黄河三角洲盐地碱蓬对镉的吸收富集特征

宋红丽　金祥　王立志　焦伟　吴元芝　郁万妮　刘前进　严岩

摘要：明确调水调沙背景下碱蓬对镉（Cd）的吸收富集特征，可为湿地土壤重金属污染防治及有效保护和管理提供科学依据。以黄河三角洲盐地主要潜在生态风险因子Cd为切入点，温室栽培采集于该区的碱蓬种子，设置了0、1.0、1.5、2.0、3.0、4.0、5.0 mg/kg 等7个Cd输入量处理组，分析了Cd输入对碱蓬生物量、Cd含量、富集系数及转移系数的影响。结果表明：少量Cd输入时（≤4.0 mg/kg）碱蓬总生物量高于对照，并在2.0 mg/kg处理时总生物量、茎和叶生物量取得最大值，而过高的Cd输入时（>5.0 mg/kg）总生物量则低于对照；随着Cd输入的增加，碱蓬根、茎及叶中Cd含量呈现增加趋势，而Cd富集系数则呈现先增高后降低的变化趋势，且在Cd输入量为2.0 mg/kg时，碱蓬根、茎和叶富集系数取得最大值（42.67、4.82和6.18）；整体上碱蓬根是富集Cd主要部位，但在低水平Cd输入（0和1.0 mg/kg）时，茎和叶部转运系数大于高水平Cd输入，表现出较强富集作用。以上结果表明碱蓬能有效富集土壤中的Cd元素，且在一定范围内碱蓬的富集能力随着Cd输入的增加而增加，但是过高的Cd浓度输入会抑制碱蓬的Cd富集能力。

关键词：重金属污染; 富集系数; 碱蓬; 镉输入；黄河三角洲

中图分类号：X53; P951       文献标志码：A        文章编号：1674-3075（2023）05-0100-07

滨海湿地是海陆相互作用形成的重要生态系统，在控制区域污染和维护区域生态平衡方面起到了重要作用。但由于人类活动的干扰，滨海湿地尤其是河口地区，重金属污染尤为严重。而河口潮滩湿地凭借其独特的生态价值和环境功能，在河口和近海污染物的迁移转化过程中体现出十分重要的作用（Masson et al， 2006）。近年来有关河口潮滩湿地污染物化学行为的研究已成为国际湿地研究领域关注的热点之一，河口潮滩作为重金属污染物的有效汇库，在削减日益增高的河口和近海水体污染负荷上发挥着越来越重要的作用（Su et al， 2018; Chai et al， 2019; Manaf et al， 2021）。

我国河口区的重金属污染较严重（简锐风等，2023），其中黄河三角洲作为我国暖温带最年轻、最广阔的河口湿地，其表层沉积物中重金属含量约0.383 mg/kg（Wang et al， 2019），处于国内河口湿地中等水平（刘淑民等， 2012）。黄河三角洲湿地重金属分布存在区域差异，且不同区域重金属种类不同，在三角洲东南部区域砷（As）、铬（Cr）、镍（Ni）、 铜（Cu）、锌（Zn）和铅（Pb）含量高，而西北部区域镉（Cd）含量较高；相关研究进一步发现Cd是黄河三角洲的主要潜在生态风险因子（Rao et al， 2018）。黄河泥沙输入、海水输入、大气输入及人类污染为黄河三角洲金属元素的主要来源（于君宝等， 2011），其中黄河泥沙输入尤其是调水调沙工程的实施对湿地重金属的影响较大，研究发现调水调沙后黄河三角洲潮滩湿地表层沉积物Cd含量由0.59 mg/kg升高至1.00 mg/kg（Bai et al， 2012）。此外，黄河三角洲地区盐渍化土地面积广阔，土壤含盐量较高，有机质含量偏低，总体土壤养分偏低，整个区域内出现程度不一的土壤盐渍化情况，威胁到了大部分植物的生长（肖杨， 2018）。碱蓬（Suaeda salsa）作为盐碱地、滩涂湿地的先锋植物和优势物种，在中国北方盐碱地上广泛分布，具有较强的耐盐性，是非常典型的盐生植被之一。已有研究发现碱蓬能够有效地富集重金属（Song and Sun， 2015; 杨佳等， 2016），其根部为Cd的主要存储器官，含量高于茎和叶，此外碱蓬体内酶活性在Cd影响下也会发生变化，有机酸、氨基酸、植物螯合钛、金属硫蛋白等，可以和Cd离子发生螯合作用，降低原生质体中游离态重金属浓度（朱鸣鹤等， 2005; 宋红丽等， 2018; 黄欣等， 2021）。因此碱蓬可被用于修复被重金属污染的盐碱地。

目前，针对黄河三角洲Cd污染的研究主要集中于Cd污染来源评估（Gan et al， 2019）、含量及分布特征（Zhang et al， 2016）、生物累积特征（Song & Sun， 2015; Sun et al， 2015）和污染风险评估（Liu et al， 2016; Zhang et al， 2018）等方面，但针对调水调沙工程的实施带来的短时间外源Cd输入对碱蓬生长的影响及碱蓬对Cd的富集特征尚不清楚。为此本文选择黄河三角洲碱蓬为研究对象，以黄河三角洲的主要潜在生态风险因子Cd为切入点，通过温室栽培试验设置不同Cd输入水平，测定碱蓬生物量、不同器官Cd含量及富集情况。研究结果可为滨海湿地土壤重金属污染防治及有效保护和管理提供科学依据。

1   材料与方法

1.1   研究区域概况

黄河三角洲位于渤海湾南岸和莱州湾西岸，是由黄河携带的泥沙冲淤而成，是我国暖温带地区最完整、最广阔、最年轻的新生湿地生态系统。黄河三角洲国家级自然保护区（东营）地处黄河入海口，位于山东省东北部的渤海之滨（37°35′～38°12′ N，118°33′～119°20′ E），包括黄河入海口和1976年以前引洪的黄河故道2部分，是全国最大的河口三角洲自然保护区。该区年平均气温12.1 ℃，无霜期196 d，年均蒸发量1 962 mm，年均降水量为551.6 mm，70%的降水集中于7、8月。保护区的新生天然湿地生态系统和自然景观是极为珍贵的自然界原始“本底”，它为评价人类活动影响以及探讨湿地生态系统的发展方向提供了原始参照。

1.2   试验材料

供试碱蓬种子于2018年11月采集于黄河三角洲滨海湿地自然生长的碱蓬群落，将采集的种子处理干净后放置于4℃下冷藏备用。供试土壤为黄河三角洲碱蓬湿地盐碱湿土（0～30 cm），去除其中杂质备用，主要理化性质如表1所示。供试Cd添加所用化学试剂为氯化镉（CdCl2·2.5H2O）（沪试，≥99.0%）。

1.3   试验设计

设置1个对照组（C0），6个Cd输入量处理组（C1、C2、C3、C4、C5、C6），每组5个重复。依据现有研究中针对黄河三角洲土壤表层沉积物Cd含量（0.59[±]0.12） mg/kg在受调水调沙影响后升高至（1.00±0.14） mg/kg这一结论（Bai et al， 2012），设置本研究Cd输入量（C0、C1、C2、C3、C4、C5、C6）分别为0、1.0、1.5、2.0、3.0、4.0、5.0 mg/kg。试验于2019年5月起在临沂大学水土保持与环境保育研究所的温室中进行。称取质量相同的土壤放入花盆中（直径14 cm，高25 cm），并依据Cd添加量换算成CdCl2·2.5H2O的重量，将称取的CdCl2·2.5H2O与土壤直接混合均匀，添加到对应的花盆中。挑选颗粒饱满的30粒碱蓬种子播种于花盆内，每天用烧杯补充水分保持土壤湿润，依据Sun等（2014）关于黄河三角洲碱蓬温室栽培试验补水方案进行补水，每盆的补水量一致。

试验于7月11日结束，碱蓬基本发育成熟，将碱蓬植株小心从盆中取出，尽量不破坏其原有根系结构，并用蒸馏水将其冲洗干净，分离为根、茎、叶，将碱蓬样品先于105 ℃下杀青，后于80 ℃下烘干至恒重并称量记录干重，依据干重及种植盆面积计算生物量，之后将其打磨粉碎后过筛备用。在采集碱蓬的同时，立即均匀收集盆内余土，置于室内通风干燥处，自然静置直至失去水分。1周后，将风干后土壤样品仔细研磨后过100目筛，筛去杂质，得到符合条件土样备用。碱蓬及土壤样品采用三酸（盐酸+硝酸+高氯酸）消解后，利用ICP-MS（Thermo Fisher Scientific， 美国）进行测定。

1.4   数据分析

碱蓬的富集系数（FBC）和转运系数（FBT）的计算公式如下：

FBC = CP / CS                               ①

式中：CP为植物各部分重金属含量（mg/kg），CS为土壤中重金属含量（mg/kg）。

FBT = CA / CU                                 ②

式中：CA为植物地上部分重金属含量（mg/kg），CU为植物地下部分重金属含量（mg/kg）。

生物量分配比（Ni）的计算公式如下：

Ni=Bi / B                                       ③

式中：Bi为植物各部分的生物量，B为植物总生物量。

采用Origin 9.1软件对数据进行计算和制图，运用SPSS 20.0对数据进行统计分析，不同Cd输入量对碱蓬不同部位Cd含量、富集系数、碱蓬生物量及生物量分配、土壤Cd含量的影响采用ANOVA单因素方差分析，并在0.05水平进行显著性分析；碱蓬同一器官在不同Cd输入处理时Cd含量、富集系数和转运系数的差异性采用多重比较方法（Turkey），并在0.05水平进行显著性分析。

2   结果与分析

2.1   碱蓬生物量及生物量分配比

Cd输入对碱蓬总生物量具有一定影响（图1），随着Cd输入量不断增加，碱蓬的总生物量呈现先增加后减少的趋势，当Cd输入量为2.0 mg/kg（C3）时，碱蓬生物量取得最大值（702.84 g/m2）且高于对照组（C0），但随着Cd输入继续增加，碱蓬的总生物量反而有所下降，当Cd输入量为5.0 mg/kg（C6）时，碱蓬的生物量取得最小值（492.26 g/m2）且低于对照组（C0）。

随着Cd输入的增加，碱蓬的根部生物量呈现先增加后下降的趋势（图2），当Cd输入量为4.0 mg/kg（C5）时，根部生物量取得最大值（46.14 g/m2），但随着Cd输入升高为5.0 mg/kg（C6）时，根部生物量水平快速下降到最小值（28.33 g/m2）且低于对照组（C0）；Cd输入对茎、叶部位生物量的影响与总生物量变化趋势大体一致，均表现为最高值出现在C3（2.0 mg/kg）处理。Cd输入对碱蓬生物量分配也具有一定影响，当Cd输入量为C3，总生物量水平最高时，根的生物量占比较低，叶的生物量占比较高。方差分析结果表明，Cd输入对碱蓬的根、茎、叶生物量的影响未达到显著水平，不同处理之间的差异也均未达到显著水平（P>0.05）（表2）。

2.2   碱蓬根、茎及叶中Cd含量

Cd输入对碱蓬根、茎及叶中Cd含量有一定影响（图3）。在相同Cd输入水平下，根部的Cd含量均高于其他部位，而茎部Cd含量则最低，说明根部对土壤环境中Cd的吸收能力远高于其他部分，而茎部作为运输器官，对土壤中Cd的吸收能力相对较弱；随着Cd输入水平的不断增加，碱蓬根、茎和叶中Cd含量呈现增加趋势，最大值均在C6处理时取得（32.13 mg/kg， 3.51 mg/kg， 6.18 mg/kg），且高Cd输入（C6）处理时根、茎和叶中Cd含量显著高于对照处理（C0）（P<0.05）。方差分析表明，Cd输入对碱蓬根、茎及叶中Cd含量的影响均达到显著水平（P<0.05）（表2）。

2.3   富集系数和转运特征

Cd输入对碱蓬根、茎及叶富集系数的影响如图4所示。在相同Cd输入水平下，碱蓬地下部分（根）Cd富集系数最高，其次为叶和茎。随着Cd输入水平的不断增加，碱蓬不同部位的Cd富集系数均呈现一个先增高后降低的趋势，在Cd输入量为2.0 mg/kg（C3）时，Cd富集系数达到最高，其中根、茎及叶的富集系数分别为42.67、4.82和6.18；但随着Cd输入的继续增加，各部位的富集系数均有所下降；总体来看，无论在何种Cd输入水平下，碱蓬各个部位对土壤中Cd的富集系数均>1，达到了超富集水平；方差分析表明，Cd输入对碱蓬根富集系数的影响达到显著水平（P<0.05），而对茎和叶富集系数的影响未达到显著水平（P>0.05）（表2）。

同一Cd输入水平下，碱蓬叶部转运系数大于茎部（表3），表明从根部运输Cd到叶的能力大于运输到茎的能力。不同Cd输入水平下，茎转运系数的变化范围为（0.057±0.017）～（0.130±0.035），最小值和最大值分别出现在C2和C4处理。叶转运系数的变化范围为（0.117±0.007）～（0.748±0.097），最小值和最大值分别出现自C2和C0处理。整体上低水平Cd输入（C0和C1）时，茎和叶部转运系数大于高水平Cd输入。

3   讨论

黄河三角洲滨海湿地是我国北方典型的生态环境脆弱区域，容易受到外界环境变化的干扰和影响。黄河三角洲原生植被碱蓬，是滨海湿地上的先锋植物群落，能够有效地维护滨海湿地生态系统的稳定性和生物多样性。近年来黄河流域多次开展调水调沙工程，一方面虽然能够对黄河三角洲以及整个黄河流域的水沙平衡带来积极影响，但另一方面，由于在调水调沙过程中不可避免地向下游运送额外的重金属等污染物质，使得此工程给黄河下游尤其是黄河三角洲滨海湿地的重金属污染防治带来更大的压力。5-7 月是黄河三角洲湿地碱蓬在野外正常自然生长的时间，而且在此时间段，生长在黄河三角洲湿地的碱蓬群落会受到黄河调水调沙工程带来的大量重金属输入的影响（宋红丽等， 2018），为此本试验选择在该时间段进行温室栽培，以探究Cd输入对于碱蓬富集特征的影响。

3.1   Cd输入对碱蓬生物量及生物量分配比的影响

Cd是一种毒性很强的重金属元素，是植物生长发育过程中的非必需元素，土壤环境中的Cd被植物吸收后会对植物产生毒害效应，抑制细胞核分裂、使细胞膜的渗透机制紊乱失调、破损、对抗氧化酶系统造成损伤等（Dias et al， 2013; 张静等， 2015; 赵雨朦等， 2020）。Cd进入植物体内后会不断积累，到达一定程度后，植物体本身就会表现出中毒症状，通常会出现生长减缓、植株发育不良、生产量下降等症状。例如，大麦受Cd污染后，种子的萌发率、根生长速率均有所下降，且随处理浓度增大和时间延长而加剧（张金彪和黄维南， 2000）。在本次试验中，外源Cd输入对碱蓬生物量的影响虽未达到显著水平，但总体上表现为Cd输入为5.0 mg/kg（C6）时，碱蓬生物量低于对照（C0）水平，生长状况受到抑制。而低水平的Cd输入（≤4 mg/kg）则促进碱蓬的生长，黄欣等（2021）通过水培法研究碱蓬对Cd的耐性及吸收特性时也同样发现，低浓度的Cd对碱蓬的根长和苗高有促进作用，并分析可能的原因是低浓度的 Cd 胁迫促发了应激反应，碱蓬体内的抗氧化酶活性增强，在一定范围内反而有利于植物生长。在其他植物中也有类似的发现，孟桂元等（2012）研究发现低浓度Cd处理能够促进苎麻生长发育，株高、茎粗、有效分蘖数和生物量都有所增加。Lin等（2007）报道低浓度Cd（≤3.3 mg/kg）能促进小麦幼苗的生长。可能原因在于当Cd输入浓度相对较低时，植物体自身可能会产生特殊的解毒反应机制，例如Cd进入植物体后会引起可溶性蛋白质含量的增加，这一定程度上能够增加功能蛋白的数量、提升植物体细胞渗透浓度，从而产生对维持细胞正常代谢、促进正常生长发育的积极影响，这很可能是植物抵抗Cd毒害的一种解毒机制（Zhang et al， 2017; Zhu et al， 2018）。Bai等（2012）研究发现调水调沙后黄河三角洲潮滩湿地表层沉积物Cd含量升高至1.00 mg/kg，而通过本研究发现当Cd输入≤4 mg/kg时未对碱蓬生长产生抑制作用，可见，当前由调水调沙工程输入的Cd尚不会对黄河三角洲碱蓬生长带来影响。

3.2   Cd输入对碱蓬Cd含量、富集和转运特征的影响

富集系数指植物组织重金属含量与土壤重金属含量之比，系数越高，富集能力越强。转运系数则是表征重金属从地下部向地上部的运输和富集能力的一种指标。本研究发现，Cd输入对碱蓬根、茎及叶中Cd含量具有显著影响，相同Cd输入水平下，根部的Cd含量最高，其次为叶和茎，且随着Cd输入水平的增加，碱蓬根、茎和叶中Cd含量呈现增加趋势。张金彪和黄维南（2000）研究认为，Cd被植物从土壤中吸收后，大部分被富集积累在根部，迁移至地上部的相对较少。一般来说，Cd在植物体内的分布通常表现为地下部分大于地上部分（Zhang et al， 2018; Azizollahi et al， 2019; Song et al， 2021），这可能是因为Cd进入根的皮层细胞后，和根系中的蛋白质、多糖类、核糖类、核酸等物质化合形成了稳定的大分子络合物或不溶性有机大分子，在植物根系中沉积下来。由于大部分Cd积累在根部，这使得Cd对地上部各器官的毒害作用有所减轻。

通过对富集系数的分析发现，适当的Cd输入对碱蓬的重金属富集能力具有促进作用，而过量Cd输入则具有抑制作用；碱蓬地下部分的Cd富集系数远远高于地上部分，在较低Cd浓度输入的一定范围里，碱蓬根部的富集能力逐渐增强。杨佳等（2016）利用盆栽（蛭石+Hoagland营养液）对碱蓬进行了5～50 mg/kg Cd输入处理后，分析碱蓬不同部位Cd含量，结果表明，Cd浓度较低时，碱蓬是Cd的超富集植物，且大部分Cd运输至茎和叶；而Cd浓度较高（>5 mg/kg）时，大部分Cd固定在碱蓬根部，能有效阻止土壤中的Cd向地上部分转移，能够起到较好的屏障缓冲作用。本研究中同样发现，低浓度Cd输入水平（C0和C1）时茎和叶的转运系数相对较高，高浓度Cd输入时茎和叶的转运系数相对较低，从而对碱蓬地上部分产生保护作用，这可能是碱蓬对重金属污染的一种适应机制。但与之不同的是浓度并非以>5 mg/kg为界限，可能原因在于本试验采用的是黄河三角洲潮滩湿地盐碱土，与上述试验的基质（蛭石+Hoagland营养液）不同。

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（责任编辑   张俊友   熊美华）

Accumulation of Cadmium in Suaeda Salsa in the Yellow River Delta

SONG Hong‐li1， JIN Xiang2， WANG Li‐zhi1， JIAO Wei1，

WU Yuan‐zhi1， YU Wan‐ni1， LIU Qian‐jin1， YAN Yan3

（1. Shandong Provincial Key Laboratory of Water and Soil Conservation and Environmental

Protection / College of Resources and Environment， Linyi University， Linyi   276005， P.R. China;

2. Linyi Center for Disease Control and Prevention， Linyi   276000， P.R. China;

3. Taihu Water Pollution Prevention and Control Research Center， Jiangsu Provincial Academy

of Environmental Science， Nanjing   210042， P.R. China）

Abstract： Heavy metal pollution in the Yellow River delta has increased due to human activities and has been exacerbated by implementation of water and sediment regulations that further increased heavy metal inputs. Studies on heavy metal absorption by vegetation in the Yellow River delta provide data to support effective control and treatment of heavy metal pollution. For this study， we selected Suaeda salsa and Cadmium （Cd）， the primary potential ecological risk factor. We analyzed the effect of different Cd levels on S. salsa biomass， Cd content and the enrichment index using greenhouse pot culture， and then discussed Cd accumulation in S. salsa due to Cd contamination in the Yellow River delta. The study provides scientific data to support the prevention， control， and management of soil heavy metal pollution in the coastal wetland. From May to July 11 of 2019， greenhouse pot culture of S. salsa was carried out at seven treatments （C0-C6） with Cd concentrations of 0， 1.0， 1.5， 2.0， 3.0， 4.0 and 5.0 mg/kg， respectively. Soil for the experiment was collected from a S. salsa wetland in the Yellow River delta. After the experiment， the biomass of S. salsa root， stem and leaf and the content of Cd in each part of S. salsa and in the soil were determined. Total biomass of S. salsa increased initially and then decreased as soil Cd concentration increased. Appropriate Cd input （≤4.0 mg/kg） triggered the detoxification mechanism of S. salsa and consequently promoted growth， and total biomass （702.84 g/m2）， stem （333.55 g/m2） and leaf （326.53 g/m2） biomass peaked in the 2.0 mg/kg treatment. However， higher Cd concentrations inhibited growth and the total biomass of S. salsa was the lowest （492.26 g/m2） in treatment C6. Soil Cd concentration significantly affected Cd content of the root， stem and leaf of S. salsa. The enrichment factor for root， stem and leaf increased initially and then decreased with increasing Cd soil content， reaching the maximum values （42.67， 4.82， 6.18） in treatment C3. Roots were most enriched in Cd， but at low levels （C0 and C1）， the transfer coefficients for stem and leaf were higher than at high levels and displayed strong enrichment. In conclusion， S. salsa effectively accumulates Cd from sediment and reduces Cd pollution. However， while the enrichment capacity of S. salsa increases with increased Cd levels， too much Cd inhibits Cd accumulation.

Key words：heavy metal pollution; enrichment coefficient; Suaeda salsa; Cd input; Yellow River delta

收稿日期：2021-12-17      修回日期：2023-04-23

基金项目：山东省自然科学基金面上项目（ZR2021MD003、ZR2021MD045、ZR2021MD105）。

作者简介：宋红丽， 女，1986年生，副教授，博士，研究方向为湿地生态恢复。E-mail： songhongli@lyu.edu.cn

通信作者：严岩，男，1990年生，助理研究员，博士，研究方向为生态学。E-mail： jshayanyan@163.com