长蝠硬蜱的研究进展

张现政,黄晓宾,杨金颋,范宝珠

蜱(ticks),俗称“壁虱”、“扁虱”、“草爬子”、“狗夹子”、“狗豆子”等,在分类学上隶属于节肢动物门(Arthropoda)、蛛形纲(Arachnida)、蜱螨亚纲(Acari)、寄螨总目(Parasitiformes)下的蜱目(Ixodida),蜱目下又包括硬蜱科(Ixodidae)、软蜱科(Argasidae)、纳蜱科(Nuttalliellidae)和恐蜱科(Deinocrotonidae)[1-2]。蜱是一类专性吸血寄生虫,其宿主范围较广,包括哺乳类、鸟类、爬行类和两栖类。目前,全球共发现蜱960余种,其中硬蜱达700多种,软蜱200多种,而纳蜱和恐蜱均仅包括单属单种。中国已记录的蜱类大约有120多种(约占世界蜱种的13%),这些蜱种广泛分布于我国大部分区域[2]。大量研究证实,蜱类携带多种人兽共患病病原体,并可通过叮咬其他动物个体或人类进行传播,进而引发疾病,如传播伯氏疏螺旋体(Borreliaburgdorferi)引发莱姆病(Lyme disease),传播贝纳柯克斯体(Coxiellaburnetii)引起Q热(Q fever),传播森林脑炎病毒(Tick-borne encephalitis virus,TBEV)引发森林脑炎(Tick-borne encephalitis,TBE)等[3-4]。

蝙蝠(翼手目,Chiroptera)是仅次于啮齿类的第二大哺乳动物类群,广泛分布于全球除南极洲外的其他地区,同时也是多种人兽共患病病原体的自然宿主[5]。此外,蝙蝠独特的生活习性(洞栖)、较大的集群(几只到上千万只不等)、以及其较为疏松的毛发和较为丰富的皮下血管使其成为部分蜱类的重要宿主[6]。目前,世界范围内共发现5种蝙蝠专性寄生蜱,包括硬蜱科的长蝠硬蜱(IxodesvespertilionisKoch,1844)、简蝠硬蜱(I.simplexNeumann,1906)和阿然硬蜱(I.ariadnaeHornok,2014),以及软蜱科的蝙蝠锐缘蜱(ArgasvespertilionisLatreille,1976)和跨嘎锐缘蜱(A.transgariepinusWhite,1846)[7]。其中,分布范围较广并具有一定医学意义(携带多种病原体)的长蝠硬蜱也因宿主动物蝙蝠成为研究关注的焦点而越来越被关注。我国对长蝠硬蜱的研究目前仍然较少,本文基于国内外大量文献,对长蝠硬蜱的发现和命名、形态学特征、生活史、地理分布和宿主、所携带病原体等进行综述,在为国内读者系统阐述长蝠硬蜱研究现状的同时,也将有助于促进我国科研工作者对长蝠硬蜱的深入研究。

1 长蝠硬蜱的发现与命名

长蝠硬蜱是德国昆虫学家Koch CL(1778-1857)于1844年首次发现并命名的一类硬蜱[8]。然而,由于当时消息闭塞,众多研究者间很难相互沟通,因此相继出现了关于该蜱的若干同物异名,包括IxodestroglodytesSchmidt, 1853;SarconissusbrevipesKolenati,1856;EschatocephalusseidlitziiKoch,1872;EschatocephalusvespertilionisNeumann,1901;IxodesexaratusNeumann,1911[9-10];IxodesflavipesKoch,1844;EschatocephalusgracilipesFrauenfeld,1853;HaemalastorgracilipesFrauenfeld,1854;SarconyssusflavidusKolenati,1856;SarconyssuskochiKolenati,1856;EschatocephalusfrauenfeldiKoch,1872;IxodeslongipesLucas,1872;IxodeslividusVan Beneden,1873;IxodessiculiferMégnin, 1880;HaemalastorvespertilionisNeumann,1899;EschatocephalusseidlitziNeumann,1901;EschatocephalusexaratusNeumann,1901;HaemalastorexaratusNeumann,1901;EschatocephalusflavipesBonnet,1908[11]等。依据《国际动物命名法规》(第4版)的优先原则(principle of priority),目前该物种使用的学名为IxodesvespertilionisKoch,1844;英文名为Long-legged bat tick;中文译名为长蝠硬蜱[2,12]。

2 长蝠硬蜱的形态学特征及与近缘蜱种的区别

2.1 长蝠硬蜱形态学特征

2.1.1 长蝠硬蜱整体结构 与其他硬蜱科物种类似,长蝠硬蜱无胸腹之分,表皮革质,从外部形态上可分为假头和躯体2部分。其中假头包括假头基、须肢、螯肢和口下板,躯体包括背面、腹面和足(图1)。

(a)为长蝠硬蜱背面图,(b)为长蝠硬蜱腹面图图1 长蝠硬蜱形态结构 Fig.1 Morphological structure of I. vespertilionis

2.1.2 雄蜱 雄蜱虫体呈长卵形,前部较窄,后半部微上翘。假头:假头短小,假头基腹面宽,后部较窄,侧缘向前稍倾,无耳状突;须肢短宽呈棒状,长有刚毛(一般大于20根);口下板锥形,较短小,前部细窄,齿数量极少,仅在端部有几个小齿。躯体:背面盾板窄且长,两侧向中线逐渐隆起,肩突短小,颈沟细浅,后中沟较浅,盾板表面布满细小刻点;腹面生殖孔位于基节Ⅱ、Ⅲ之间的水平,生殖孔周围分布有浅白色的分散斑点;肛板近长椭圆形,前宽后窄;肛侧板窄长,上有小刻点和细毛;气门板较大,椭圆形,位置靠前;足细长,各足基节均无距,表面略隆起并有较短刚毛,爪垫很短,约占爪长1/3[12-13]。

2.1.3 雌蜱 雌蜱虫体卵圆形,前部较窄,体表覆有长短不一的细毛。假头:假头基呈三角形,无基突;孔区较大,略呈卵圆形,间距窄,其间有隆起的中脊;须肢窄长,上有细毛;口下板锥形,前端尖锐向外侧略突,齿式为前部4|4,后端3|3,前后共约15排齿。躯体:背面盾板呈长椭圆形,中部稍前最宽,前后两端逐渐变窄,刻点多,细而浅,颈沟前部较浅,后部较深,末端可达盾板后侧缘,侧沟不明显;腹面生殖孔位于基节Ⅲ水平,肛沟深而明显,肛板形状为四角略弯的长方形,气门板呈逗点状;足细长,呈棕褐色,各足基节均无距,爪垫较短,长度不及爪长一半[12-13]。

2.2 长蝠硬蜱与近缘蜱种的区别

2.2.1 长蝠硬蜱近缘蜱种的发现 2015年,Hornok S等发现,在越南和欧洲采集到的长蝠硬蜱样本间表现明显的线粒体基因异质性[14]。具体来说,越南样本与欧洲样本的COI基因间存在101个核苷酸差异,两者的相似性仅有84.1%。已有研究认为,同一个物种不同个体间的COI基因相似性应高于93.9%。基于此,Hornok S等认为长蝠硬蜱应是一类种复合体一组亲缘关系较近且物种界限划分并不很明确的分类群),其中应存在至少一种其他尚未鉴定出的物种[14]。2016年,Hornok S等进一步对越南和欧洲的长蝠硬蜱样本进行形态学比较,发现二者在形态上同样存在明显差异,因此将越南发现的蜱种命名为领脊硬蜱(I.collarisHornok,2016),使其能与长蝠硬蜱进行区分[15]。

2.2.2 长蝠硬蜱与领脊硬蜱形态差异

2.2.2.1 雄蜱 领脊硬蜱假头基上的几丁质区呈现明显梯形,而长蝠硬蜱不太明显;长蝠硬蜱须肢上刚毛的长度一般为20～80 μm,且数量大于20,而领脊硬蜱须肢上的刚毛可达210 μm,但数量少于10根;领脊硬蜱的躯体(长宽之比为1.61)较长蝠硬蜱(长宽之比为1.35)更细长;领脊硬蜱的足比长蝠硬蜱长,其哈氏器长度超过了跗节Ⅰ的最大直径。

2.2.2.2 雌蜱 长蝠硬蜱须肢呈短粗的棒状结构,而领脊硬蜱须肢棒状结构更为细长;长蝠硬蜱的背面盾板由前向后逐渐变细,而领脊硬蜱则逐渐变宽;领脊硬蜱腹面生殖孔前部的刚毛比后部刚毛短,而长蝠硬蜱生殖孔前后刚毛长度一致;长蝠硬蜱的孔区宽大于长,孔区中间间隔狭窄,而领脊硬蜱的孔区长大于宽,孔区中间间隔较宽;长蝠硬蜱足基节Ⅳ上有较多刚毛,也能与领脊硬蜱相区分[15-16]。

3 长蝠硬蜱的线粒体基因组全序列

近年来,对长蝠硬蜱的分子生物学研究正逐步开展。2021年,中国学者首次报道了长蝠硬蜱的线粒体基因组全序列,具体如下。长蝠硬蜱的线粒体全基因组序列长度为14 559 bp,共有13个蛋白质编码基因(PCGs)、22个转运RNA基因(tRNAs)、2个核糖体RNA基因(rRNAs)和一个控制区(D-loop)。13个蛋白质编码基因中,有4个(NAD4、NAD4L、NAD1和NAD5)在轻链(L链)编码,其他均在重链(H链)编码。22个转运RNA基因的长度从56 bp(tRNA-Ser)到68bp(tRNA-Lys)变化,其中有9个基因(包括tRNA-Gln、tRNA-Cys、tRNA-Tyr、tRNA-Phe、tRNA-His、tRNA-Pro、tRNAL-eu1、tRNA-Leu2、tRNA-Val)由轻链编码,其余由重链编码。在13个蛋白质编码基因中,COX1、ND5、ND6和ND3的起始密码子为ATT,ND2、ATP6和ND4的起始密码子为ATA,ATP8的起始密码子为ATC,其余则为ATG。大多数蛋白质编码基因以TAA作为终止密码子,而COX2、ND5、COX3和ND1使用了不完全终止密码子T。总的基因组碱基组成为:A 38.15%、T 36.79%、C 16.47%、G 8.59%,同时A+T(74.94%)大于G+C(25.06%)[17-18]。

4 长蝠硬蜱的生活史

长蝠硬蜱和其他硬蜱科物种一样,是一类专性吸血和暂时性寄生虫,其一个完整的生命周期通常可超过15个月,但大部分时间均不寄生蝙蝠宿主体表,而是生活于蝙蝠所栖息的洞穴岩壁上,处于非寄生状态[19]。长蝠硬蜱的生活史包括卵、幼蜱、若蜱和成蜱4个时期,其中从幼蜱发育到成蜱的每一个变态期均由吸血后蜕皮完成,即卵发育为幼蜱,幼蜱吸血蜕皮为若蜱,若蜱吸血蜕皮为成蜱[12,20]。长蝠硬蜱被证实是一类三宿主蜱,其幼蜱、若蜱和成蜱分别寄生于3个不同的宿主体表,需要更换两次宿主。根据之前的报道,长蝠硬蜱的四个生活史阶段并无统一和严格的时间界定,而是受到宿主(蝙蝠)季节性活动的影响。例如,当雌蜱在年初产卵(持续时间约45 d),则虫卵可在45 d的卵期后发育为幼蜱(4月初)。幼蜱会在蝙蝠冬眠期结束前寄生其体表,并在经过约10 d的吸血后蜕皮成为若蜱。之后,蝙蝠结束冬眠恢复活跃状态,同时蝙蝠日常的理毛行为可清理其体表寄生虫,从而导致若蜱难以在蝙蝠体表完成吸血,因此多会处于发育中断状态。从10月份开始,蝙蝠陆续开始冬眠,此时若蜱可再次寄生蝙蝠体表进行吸血,吸血时间约10 d。饱血的若蜱在经历大约5个月的滞育期后(次年3月份)可蜕皮成为成蜱[20]。在雌蜱吸血过程中,雄蜱会爬附在雌蜱体表,并将口器伸入雌蜱腹部生殖孔中,通过螯肢将精包推入雌蜱生殖孔内,从而完成交配。饱血的雌蜱可离开宿主体表,并在宿主栖息洞穴内产卵。一般情况下,长蝠硬蜱在其整个生命周期内只交配和产卵1次[21]。

5 长蝠硬蜱的生态学研究

5.1 长蝠硬蜱的季节分布 长蝠硬蜱在洞穴内和蝙蝠体表的分布均表现明显的季节性变化,可能是由宿主(蝙蝠)的季节性活动所引起[22]。春季,处于冬眠末期的蝙蝠在洞穴内大量聚集,为长蝠硬蜱的寄生和吸血提供了便利,此时寄生蝙蝠体表的幼蜱和若蜱数量显著高于其他季节,栖息在洞壁的若蜱和雌蜱数量也达到了最高。夏季到早秋,蝙蝠结束冬眠恢复活跃状态,长蝠硬蜱的发育会进入暂停状态,此时在洞壁上仅见雄蜱和一些未吸血的幼蜱、若蜱和雌蜱,在蝙蝠体表可见幼蜱和若蜱,但数量较其他季节少。中秋(10月)到冬季,蝙蝠逐步进入冬眠状态,长蝠硬蜱各发育阶段虫体可再次寄生蝙蝠体表,此时栖息洞壁的幼蜱、若蜱和雌蜱数量逐渐增多,寄生蝙蝠体表吸血的幼蜱、若蜱和雌蜱也相应增多[23-24]。

5.2 长蝠硬蜱的分布及宿主

5.2.1 长蝠硬蜱的分布 长蝠硬蜱在全球分布范围较广,在我国辽宁、内蒙古、山西、江苏、福建、台湾、湖北、广西、云南、贵州和四川等省份,亚洲的日本、韩国、越南、老挝、泰国、印度、伊朗、土耳其以及欧洲和非洲北部的许多国家和地区都有长蝠硬蜱的存在(表1)。

表1 长蝠硬蜱的分布及宿主Tab.1 Distribution and hosts of I. vespertilionis

5.2.2 长蝠硬蜱的宿主 长蝠硬蜱的主要宿主为洞栖蝙蝠,并以菊头蝠科(Rhinolophidae)蝙蝠最为常见,在部分地区一些蹄蝠科(Hipposideridae)和蝙蝠科(Vespertilionidae)蝙蝠也是长蝠硬蜱的重要宿主(表1)。值得注意的是,2012年Piksa等首次报道了波兰一山洞内的长蝠硬蜱若虫能够叮咬人类,认为人类可能是该蜱的偶然宿主[35]。

6 长蝠硬蜱与病原体

已有研究发现,长蝠硬蜱在偶然寄生(叮咬)人类后,可在患处形成约4 mm的红肿且持续数天[35]。此外,虽没有明确的证据表明长蝠硬蜱能够传播病原体而引发疾病,但大量研究证实其的确携带了多种人兽共患病病原体,具体如下。

6.1 贝纳柯克斯体 贝纳柯克斯体(coxiellaburnetii)是引发Q热的主要病原体。Q热作为一类人兽共患自然疫源性疾病,在我国的四川、重庆、云南、新疆、山东、黑龙江等多个省份也有相关病例报道[51]。2012年,Leulmi H等通过对阿尔及利亚北部采集到的19只长蝠硬蜱进行实时PCR,标准PCR和测序分析,发现其中12只蜱携带有贝纳柯克斯体[52]。

6.2 立克次体 2021年,中国科研人员在对1959年至2019年间于中国各地采集到的20 000多只蜱虫进行了分子生物学分析后发现,寄生蝙蝠体表的长蝠硬蜱体内有立克次体存在[18]。

6.3 巴尔通体 2012年,Leulmi H等在阿尔及利亚境内的蝙蝠体表采集到19只长蝠硬蜱,并在其中3只体内检测出巴尔通体的DNA[52]。2008-2015年间,Hornok S等在匈牙利和罗马尼亚境内采集到长蝠硬蜱体内也发现了巴尔通体的存在[53]。

6.4 巴贝斯虫 2008-2015年,Hornok S等在匈牙利和罗马尼亚所采集的长蝠硬蜱幼虫标本中发现了巴贝斯虫[53]。2016年,Hornok S等在从中国采集到的长蝠硬蜱体内也检测出巴贝斯虫的DNA[29]。

6.5 森林脑炎病毒 1996年,Hillyard PD等在所编写的书籍《Ticks of North-West Europe: keys and notes for identification of the species》中首次介绍了比利时境内的长蝠硬蜱携带森林脑炎病毒[54]。

7 结 语

近几十年来,全球各类新发传染病的发病率急剧上升,在这些新发传染病中,绝大多数又属于经野生动物传播的人兽共患病,而蝙蝠(翼手目)在多种人兽共患病的发生上扮演着重要的作用[55]。一些研究表明,蝙蝠可携带多种病原体,并在某些情况下会向人类外溢,导致严重的发病率和死亡率,例如蝙蝠携带的马尔堡病毒(Marburg virus)、尼帕病毒(Nipah virus)和亨德拉病毒(HendraVirus)等通过中间宿主传播给人类而引起相关疾病的发生[56]。

包括长蝠硬蜱在内的多种蝙蝠体表寄生虫,都曾被发现携带有医学上较为重要的的病原体。这些蝙蝠体表寄生虫大多以宿主蝙蝠的血液为食,它们在蝙蝠种群不同宿主间的流通可能会在寄生虫和蝙蝠群之间形成病原基因池,进而促进病原体交汇、重组和变异,使蝙蝠携带多种不同病原,再通过蝙蝠的迁飞传播到更广的空间范围。虽然多数蝙蝠会尽量避免与人类的接触,但由于近些年人类对森林的破坏、旅游景点的开发、畜牧养殖业的扩张和洞穴探险活动等户外运动的增加,很多蝙蝠栖息地被破坏,一些蝙蝠被迫选择人类建筑物作为栖息地,这就大大增加了蝙蝠及其体表寄生虫与人类及家畜接触的概率,可能会有导致人兽共患病产生的风险[57]。

现有研究指出,体表寄生虫和病毒物种丰富度之间存在正相关关系,这种相关性可能与体表寄生虫对某些病毒的媒介传播有关。寄主物种的多寄生(或多重感染)和感染动态是人兽共患病感染机制的重要特征,因此,研究人兽共患病传播过程中的媒介生物对预防新发传染病具有重要作用,将有助于确定哪些物种是病原体多样性较大的储存源,并进一步控制或切断病原体的传播途径[58]。

长蝠硬蜱作为蝙蝠体表一种重要的寄生蜱,在全球范围内广泛分布,其携带有多种病原体,并在病原体的维持或传播过程中发挥着作用,可能是部分人兽共患病的重要传播媒介。尽管全球范围内对长蝠硬蜱的研究正逐年增加,但我国学者对该蜱的关注仍然较少。1978年,邓国藩编撰的《中国经济昆虫志》一书,首次对我国境内长蝠硬蜱的分布和形态进行了系统介绍,但直到40多年后的今天也仅有少数高校和科研院所的个别团队对其进行过相关研究,这与我国丰富的蝙蝠物种多样性(物种数约占全世界10%)极为不符,也势必影响对我国某些媒介传播性人兽共患病的监测和防控。基于此,未来我们使用更多分子生物学手段,探究我国境内的长蝠硬蜱是否携带病原体,明确其在不同宿主间传播病原体的具体途径及是否能够将病原体传播给人而引发相关疾病,并在此基础上在我国境内有序开展长蝠硬蜱生态学研究,包括长蝠硬蜱的季节消长、影响长蝠硬蜱感染强度变化的影响因素等,以预防相关人兽共患病传染病的发生。

利益冲突:无

引用本文格式:张现政,黄晓宾,杨金颋,等.长蝠硬蜱的研究进展[J].中国人兽共患病学报,2023,39(8):814-821. DOI:10.3969/j.issn.1002-2694.2023.00.032