然种子恢复潜力。有关入侵植物对土壤种子库影响的研究大多表明入侵植物对土壤种子库物种组成、多样性指数产生影响,进而影响地上群落稳定性及种间关系。这些研究结果为入侵植物管理和土著植被恢复提供了新的启示。

长芒苋(Amaranthuspalmeri)作为入侵植物之一,已于2016年被纳入第4批外来入侵物种名单。长芒苋原产于美国西部至墨西哥北部[14],是20世纪80年代中期传入我国的一种苋科苋属植物[15]。该植物主要生长于田园、郊野等地,入侵性和繁殖性极强[16],可使入侵地农作物大量减产,相比于同期一年生种子植物,长芒苋出苗率极高,其在适当的光照和水分条件下就可以快速萌发。目前,已在华北、华南和华中等区域发现该物种的自然分布种群。国内外针对长芒苋入侵机制的研究较少,且研究的关注点主要涉及其生理生态[17]及危害和防治[18]等,特别是在长芒苋除草剂的研制方面[19-20],也有研究涉及除草剂对土壤种子库的抑制作用[21-22]。但针对长芒苋入侵机制等关键科学问题的研究鲜有报道,更未出现从土壤种子库角度进行的相关研究,关于入侵植物长芒苋对土壤种子库群落特征的影响研究仍鲜见。因此,探究长芒苋对入侵地土壤种子库组成与群落结构的影响,有助于进一步揭示长芒苋入侵机制,为苋属入侵植物的科学防控提供依据。

笔者研究以入侵植物长芒苋为对象,选取天津市武清区一块长芒苋自然入侵弃耕地为调查采样地,通过分析入侵地土壤种子库群落的物种组成、多样性指数、种子密度和种间联结性等,试图阐明在长芒苋不同入侵压力和不同土层深度条件下土壤种子库物种组成及密度变化特点,以及其对土壤种子库物种多样性及种间联结性的影响。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

调查采样地位于天津市武清区广贤路东侧,地理位置为39°20′50.97″ N,117°4′13.32″ E。该区地处华北冲积平原下段,海拔最高为13 m,最低为2.8 m。该区属温带半湿润大陆性季风气候区,年均气温为11.6 ℃,年降水量为606 mm。土壤类型以潮土为主,土层深厚,土质较黏。土壤pH偏弱碱性,土壤w(全氮)为1.7 g·kg-1,土壤w(全磷)为0.48 g·kg-1[23]。经过前期考察,长芒苋入侵前样地区域为栽培作物大豆弃耕地,各样地相邻较近,且近6年来未开展过任何防除措施,确保无人为和地理因素干扰。代表性植物有苣荬菜(Sonchuswightianus)、狗尾草(Setariaviridis)、碱蓬(Suaedaglauca)、地肤(Kochiascoparia)和藜(Chenopodiumalbum)等常见乡土植物。

1.2 样品采集

采样地长约400 m,宽约60 m,面积约为2.4万m2。2021年3月初进行土壤种子库采样工作,采样时间选择在种子萌发前,在表土采集区域依据长芒苋不同入侵压力分别设置试验区组,根据长芒苋盖度差异将试验区组划分为轻度入侵压力区组(<30%)和重度入侵压力区组(>80%),每个区组分为2个样地。每个样地选取6个1 m×1 m代表性样方,每个样方按五点取样法用取土环刀采集0～5、>5～10和>10～15 cm 3个土层深度样品,将不同土层深度样品分别放入塑料自封袋内带回实验室进行萌发试验。

1.3 萌发试验

采用温室萌发法,于土壤取样后开始。首先,剔除土壤中杂物(砂石与植物残体如根、茎、叶等),将过滤后的土壤样品均匀平铺在育苗平盘(53.5 cm × 28.5 cm × 5 cm)内,保证温度、光照和水分等条件的一致性,定期浇水使土壤保持湿润。温度保持在25～30 ℃,光照为自然光,每2 d浇1次水并及时观察种子萌发情况,待幼苗长出鉴定后,记录并移除。定期人为翻动土壤,整个萌发试验开展到连续3周内没有新的幼苗出现即结束,整个萌发试验周期为70 d。

1.4 数据处理

采用Excel 2016对数据进行初步处理,采用SPSS Statistics 26对数据进行统计分析,采用R 4.1.2的“ggplot2”软件包制图。采用广义线性模型分析入侵压力和土层深度及其交互作用对土壤种子库的影响。利用非度量多维尺度分析(NMDS)和PERMANOVA分析,比较不同区组土壤种子库群落结构的空间变异性。土壤种子库物种多样性特征采用Shannon-Wiener多样性指数、Pielou均匀度指数、Simpson生态优势度指数和 Margalef丰富度指数表征;采用Spearman秩相关系数分析不同入侵压力下土壤种子库物种种间相关性。相关公式为

Shannon-Wiener多样性指数(H):

(1)

Pielou 均匀度指数(J):

J=H/lnS。

(2)

Simpson优势度指数(D):

(3)

Margalef 丰富度指数(d):

d=(S-1)/lnN。

(4)

Spearman秩相关系数(r):

(5)

式(1)～(5)中,S为土壤种子库中物种总数;N为土壤种子库中物种总个体数;Pi为物种i个体数占种子库物种总个体数的重要值;n为样方数;xij和xkj为物种i与k在样方j中的秩。

2 结果与分析

2.1 不同入侵压力和土层深度条件下土壤种子库组成与密度

共调查两个入侵压力区组,每个区组2个样地,共4个样地。所有区组土壤种子库共统计到30种植物,隶属于17科30属(表1)。

表1 所有样地土壤种子库密度及物种组成

表2 不同入侵压力下土壤种子库物种多样性、丰富度和均匀度指数

根据广义线性模型检验结果,土壤种子库密度在轻度入侵区组和重度入侵区组之间差异显著。轻度入侵区组土壤种子库有21种,隶属于10科;禾本科植物幼苗最多,共2 285株,占幼苗总个体数的33.61%,其中,最多的为狗尾草(Setariaviridis)和马唐(Digitariasanguinalis)。苋科植物幼苗占该区幼苗总数的15.78%,幼苗组成全部为长芒苋。重度入侵区组土壤种子库有25种,隶属于14科;苋科植物幼苗最多,共3 359株,占幼苗总个体数的87.27%,其中,幼苗组成全部为长芒苋。

根据植物生活型划分,所有区组共有一、二年生草本植物21种,多年生草本植物10种。轻度入侵区组土壤种子库种子数量占所有入侵地种子库总量的63.85%,其中,一、二年生草本植物14种,多年生草本植物7种,两者种子数量分别占该区总种子数量的77.15%和22.85%;重度入侵区组土壤种子库种子数量占所有入侵地种子库总量的36.15%,其中,一、二年生草本植物17种,多年生草本植物8种,两者种子数量分别占该区总种子数量的99%和1%,一年生草本植物长芒苋种子数量占该区总种子数量的86.92%。总体来看,轻度入侵区组土壤种子库种子数量比重度入侵区组多,两种入侵压力下植被类型均以一年生草本植物为主。

广义线性模型表明,不同入侵压力下土壤种子库密度存在显著差异(图1),轻度入侵区组土壤种子库密度显著大于重度入侵区组(P<0.01),而长芒苋种子密度则表现为轻度入侵区组显著小于重度入侵区组(P<0.01),不同土层深度间土壤种子库中有活力的种子数量整体差异显著(P<0.01),入侵压力与土层深度之间无交互作用(P>0.05),所有入侵压力下土壤种子库中有活力的种子主要分布在上层(0～5 cm)。

就同一入侵区组而言,柱子上方英文小写字母不同表示不同土层深度间种子密度差异显著(P<0.05)。箱式图上下端线表示样本最大值和最小值,箱框线表示数据波动程度,箱内线表示中位数,箱外黑点表示样本离群值。

2.2 不同入侵压力和土层深度对土壤种子库物种多样性的影响

利用Shannon-Wiener多样性指数、Simpson优势度指数、Pielou均匀度指数和 Margalef丰富度指数对土壤种子库群落多样性进行分析。由表 2 可知,所有样地土壤种子库物种多样性指数和丰富度指数均表现为轻度入侵区组>重度入侵区组,在入侵压力下所有指数均表现为区组内无差异(P>0.05),区组间差异显著(P<0.01)。整体来看,该地土壤种子库物种较为丰富。

采用广义线性模型分析入侵压力和土层深度对土壤种子库物种多样性、丰富度和均匀度指数等因变量的影响。广义线性模型结果显示入侵压力与土层深度之间无显著交互作用,表明不同土层深度土壤种子库持久性受入侵压力的影响不大。

图2显示,重度入侵压力区组土壤种子库Shannon-Wiener多样性指数显著低于轻度入侵压力区组(P<0.05),其中,在不同土层深度间各区组土壤种子库物种多样性指数无显著差异(P>0.05),且土层深度与入侵压力之间无显著交互作用。各区组各土层土壤种子库Simpson优势度指数变化规律与Shannon-Wiener多样性指数变化一致。

就同一幅图中同一入侵区组而言,柱子上方英文小写字母不同表示不同土层深度间某指标差异显著(P<0.05)。箱式图上下端线表示样本最大值和最小值,箱框线表示数据波动程度,箱内线表示中位数,箱外黑点表示样本离群值。

与轻度入侵区组相比,重度入侵区组Pielou均匀度指数显著降低(P<0.05,图2)。不同土层深度间无显著差异(P>0.05),土层深度与入侵压力之间无显著交互作用。

2.3 长芒苋入侵对土壤种子库物种种间联结性的影响

2.3.1不同入侵压力下土壤种子库群落结构的NMDS及PERMANOVA分析

基于 Bray-Curtis 相似性系数对不同入侵压力下土壤种子库数据进行非度量多维尺度分析(NMDS),结果(图3)表明,轻度入侵区组与重度入侵区组重叠部分较少。Stress为0.114 8<0.2,说明该分析结果具有一定的解释意义,该图形能准确地反映数据的真实分布。采用PERMANOVA分析对不同入侵压力下土壤种子库群落差异是否显著进行量化,PERMANOVA检验结果为P= 0.001,表明不同入侵压力下土壤种子库群落结构差异显著,物种组成和分布相似性低,说明长芒苋入侵对土壤种子库群落结构影响较大。

A为轻度入侵区组,B为重度入侵区组。

2.3.2不同入侵压力下土壤种子库物种种间相关分析

对所有区组土壤种子库中种子密度占优势(≥90%)的物种进行Spearman秩相关分析,得到相关系数半矩阵(表3～5)。

表3 轻度入侵区组土壤种子库物种相关系数半矩阵

表4 重度入侵区组土壤种子库物种相关系数半矩阵

由表3～4可知,所有区组没有与长芒苋呈显著负相关的种对,轻度入侵区组负相关种对数占总种对数的33.0%,正相关种对数远大于负相关种对数,与长芒苋相关的种对中呈不显著负相关的植物有碱蓬(Suaedaglauca)、狗尾草(Setariaviridis)、葎草(Humulusscandens)、大豆(Glycinemax)和打碗花(Calystegiahederacea)。与轻度入侵区组相比,重度入侵区组中负相关种对数占比更高,占总种对数的39.74%,其中,大豆未在重度入侵区出现,与长芒苋相关的种对中呈不显著负相关的植物有碱蓬、狗尾草和早熟禾(Poaannua)。整体来看,轻度入侵区组土壤种子库群落抵抗力和稳定性更高。

当将研究区整体作为分析对象时,由表5可知,共有3个呈显著和极显著负相关的种对,这3个种对都与长芒苋有关,其中,与长芒苋呈显著负相关的植物为碱蓬,呈极显著负相关的植物有狗尾草和大豆,进一步说明长芒苋入侵对本地农作物大豆、碱蓬及狗尾草有明显的排斥作用。

表5 所有区组土壤种子库物种相关系数半矩阵

3 讨论

3.1 长芒苋入侵对土壤种子库组成与密度的影响

研究区属于城郊区,轻度入侵区组与重度入侵区组土壤种子库种子密度分别高达2 477和1 402粒·m-2,与天津城郊样地土壤种子库研究规模[24]类似,其中,重度入侵区组长芒苋密度是轻度入侵区组的3倍。外来物种对生态系统的入侵是对群落结构的最大威胁之一[9],研究入侵种是否对群落变化产生影响,一般从群落组成及结构入手进行分析。笔者研究与张敏等[25]研究方法一致,基于Bray-Curtis距离对两个区组土壤种子库群落数据进行NMDS和PERMANOVA分析,发现长芒苋入侵显著干扰土壤种子库群落结构及物种组成,入侵压力的不同导致土壤种子库的差异性。

近地表取样的土壤种子库往往更加多样化和丰富[26],笔者研究中随着土层深度的增加,长芒苋种子密度显著降低且主要分布在上层(0～5 cm),轻度入侵区组土壤种子库密度为重度入侵区组的2倍,轻度入侵区组不同土层深度物种组成差异显著且上层物种主要为长芒苋,而重度入侵区组中层(>5～10 cm)与下层(>10～15 cm)深度之间物种组成无显著差异,认为此与长芒苋的入侵年限有关;另外,对于一些具有休眠特性的物种而言,采用诱萌法可能会带来一些实验误差。这也与长芒苋首先在上层土壤种子库中聚集,进而入侵整个土壤种子库群落有关。相比于其他物种,长芒苋出苗期早、结种量大且适生性强,种子很容易通过水进行远距离漂浮传播,在黏质土中易停留在土壤表面从而更易聚集于种子库。该植物具有较高的光合速率,可能存在较强的表型可塑性,因此,在无人为干扰的弃耕地土壤种子库中更易成功定殖并快速扩张,因此需要在土壤种子库萌芽初期、长芒苋可能出现爆发性生长的时候采取一定的防控措施。

3.2 长芒苋入侵对土壤种子库物种多样性及种间关系的影响

笔者研究中取样地为长芒苋入侵的大豆弃耕地,但近几年来该弃耕地无人为干扰,是在自然演替过程中形成的土壤种子库。这也可能是土壤种子库中除入侵植物长芒苋外杂草占比较高而大豆占比较低的原因,DALTON等[27]研究认为土壤种子库的多样性及丰富度高表明其对植物入侵具有一定的抵御能力[28]。

笔者研究中所有区组土壤种子库中Shannon-Wiener多样性指数、Simpson优势度指数和Pielou均匀度指数均表现为重度入侵区组小于轻度入侵区组,但Margalef丰富度却表现为重度入侵区组大于轻度入侵区组。考虑到重度入侵区组在统计个别物种时将其计入物种数量,但未将不同区组密度大小等本底值计入其中,个别杂草相对于整个区组而言,个体数量微乎其微,可忽略不计,且周边林下杂草有向样地扩散的趋势,这也可能是重度入侵区组物种丰富度大于轻度入侵区组的原因。

相较于轻度入侵区组,重度入侵区组土壤种子库物种多样性指数明显降低,这与王瑞丽等[29]研究结果类似,即长芒苋与其他大部分入侵植物一样,对土壤种子库物种多样性产生负面影响,表明长芒苋通过降低土壤种子库物种多样性、干扰其群落物种组成,从而快速入侵当地生态系统。RODRIGUEZ[30]研究认为,将入侵物种与本土植物的种间作用纳入未来的生态学研究,对于明确生态系统过程和生物多样性变化至关重要。笔者研究对土壤种子库相关物种进行Spearman秩相关分析,结果表明大豆、碱蓬和狗尾草是受长芒苋负面影响较大的物种,考虑到长芒苋易出现在沿农田边缘的生境内且在生长后期株高能达到2 m及以上,所以易入侵晚播作物如大豆和玉米等,BRUNDU等[14]与章茂林等[15]的研究中也提到了长芒苋的入侵易使大豆等粮食作物减产;在花果期长芒苋植株高大、枝叶茂盛,会影响狗尾草和碱蓬等矮小植株的光合作用。

长芒苋与大豆、碱蓬和狗尾草在重度入侵区组与轻度入侵区组半矩阵系数表中呈现不显著负相关,当将两个区组作为整体分析时,则呈显著负相关。重度入侵区组没有大豆出现,这是因为该地弃耕以及长芒苋入侵年限较长,致使大豆种子库逐渐消亡。土壤种子库持久性与种子大小有关[31],长芒苋种子小、易夹带传播,再加上大豆弃耕地无人为干扰,认为这是其在短短几年内快速入侵土壤种子库及当地生态系统的原因。探究长芒苋入侵农田是否有利于当地生物多样性的稳定与发展以及通过何种方式作用于本土植物对于进一步防控长芒苋十分必要[32],同时今后也要加强长芒苋在进口粮谷和粮食产区内的监测预警和防范管控。