基于DTI评估内镜经额入路与经颞入路手术治疗基底节脑出血的预后研究

崔江丽 关慧慧 王许强 孙震 杨浩潇雨 秦旭秋 曹杰 缪星宇

【摘要】 目的 通過磁共振弥散张量成像技术（DTI）评价内镜经额入路和经颞入路治疗基底节区脑出血的优劣性，进一步探讨其临床意义。方法 回顾性分析2020年6月—2021年5月陕西省人民医院神经外科收治的65例基底节区脑出血患者，分为A 、B两组。A组（33例）内镜经额入路进入血肿腔，B组（32例）经颞入路进入血肿腔。所有患者在术后2周、术后6个月分别行两次DTI检查，通过重建皮质脊髓束（CST）观察双侧CST的性状，并测量双侧FA值及CST数量。对术后2周患侧FA值及MAS运动功能评分进行相关性分析，并通过ROC曲线预测患侧FA值和CST数量与经颞叶入路手术治疗基底节脑出血的关系。结果两组术前资料比较，差异无统计学意义。组间比较：术后2周、术后6个月，A组患侧FA值高于B组，差异具有统计学意义（P<0.05）；术后2周，A组患侧CST数量高于B组，差异具有统计学意义（P<0.05）；组内比较：术后6个月A、B组患侧FA值高于术后2周，差异具有统计学意义（P<0.05）。术后2周患侧FA值与术后6个月MAS运动功能评分之间具有较高正相关性（A组：r2=0.649 3，P<0.000 1;B组：r2=0.934 7，P<0.000 1）。通过ROC曲线对FA值和CST数量进行预测的结果，FA值的AUC=0.696（95%CI=0.569～0.823）；CST数量的AUC=0.591（95%CI=0.451～0.731）。结论 DTI可以较好地评价高血压脑出血患者CST损伤程度，FA值与CST数量均可用于预测两种手术入路预后，其中FA值预测效果更好。DTI还可以作为评估基底节脑出血患者远期运动神经功能恢复的可靠指标，且术后2周患侧FA值越高，6个月后运动功能恢复越好。

【关键词】 弥散张量成像；高血压脑出血；皮质脊髓束；神经内镜；经额入路；经颞入路

【中图分类号】 R651 【文献标志码】 A 【文章编号】 1672-7770（2023）01-0015-05

Abstract： Objective To evaluate the pros and cons of endoscopic transfrontal approach and transtemporal approach in the treatment of cerebral hemorrhage in basal ganglia based on diffusion tensor imaging（DTI）， and to further explore its clinical significance. Methods 65 patients with cerebral hemorrhage in basal ganglia admitted by Department of Neurosurgery， Shaanxi Provincial People's Hospital from June 2020 to May 2021 were analyzed retrospectively， which were divided into group A and group B. Group A（33 cases） performed endoscopic frontal approach， while group B（32 cases） via temporal approach. All patients underwent DTI twice at 2 weeks and 6 months after operation， and the characteristics of bilateral corticospinal tracts（CST） were observed by reconstructing CST， and the FA values of bilateral CST were measured. The correlation between FA value and MAS motor function score was analyzed 2 weeks after operation. Results There was no significant difference in preoperative data between the two groups. Comparison between groups： 2 weeks and 6 months after operation， the FA value of the affected side in group A was higher than that in group B， and the difference was statistically significant（P<0.05）. At 2 weeks after operation， the number of CST on the affected side of group A was higher than that of group B， and the difference was statistically significant（P<0.05）. Intra-group comparison： The FA value of the affected side in group A and B at 6 months after operation was higher than that at 2 weeks after operation， and the difference was statistically significant（P<0.05）. There was a high positive correlation between the FA value of the affected side at 2 weeks after operation and the MAS motor function score at 6 months after operation（group A：r2=0.649 3，P<0.000 1， group B：r2=0.934 7， P<0.000 1 ）. ROC curve was used to predict FA and CST， AUC of FA was 0.696（95%CI=0.569～0.823）， AUC of CST number was 0.591（95%CI=0.451～0.731）. Conclusions DTI can better evaluate the extent of CST injury in patients with hypertensive cerebral hemorrhage. Both FA value and CST number can be used to predict the prognosis of two surgical approaches， and FA value has better prediction effect. DTI can also be used as a reliable index to evaluate the long-term recovery of motor nerve function in patients with basal ganglia hemorrhage， and the higher the FA value of the affected side at 2 weeks after operation， the better the recovery of motor function after 6 months.

Key words： diffusion tensor imaging; hypertensive cerebral hemorrhage; cortical tract; endoscopic； transfrontal； transtemporal approach

基金项目：陕西省重点研发计划项目（2022SF-166）；陕西省重点研发计划项目（2021SF-355）；陕西省人民医院科技发展孵化基金项目（2021YJY-24）

作者单位：710028 西安，西安医学院（崔江丽，孙震，杨浩潇雨，秦旭秋）；陕西省人民医院神经外科（关慧慧，曹杰，缪星宇）；延安大学附属医院神经外科（王许强）

通信作者：缪星宇

高血壓最严重的并发症是基底节脑出血，致残率一直居高不下，严重影响患者生活质量［1］。减轻因出血造成的继发性损害是治疗基底节区脑出血的主要目的之一。手术治疗作为最快解除压迫、清除血肿的方式仍不可被取代［2］。目前临床上常用的手术方式有标准开颅血肿清除术（经侧裂入路或经颞中回造瘘）、锥颅血肿穿刺引流术、神经内镜下血肿清除术、血肿清除+去骨瓣减压术、小骨窗血肿清除术、立体定向穿刺抽吸术等［3］。神经内镜下血肿清除术因其手术时间短、颅脑损伤小等优势，目前已被临床广泛应用。既往研究中，学者们多关注保守治疗或传统手术入路高血压脑出血（hypertensive cerebral hemorrhage，HICH）患者的皮质脊髓束完整性的评估和预后关系，经内镜不同手术入路清除血肿对患者皮质脊髓束完整性影响及患者皮质脊髓束和近、远期预后的关系评价较少，应用弥散张量成像（diffusion tensor imaging，DTI）技术在选择经内镜手术入路方面的研究更为少见。本研究回顾性分析2020年6月—2021年5月陕西省人民医院神经外科收治的65例基底节区脑出血患者，拟采用DTI评价内镜经额入路和经颞入路两种手术方式治疗基底节区脑出血的优劣性，为临床手术入路选择提供新思路。现报告如下。

1 资料与方法

1.1 一般资料 纳入单侧中等量基底节脑出血患者65例，所有患者均在出血24 h内行手术治疗，随机分为A、B两组（表１）。两组患者在性别、年龄、出血量、术前格拉斯哥昏迷量表（Glasgow coma scale，GCS）评分、瞳孔大小改变、运动功能障碍等方面差异无统计学意义（P>0.05）。纳入标准：（1）经头颅CT证实单侧基底节区脑出血，出血量30～60 mL；（2）有高血压史且首次发病；（3）出血24 h内行手术治疗，并能配合MRI检查；（4）无严重心肺疾病及术后严重并发症影响研究者；（5）患者或家属对手术知情同意，且能按时随访。

1.2 手术方法及术后处理

1.2.1 手术方法 A组采用内镜经额入路进入血肿腔，患者平卧位，头颅位置与躯干平行，神经导航辅助下标记血肿头皮投影，于患侧额部中线旁发际内铣刀形成直径为4 cm的骨瓣，额叶皮层造瘘并确定血肿位置后，置入神经内镜及透明套筒，内镜下吸除血肿。B组采用内镜经颞叶入路进入血肿腔，患者仰卧位，头偏向健侧，神经导航辅助下标记血肿头皮投影，于患侧颞部外耳道上方铣刀形成直径为4 cm的骨瓣，颞叶皮层造瘘或分离侧裂-岛叶并确定血肿位置后，置入神经内镜及透明套筒，内镜下吸除血肿。无论何种手术入路，血肿清除后，妥善止血，小心退出套筒及内镜，周围脑组织保护完好。硬脑膜复位，还纳骨瓣，逐层关颅。

1.2.2 术后处理 术后6 h内复查CT，了解颅内血肿清除及脑组织水肿情况，高度重视患者术后生命体征，严密观察是否出现再出血的症状、体征，预防再出血，记录引流量并及时拔出引流管。适当镇静、镇痛、加强营养及支持治疗；病情允许后行康复治疗等。

1.2.3 评估指标及方法 所有患者入院后CT、MRI均在陕西省人民医院影像中心进行，CT设备选用飞利浦公司Lightspeed plus。MRI设备选用飞利浦，Achieva TX 3.0 Ｔ超导型MR扫描仪。DTI扫描采用单次激发自旋-平面回波（SE-EPI）脉冲序列，具体扫描参数：TR：3 007 ms，TE＝955 ms，层厚：5 mm；视野：224 mｍ×224 mm，采集矩阵：112×112，15个方向施加扩散梯度，b=1 000 s/mm2。扫描层数：5 mm扫描时间：4 min 16 s。所有患者原始DTI数据均由后处理软件3D-Slicer进行处理。DTI数据经过格式转换后，在3D-Slicer中创建大脑掩模（Brain Mask ），在DTI冠状切面放置2～3个种子点并移动，最终得出皮质脊髓束纤维束成像。两组患者均于术后2周（复查CT示中线偏移<1 cm，病情稳定后）、术后6个月分别行DTI检查。测量患侧及健侧皮质脊髓束FA值，并重复计算至少3次，取平均值。对两组患者进行MAS评分，并重复计算至少3次。

1.2.4 数据分析 所得数据采用SPSS 25.0统计软件对比数据分析。对所有符合正态分布的计量资料用均数±标准差（x-±s）表示，组间均数差异性比较采用独立样本t检验，计数资料比较采用 Pearson χ2检验，相关分析采用Spearman秩次相关检验。以P<0.05认为差异有统计学意义。

2 结 果

术后2周、术后6月，A组患侧FA值高于B组，差异具有统计学意义（P<0.05）；术后2周，A组患侧CST数量高于B组，差异具有统计学意义（P<0.05）；组内比较：术后6个月A、B组患侧FA值高于术后2周，差异具有统计学意义（P<0.05），见表2。

术后2周患侧FA值与术后6个月MAS运动功能评分之间具有较高正相关性（A组：r2=0.649 3，P<0.000 1;B组：r2=0.934 7，P<0.000 1），见表3。

通过ROC曲线对FA值和CST数量进行预测的结果，FA值的AUC=0.696（95%CI=0.569～0.823）；CST数量的AUC=0.591（95%CI=0.451～0.731），见图1。

3 讨 论

HICH是临床中自发性脑出血发病率最高的类型，发病后严重影响患者运动功能预后。目前，针对此类患者手术快速清除血肿、解除压迫是降低病死率和致残率最好的方式。脑出血患者手术治疗的成功，合适的手术入路选择是决定性因素之一［4］。目前临床应用较多的术式有标准开颅术和神经内镜下血肿清除术。与传统开颅手术相比，神经内镜下血肿清除术减压效果显著，视野更清晰，止血效果更好，很大程度上提高了血肿清除率，对预后也有一定帮助［5］。因此，经内镜清除血腫术已经迅速发展为高血压脑出血的重要治疗方式。单纯对比内镜下血肿清除术与传统手术或小骨窗开颅显微术等手术方式的疗效研究较多［6-7］。

DTI是当前唯一可以检测活体神经纤维束的完整性及方向性的一种非侵入性检查方法［8］，且可以显示CST的微细结构和纤维束的参数分析，比如FA值可以用来反映纤维束的完整性［9-10］。DTI成像技术还可以清晰地反映皮质脊髓束偏移、中断等受损情况，为评估患者预后情况增加了直观证据［11］（图2）。因此目前，国内外学者已经证实DTI检查可以预测各种颅脑损伤及脑血管疾病患者运动功能的预后［12，13］。由于技术的局限性，DTI技术也存在一些不足之处，比如在纤维束交叉处存在成像困难等问题［14］。本研究利用3D-Slicer 软件对DTI数据进行CST的三维重建技术来评价不同手术入路对患者的预后影响。

根据术中情况分析，经额入路清除血肿固定在额上回前部入路，能有效避开额叶运动区，因接近脑室穿刺部位，手术孔道相对固定，术中仅需根据血肿中心距离中线的位置微调孔道方向，操作相对简单，术中出血相对较少，手术时间显著缩短［15］。经颞入路清除血肿不可避免需经过功能区和侧裂周围血管，手术更复杂，术中出血相对较多。已有研究结果证实，内镜经额入路较经颞叶入路清除血肿后失语发生率及脑梗死发生率低［16］。为量化评估两种手术入路造成的功能区损伤并判断手术入路选择对运动功能预后的影响，本研究患者术后2周、术后6个月分别行两次DTI扫描，评估了DTI标准化扫描数据，比较两组患者术后2周及术后6个月CST的损伤情况及FA值的统计分析。在术后近、远期运动神经功能比较中，内镜经额入路组患侧FA值较经颞入路组数据较高，并且差异有统计学意义。在A、B组患者中，前者术后2周FA值及CST数量较后者高，ROC曲线进一步证实FA值和CST数量均可较好预测出血患者运动功能预后；并且6个月后的MAS预后评分较后者低，进一步说明了术后2周FA值可以间接地反映患者术后6个月的运动功能恢复情况。本研究还对早期患侧FA值与远期运动功能的评分进行相关性Spearman分析，结果显示两者具有较高相关性，且呈明显正相关。

本研究结果证实内镜经额入路更能减少CST的损伤，可能是由于在手术过程中，经额入路手术路径相对平行于CST走行，能在清除血肿的同时最大程度保护CST完整性。而经颞入路手术路径相对垂直于CST走行，在手术过程中不可避免地造成CST断裂、推挤等情况发生，因此预后更差［17］。既往研究显示，基底节区HICH患者的运动功能还取决于血肿的原发性损伤（血肿的压迫、破坏等机械性损伤）和继发性的损伤（红细胞降解产物、炎症因子、凝血系统的紊乱等），此外，基底节区血肿位置的不同也会出现不同的预后［18］。比如，位于内囊后肢的血肿其运动功能往往难以恢复，而远离内囊后肢的血肿，其运动功能往往可以得到不同程度的恢复［19-20］，这也可能与传导运动控制的CST位于内囊后肢有关。此外，对于靠近颞叶皮层的血肿，内镜经颞入路仍为首选。因此，在选择手术入路方面，应综合考虑血肿的位置及患者的具体情况个体化选择手术方式，最大程度使患者受益。既往已经有研究通过对基底节脑出血患者术前和术后的DTI检查来评估不同手术方式对预后的影响［21-22］，本研究的不足之处在于未能将不同手术入路患者术前DTI对CST的评价进行对比，在预测患者运动功能预后方面仍有所欠缺，若具备条件行术前行DTI检查，将使得研究更有意义。

综上所述，DTI可以较好地评价高血压脑出血患者CST损伤程度及运动功能预后，FA值与CST数量均可用于预测两种手术入路预后，其中FA值预测效果更好。另外，内镜经额入路清除血肿对CST的损伤是否比经颞入路损伤更小需依据具体血肿分型及患者个体情况来决定，其研究结果值得进一步探讨。

［参 考 文 献］

［1］ Wang XH，Liang H，Xu MH，et al.Comparison between transsylvian-transinsular and transcortical-transtemporal approach for evacuation of intracerebral hematoma［J］.Acta Cir Bras，2013，28（2）：112-118.

［2］ 中华医学会神经病学分会，中华医学会神经病学分会脑血管病学组.中国脑出血诊治指南（2019）［J］.中华神经科杂志，2019，52（12）：994-1005.

［3］ Chi FL，Lang TC，Sun SJ，et al.Relationship between different surgical methods，hemorrhage position，hemorrhage volume，surgical timing，and treatment outcome of hypertensive intracerebral hemorrhage［J］.World J Emerg Med，2014，5（3）：203-208.

［4］ 陈雄辉，张鹏杰，唐梅峰，等.微创穿刺血肿清除术治疗高血压脑出血的疗效研究［J］.临床神经外科杂志，2018，15（5）：341-345.

［5］ 钱晓波，肖柯，刘惠祥.神经内镜治疗基底节区高血压脑出血的效果［J］.临床与病理杂志，2020，40（12）：3152-3158.

［6］ 赵保祥，赵赛赛，李中林.经侧裂血肿清除术与经颞部微创钻孔引流术治疗中等量高血压基底节区脑出血的疗效对比［J］.徐州医科大学学报，2021，41（9）：667-671.

［7］ 张晓军，张义松，王忠，等.神经导航指引下显微外科手术治疗高血压脑干出血的疗效分析［J］.临床神经外科杂志，2022，19（2）：206-209.

［8］ Kusano Y，Seguchi T，Horiuchi T，et al.Prediction of functional outcome in acute cerebral hemorrhage using diffusion tensor imaging at 3T：a prospective study［J］.AJNR Am J Neuroradiol，2009，30（8）：1561-1565.

［9］ Jütten K，Mainz V，Gauggel S，et al.Diffusion tensor imaging reveals microstructural heterogeneity of normal-appearing white matter and related cognitive dysfunction in glioma patients［J］.Front Oncol，2019，9（6）：536.

［10］Lope-Piedrafita S.Diffusion Tensor Imaging（DTI）［J］.Methods Mol Biol，2018，1718：103-116.

［11］Bruno F，Arrigoni F，Mariani S，et al.Application of Diffusion Tensor Imaging（DTI） and MR-tractography in the evaluation of peripheral nerve tumours：state of the art and review of the literature［J］.Acta Biomed，2019，90（5-S）：68-76.

［12］左常阳，张卫，金浩，等.小骨窗微创治疗高血压脑出血效果分析及DTI技术应用初探［J］.临床神经外科杂志，2016，13（6）：466-469.

［13］Nelles M，Urbach H，Sassen R，et al.Functional hemispherectomy：postoperative motor state and correlation to preoperative DTI［J］.Neuroradiology，2015，57（11）：1093-1102.

［14］Hakulinen U，Brander A，Ilvesmki T，et al.Reliability of the freehand region-of-interest method in quantitative cerebral diffusion tensor imaging［J］.BMC Med Imaging，2021，21（1）：144.

［15］Di Somma A，Narros Gimenez JL，Almarcha Bethencourt JM，et al.Neuroendoscopic intraoperative ultrasound-guided technique for biopsy of paraventricular tumors［J］.World Neurosurg，2019，122（2）：441-450.

［16］邹文辉，黄垂学，王同钰，等.神经内镜下经额与经颞入路微创治疗基底节脑出血的疗效观察［J］.广西医科大学学报，2019，36（8）：1353-1356.

［17］崔冬强，冯铭，束旭俊，等.增强现实技术辅助神经内镜与小骨窗开颅血肿清除术治疗高血压脑出血疗效分析［J］.中国现代神经疾病杂志，2019，19（9）：654-660.

［18］谢晓晓，李爱民，刘希光，等.自发性基底节区不同部位出血对患者预后的影响［J］.局解手术学杂志，2021，30（5）：416-421.

［19］Okamoto Y，Ishii D，Yamamoto S，et al.Relationship between motor function，DTI，and neurophysiological parameters in patients with stroke in the recovery rehabilitation unit［J］.J Stroke Cerebrovasc Dis，2021，30（8）：105889.

［20］Aykac SC，Gkcay F，Calli C.What is the role of Diffusion Tensor Imaging（DTI） in detecting subclinical pyramidal tract dysfunction in Behet's and neuro-Behet's cases？［J］.Neurol Sci，2019，40（4）：753-758.

［21］Hsieh CT，Chen CY，Chiang YH，et al.Role of diffusion tensor imaging in a patient with spontaneous intracerebral hematoma treated by stereotactic evacuation［J］.Surg Neurol，2008，70（1）：75-78.

［22］李曉辉，姚庆和，曹东彪，等.术前弥散张量成像在神经内镜血肿清除术治疗脑出血中的应用价值［J］.中华神经外科杂志，2020，36（11）：1160-1164.

（收稿2022-07-04 修回2022-09-02）