鸟类对寒冷环境的适应性机制研究进展

于润鹏

（内蒙古大学 生命科学学院，内蒙古呼和浩特 010020）

作为恒温动物的一员，鸟类为应对外界低温条件的不利刺激，进化出了相应的适应性变化。适应寒冷气候的鸟类通常体表覆羽，具备绒毛结构，甚至一部分鸟类进化出浅棕色脂肪组织来抵御寒冷环境[1]。居住在寒冷气候地区的鸟类进化出了特殊的血管结构，进而能够促进逆流热交换的发生[2]。低温刺激能够诱导鸟类多种特征基因表达的改变，包括鸟类解偶联蛋白基因[3-5]、ATP/ADP逆转运蛋白基因[6]、过氧化物酶体增殖物激活受体γ-共激活剂1α基因[7]、热激蛋白家族基因[8]以及催乳素样蛋白基因[9]等。以上发现表明，鸟类受到低温条件刺激后可以呈现出全身性的适应反应，并且为不同鸟类种群之间的物种进化提供了相关依据。

基于鸟类适应低温环境重要性和复杂性，本文从形态学、生理学、行为学以及分子生物学等角度对鸟类极端寒冷环境的适应机制进行分析，归纳总结其中的普遍规律。

1 鸟类适应低温环境的形态学机制

贝格曼定律（Bergmann’s rule）表明位于高纬度的恒温动物的体型往往要比位于低纬度地区的恒温动物大，可以保证位于高纬度地区恒温动物的相对体表面积变小，进而能够减少自身体表的热量散失。然而在某种情况下也有特例发生，例如居住在苏格兰高地的雪鹀（Plectrophenax nivalis）体重只有28～50 g，但其仍然形成了较大的种群密度[10]。除此之外，有研究发现鸟类在进行饥饿/捕食状态的权衡时也会与经典的贝格曼定律有所背离[11]。

阿伦定律（Allen’s law）是生态学领域中的另一条重要定律，它表明较生活在热带地区的恒温动物而言，生活在寒冷地区的恒温动物其体表的突出部位缩短，进而减少了体内热量散失的面积。譬如，托哥巨嘴鸟（Ramphastos toco）能够控制血流流向鸟喙处，进而可以消散自身静息产热的近400%的热量[12]；同时在一项国内的研究中发现，东方喜鹊（Pica serica）的喙长和跗骨长分别与最冷季年平均温度和最冷季平均温度有关[13]。

2 鸟类适应低温环境的生理学机制

2.1 体表生理结构的变化

鸟类还在相应的生理特征上做出了对外界低温环境的适应性改变，生活在寒冷地带的鸟类尽管四肢温度很低，但其仍然能够保持体内核心的正常体温。（1）对于鸟类动脉血管的收缩机制，绿头鸭（Anas platyrhynchos）胫骨跗骨网络的活性会同时受到肾上腺素、去甲肾上腺素等内分泌激素的调节，进而能够达成热量向躯体逆流转运的目的。（2）除血管的特殊结构以外，血细胞生理在热量产出方面也发挥了关键作用，煤山雀（Periparus ater）、蓝山雀（Cyanistes caeruleus）以及大山雀（Parus major）3种鸟类在遇到寒冷刺激时其红细胞线粒体的氧气消耗速率、ATP产生速率等均有提高，证实了红细胞线粒体能量代谢是鸟类能量产出的重要来源[16]。（3）极寒地区的鸟类还可以通过限制皮肤水分的蒸发散失适应寒冷环境。原鸽（Columba livia）的皮肤表皮水屏障结构（epidermal water barrier）明显加强，同时表皮内的血管组织明显减少，这种生理结构可以减少由于水分蒸发散失而造成的体温稳态的破坏[17]。

2.2 内脏器官的代谢变化

不仅限于体表结构，鸟类在受到低温刺激时多个内脏器官的代谢功能均会发生显著变化，使其基础代谢速率（Basal Metabolic Rate，BMR）、峰值代谢速率以及体重发生明显变化。红腹滨鹊（Calidris canutus）在低温刺激下其体重增加了15%，进食量增加了45%，BMR与标准代谢速率（Standard Metabolic Rate，SMR）分别增加了26%与13%。同时，在脏器体积方面，骨骼肌厚度以及肝脏体积也都有明显的上升[18]。在微观结构上，骨骼肌的相关葡萄糖转运蛋白（如GLUT4等[19]）以及钙离子通道蛋白对于钙离子的转运速率明显加强[20]，进而促进了骨骼肌非战栗性产热的过程。以上实例均表明在低温刺激下鸟类可以通过体内脏器的变化进而适应外界的寒冷环境。

2.3 免疫系统的变化

研究发现免疫系统的相关功能在鸟类适应寒冷条件的过程中也发挥着关键作用。雏鸡接种海德堡沙门氏杆菌（Salmonella Heidelberg）后，将其置于低温刺激的条件下，并与未接种室温培养以及未接种低温培养的雏鸡进行对比。结果发现已接种且低温培养的雏鸡体内糖皮质醇的含量显著增加，同时相关的免疫细胞的稳态也受到影响[21]；进一步的研究发现，这些变化与下丘脑-脑垂体-肾上腺轴[22-23]以及外周神经系统[24]的活动有关。适度的轻微寒冷刺激并不会对雏鸡造成机体损伤，有时反而会增强其对寒冷条件的适应并增强肠道免疫能力，如给予雏鸡低于室温3 ℃的微弱低温刺激时，其抗菌肽mRNA的表达量以及相关免疫球蛋白的表达量均有明显上升[26]。但同时有些研究得出了相反的结论，例如人们在对岩雷鸟（Svalbard ptarmigan）的研究中发现，其可以通过在免疫系统的耗能和正常机体的产热过程之中进行权衡，从而保证机体在低温条件下正常的能量供应，而这种情况下往往会削弱免疫系统正常功能的行使[27]。以上研究表明免疫系统在鸟类适应低温刺激中的调控机制十分复杂，仍需要继续深入研究。

3 鸟类适应低温刺激的行为学特征

鸟类还可以通过各种独特的行为学特征来应对低温刺激，其中较为典型的是同一种群中不同个体间通过减少社交接触进而维持自身较高的代谢速率。研究发现，动物之间的相互接触可以明显地改变自身静息代谢速率，并且能够引入很大的可变性[28-29]。原鸡（Gallus gallus）中雏鸡在常温情况下聚集时，耗氧量要比独立生存时明显上升，在低温刺激条件下其耗氧量的增加更为明显，这表明原鸡在寒冷条件下通过聚集的社交行为来增加自身对于低温环境的适应性[30]。很明显，聚集行为本身确实可以降低自身热量的流失，但其影响氧气消耗的具体机制尚不明晰。鸟类适应低温条件的适应性机制还与其社会等级地位有关，黑帽山雀（Junco hyemalis）占有统治地位的个体往往表现出更大的体型，与之而来的是更多的脂肪组织以及肌肉组织的储存，表明占有统治地位的个体拥有对低温条件刺激更好的适应性[31]。

4 鸟类适应低温环境的分子生物学水平特征

4.1 鸟类体表冷觉温度感受器——TRPM8离子通道

鸟类如果要对外界温度信息的变化做出及时的反馈，首先要能够对温度信号具有敏锐的感知，其中重要的温度感知蛋白为瞬时受体电位褪黑素8（Transient Receptor Potential Melastatin 8，TRPM8），尽管 TRPM8为一种广谱的非选择性离子通道蛋白，但一般情况下其对钙离子具有较大的通透性[32]。TRPM8通常情况下会在低温条件下被激活（8～28 ℃），其激活后会诱导细胞外钙离子的大量内流，胞内胞外的钙离子稳态平衡被打破，流入胞内的钙离子一方面可以作为第二信使参与下游的细胞信号转导，另一方面其可以通过膜电位水平的改变引发神经冲动进而对外界低温的刺激做出反应[33]。

4.2 线粒体热量产出的调节器——鸟类解偶联蛋白

鸟类一般缺乏棕色脂肪组织，其最大的产热区域集中于骨骼肌，而肝脏等器官对热量的产出贡献占比较少[36-37]。骨骼肌的产热模式可以细分为战栗性产热和非战栗性产热两部分[38]。非战栗性产热是指骨骼肌不发生收缩时的代谢产热，关于鸟类中骨骼肌非战栗性产热调节最为典型的机制是鸟类解偶联蛋白对于其线粒体氧化磷酸化的调节。简要来说，鸟类线粒体质子运动的相关势能部分被av-UCP解偶联，使得部分线粒体内膜外的质子不再通过电子传递链上的ATP合成酶生成ATP，因此会有部分的质子势能被直接用作热量耗散出去。

4.3 鸟类低温环境下的保护器——热激蛋白70

热激蛋白70（Heat Shock Protein 70，HSP70）是重要的生物大分子。寒冷应激刺激改变了与氧气消耗相关的生理反应，并导致活性氧（ROS）的产生增多[43]，而活性氧的增加可能会通过蛋白质羰基化反应、脂质过氧化反应以及DNA氧化反应等诱导机体损伤。因此，鸟类必须进化出相应的分子机制以应对这些不利因素带来的损伤。

5 结语

鸟类作为脊椎动物中分布区域最为广泛的恒温动物，研究其对低温条件的适应性具有重要的现实意义。本文从形态学、生理学、行为学以及分子生物学层面对鸟类适应低温刺激的机制进行了论述。在论述中发现，仍有许多问题尚未解决，例如在鸟类中是否存在除骨骼肌以外的重要产热组织？这些产热组织与骨骼肌的产热机制之间有什么异同？目前人们已经对哺乳动物和鸟类中的TRPM8离子通道蛋白有了较为深入的研究，是否TRPM的其他同源蛋白也具有类似的冷觉感知功能？近年来，其他的相关温度感受器蛋白的发现越来越多，这些温感蛋白是否也会在鸟类对温度感知方面发挥相应的作用？由此可见，鸟类适应寒冷环境的机制是一项综合性研究，仍然有很多具有重大意义的问题需要攻克。