植物对高寒环境的生理生态适应性研究进展

谢正新 次仁曲宗， 杨智永 张渊 措色 张国太 杨颖 伪玛张 斯确多吉，

1.西藏大学生态环境学院；2.中国科学院青藏高原研究所，西藏 拉萨 850000

植物生存受水分、热量和光照等环境因素影响。适度的水、热、光照等条件有利于植物生长与繁育，但极端的环境，例如干旱、寒冷和强光照的高原环境，直接胁迫很多植物的生存［1，2］，并可能会诱发植物改变形态结构和生理特征来适应胁迫环境（图1）。

干旱会让植物体叶片产生一系列的反应，如卷曲、萎蔫等，叶表皮也会对干旱出现响应，如角质层腊质、叶表面突起［3，4］等，叶片大小及复叶数也能指征抗旱性反应［5］。干旱胁迫通常也会促使植物体内积累活性氧（reactive oxygen species，ROS）并引起氧化胁迫［6］，这会驱动抗氧化防御系统对ROS 进行应激反应，控制ROS 的相对平衡［7-9］。因叶片构造、光合作用途径不同，不同植物在干旱胁迫下的抗氧化酶系统表现亦不同［10-14］。干旱胁迫还会影响植物体内激素水平的调节，影响代谢途径、基因表达、种子休眠、幼苗生长和植物蒸腾等［15］。此外，干旱胁迫容易引起叶绿素的分解，阻碍绿色植物吸收光能［16-20］。当然叶绿素的变化可能受多种因素影响，因此其与干旱胁迫的关系还有待深入研究。

低温（寒冷）胁迫下，植物枝条木质部所占比例越大、皮层所占比例越小，抗寒性就越强［21］。植物叶片栅栏组织及海绵组织厚度、叶片长宽比等叶性状均与抗寒性相关［22-24］。低温冻害使植物细胞膜结构发生变化，膜透性增加，导致植物细胞代谢失衡［25］。同时，在面临低温冻害时，可以通过外渗的电解质来反映低温对细胞膜的伤害程度［26］。另外，冻害发生影响膜脂过氧化产生丙二醛（MDA）［27，28］，随着胁迫加剧，脯氨酸（Pro）含量和相对电导率也会逐渐增加［29］，过氧化物酶的活性发生变化［30-32］，可溶性糖、可溶性蛋白质以及游离脯氨酸等植物细胞内重要的渗透调节物质浓度增加以使渗透压增高［33-40］，这一系列适应性变化可能是是植物抗寒性适应的基础。

光照是植物进行光合作用的重要能量来源［41］，但过强的光照亦可能导致叶绿体被膜部分遭受破坏［42］。有研究表明，叶绿体可以通过发生形变和移动到其他组织如薄壁组织中以减少对光辐射的吸收，避免强光带来的伤害［43，44］。

青藏高原平均海拔在4000m 以上，加之喜马拉雅山脉等多条山脉环绕其周围，阻隔了南来的暖湿气流，因此高原面上整体寒冷、干旱、少云且太阳辐射强烈［45，46］。为适应高原独特的气候环境，高原植物采取了多种形态或生理上的适应策略。本文通过归纳和总结前人研究成果（表1），梳理了低温、干旱和强光照胁迫下青藏高原高寒植物的形态和生理适应特征及其机制，为进一步系统研究植物对高寒环境的适应机制提供思路。

表1 近年来主要物种的适应性方向及研究指标

1 干旱胁迫下高寒植物的适应性特征与机制

1.1 干旱胁迫下高寒植物的形态适应特征

茎、叶、根系形态和结构改变是高寒植物重要的抗旱策略之一。植物茎中栓内层和环髓带中厚壁细胞以及导管周围的“假薄壁细胞”均是增强水分输导和机械支持的特化结构特征［47-49］。干旱条件下，叶片大多具有发育良好的栅栏组织、小而厚的叶片、厚的表皮和凹陷的气孔［50］。例如，硬叶柳（Salix sclerophylla）作为一种典型的高寒植物，主要通过增加叶片厚度来适应干旱胁迫。随海拔的升高，气候性的干旱加剧，硬叶柳叶片厚度、上下表皮厚度显著增加以减少水分损失和蒸腾作用［51］。紫花针茅（Stipa purpurea）则通过加厚的厚角细胞抑制水分向空中散失；同时增大的导管和复杂的输水组织提高了水分的运输能力，进而达到适应干旱环境的目的［52］。李全发等［53］对青藏高原66 种草地植物优势种的叶解剖特点进行了研究，发现了高寒植物对环境的两种适应方式:一是加强叶表面防御，如叶表皮细胞增厚、角质层增厚，产生泡状细胞、表皮毛等复杂结构；二是通过改变内部结构，如形成发达的通气组织、较小的叶肉细胞、丰富的异细胞等，以达到规避不良环境的目的。另外，庞大且深的根系，增宽的根系木射线等特征均有利于增强植物根系的水分获取和运输［21］。

另外，较强的太阳辐射往往会加强蒸发导致干旱，因此干旱与强光时常相伴出现，共同影响植物形态结构和生理特征。杜华栋等研究表明，干旱、强光照条件下，陕北黄土高原地区的沟间地植物叶片及上表皮角质层等不同组织厚度均发生不同程度变化，而上表皮细胞体积、韧皮部面积增大，木质部面积缩小［54］。屠丽珠对内蒙古西部9 种旱生植物叶片的解剖学研究则发现干旱、强光条件下植物叶片维管组织具有较发达的木质部［55］。

1.2 干旱胁迫下高寒植物的生理适应特征

干旱胁迫降低了高山植物的光合速率［56］。据报道，高山柳(Salix paraqplesia)、沙棘(Hippophae rhamnoides)的光合速率明显受到干旱胁迫的影响［57］。另外，干旱导致高寒植物叶片海绵组织细胞紧密排列，使气孔功能受限，从而导致气体交换受阻，光合作用因胞间CO2浓度不足而受抑制［58］。通常情况下，干旱胁迫下植物叶片的气孔关闭，导致瞬时水分利用率上升，从而有效保护植物免受干旱影响［57］。高山植物在干旱环境中的气孔通常会形成特有的功能结构以增强 适 应 性［56］。陈 晓 莉［59］等 发 现 祁 连 圆 柏(Sabina przewalskii)的气孔大小与海拔呈反比，而气孔数量则随着海拔的变化呈正比，并且这些气孔在鳞叶基部分布较多，这可以降低植株蒸腾速率，是植物对高山干旱环境的适应。张卫红等［60］通过气候培养箱盆栽试验，探究了干旱胁迫对西藏3 种野生牧草苗期生长特性和生理指标的影响，发现随干旱胁迫时间的增加，牧草幼苗高度、水分含量和叶绿素含量均呈现下降趋势，而植物体内游离脯氨酸（Pro）含量、丙二醛（MDA）含量和超氧化物歧化酶（SOD）活性则呈现增加趋势，可溶性糖含量呈现先减后增趋势。

研究表明，ABA 通过酶促反应促进保卫细胞中H2O2的合成，从而使得Ca2+通道介导气孔关闭［61-64］，保证植物体内水分保留，此机制是干旱胁迫下ABA诱导的主要生理反应之一。周宇飞［63］等发现，持绿性植物中气孔的运动受到ABA 调控，而且光合速率、光合电子传递效率等其它与光相关生理过程也与这种激素有关。郭贵华［64］等发现，喷施ABA，在干旱胁迫下诱导了气孔关闭，同时也降低了蒸腾速率，提高了水分利用率。

叶绿素在植物体内充当吸收和转化光能的重要载体工具，其含量多少对植物进行光合作用的效率有重要影响［16］。研究表明，干旱胁迫容易引起叶绿素的分解，阻碍绿色植物吸收光能［17］，植物叶片叶绿素含量与干旱胁迫的程度呈现出负相关［18］。另有研究表明，不同种植物在面对干旱胁迫时叶绿素数量降低幅度有所差异，降低的幅度大小可以表明植物抗旱性的强弱，抗旱性强的物种叶绿素含量变化幅度较小[19，20]。事实上，叶绿素的变化可能受多种因素的影响，具体和干旱胁迫的关系还有待深入研究。

2 低温胁迫下高寒植物的适应性特征

2.1 低温胁迫下高寒植物的形态适应特征

青藏高原具有气候寒冷、季节性和昼夜温差大等气温特征，植物在一天内可能会经历多次的冻融胁迫［65］。由于长期受到低温环境影响，高山植物形成了一套抵御低温寒冻等极端环境的适应机制。一般来说，叶角质膜呈增厚趋势，叶面积缩小,上下表皮厚度、栅栏组织和海绵组织厚度及叶总厚度增加等都是植物对低温环境的适应特征［66］。这种形态上的改变能够减缓叶表面空气的流动,保证叶片不会因气流而失温。祁建［67］认为低温使得叶的生长季相对较短，细胞生长缓慢，因此叶片普遍较小。

刘全宏等［68］也认为低温会影响到细胞的生长发育，特别是叶原基的分化及幼叶细胞的生长。随着低温胁迫的增加,叶片数量呈现逐渐减少趋势,而叶片厚度、管胞直径、叶片的输导组织和维管束厚度等均呈增大趋势［68］。寒冷也可能使叶肉细胞体积增大导致叶片增厚［69］。低温通常会形成冻土层，水分凝固，植物不易吸收，而绿色植物气孔的分布特征、密度和面积等受环境中水分状况的影响，导致低温干旱，致使高山植物的气孔大多下陷并形成气孔窝且多分布在叶片下表皮［70，71］。另外，随着海拔高度的增加，矮嵩草（Kobresia humilis）的地上部分生长受到明显抑制，生长速度变得很缓慢，植株高度趋于低矮，叶片变小［72］。

2.2 低温胁迫下高寒植物的生理适应特征

低温胁迫下，高寒植物生理生化特征也发生显著变化。据报道，高原禾草细胞质膜相对透性与抗寒性呈负相关［73］。另外，可溶性糖、游离脯氨酸和丙二醛等渗透调节物质可以缓解低温对高寒牧草产生的冻害，从而保护植株［74,75］。王静［76］对高寒草甸22 种植物叶片的研究表明，MDA含量与细胞膜透性之间呈极显著正相关系，而且活性随着温度胁迫波动。李莉莎［77］对高山嵩草（Kobresia pygmaea）的叶、根分析发现，叶片中可溶性糖含量在枯黄期达到最高，而脯氨酸含量在返青期最高；根中可溶性糖和脯氨酸含量则在后期较高。高山嵩草叶片、根中的渗透调节物质和抗氧化系统对不同物候期的环境变化响应积极，这可能是其适应高寒环境的生理机制。

随着低温胁迫增加，高寒植物体内的激素也发生明显变化，主要体现为ABA 激素激增，促生长类激素含量则降低［78］。ABA 激素可以促进抗逆相关基因表达合成抗逆蛋白。罗正荣［79］也发现，植物内源ABA含量在低温干预后明显增加，而且抗寒能力强的植物体内ABA 含量显著高于抗寒性弱的植物。孟庆瑞等［80］也发现，随着冷胁迫过程加剧，ABA 含量呈上升趋势。

3 光辐射胁迫下高寒植物的适应性特征和机制

3.1 光辐射胁迫下高寒植物的形态适应特征

高海拔地区由于气压低、大气稀薄、云量较少，因而具有相对较高的太阳辐射强度。强辐射对高山植物地上部分，尤其是叶片产生重大影响。为了抵御强辐射所带来的伤害，高原上的植物叶片通常形成比较厚的蜡质层或表面形成微绒毛［81］、叶片变小和变厚［82，83］，这些特征可能是高寒植物对低温、干旱和强UV-B 辐射等胁迫的综合响应特征［82，83］。Kofidis 等［84］认为，高原药用植物牛至（Origanum vulgare）随海拔升高，叶片增厚和气孔密度增加、表皮腺体毛和非腺体毛数目增多可能是对高海拔地区强辐射适应的结果［84］。师生波等［85］也发现UV-B 的增强明显提高了高山植物麻花艽（Gentiana straminea）的叶片厚度。据报道，西藏虎头兰（Cymbidium tracyanum）可以通过调整株高、冠幅和基径等生长特性来适应不同的光辐射强度［86］。李彬［87］在研究披碱草（Elymus dahuricus）时发现披碱草的基径随着光辐射强度的逐渐增加出现先增后减的变化，其株高也表现出显著差异。此外，叶片可以形成发达的表皮结构和栅栏组织来适应强光环境，同时UV-B 辐射对细胞分裂产生影响且作用于细胞壁，形成较小的细胞，导致叶片小而厚［82，83］。另外，低温和强辐射一般是同时存在于高海拔地区，因此两者可能共同引起栅栏组织层数增加［83］。赵国华［88］对栓皮栎（Quercus variabilis）的研究也证实了这一点。

3.2 光辐射胁迫下高寒植物的生理适应特征

辐射强度影响高寒植物光合生理特征，而叶绿体密度、叶绿素含量等变化特征影响植物体内吸收和转化光能效率［16，44］。据报道，UV-B 辐射使得高山植物凤毛菊（Saussurea japonica）叶片光合色素含量提高，补偿了辐射造成的光氧化损失，有利于光合作用的正常进行［85，89，90］。夏婵等［91］也发现，赤皮青冈（Cyclobalanopsis gilva）光合色素含量、叶绿素荧光参数均对光强变化响应明显，而叶绿素含量与海拔高度呈负相关关系，因为较低的叶绿素含量可减少对可见光的吸收［92］。另外，韩发等［72］认为，类胡萝卜素、类黄酮含量升高可促进植物对强紫外线辐射的吸收，减少强辐射对高海拔植物的损伤。此外,植物细胞中控制物质代谢的关键酶活性与UV-B 辐射强度和辐射时间有关［93］。李莹［94］对鸢尾（Iris tectorum）叶的研究表明随着辐射时长的增加，酶活性出现升高趋势。

4 结语与展望

青藏高原是我国生态安全屏障重点保护区，也是生物多样性保护与研究的热点地区之一。然而，青藏高原非生物环境条件总体上呈现寒冷、干旱和强光照等特征，高寒植物对此特殊的生境条件产生了何种形态与生理适应特征？其过程和机制如何？等相关研究报道相对匮乏。已有的研究成果大多局限于在一次性采样基础上，分析部分植物的解剖学结构特征和生理生化指标，探讨高寒植物与低海拔、温带热带植物之间的差异，从而判断与描述其形态和生理特征。目前对青藏高原高寒植物形态学适应性相关的研究大多集中于叶的变化，根、茎外部形态和内部解剖特征研究相对匮乏。由于研究数量有限、研究对象和方法单一，研究结论无法拓展产生具有区域特色的理论基础。此外，由于缺乏原位控制、移栽或盆栽等试验研究报道，很难从机理机制上探讨植物形态与生理特征差异的环境驱动因子，亦很难剥离和阐释各因子的独立和交互影响。因此，未来需要以不同植物功能类群的代表植物作为研究对象，综合利用长期野外观测数据和多因素交互野外、室内控制试验/实验研究手段，结合最新生物信息和生物化学研究方法，深入探讨青藏高原高寒植物对其特殊生境的适应过程、特征及其机制，为预测高寒植物应对未来的气候变化和人类活动干扰提供理论依据，为保护与开发高原植物资源提供基础数据。