蜂产品中活性成分对蜜蜂健康的影响

胡浩 乔江涛 张红城 │文

1 北京电子科技职业学院生物工程学院，100176；2 中国农业科学院蜜蜂研究所，北京100093

近些年，世界各国学者逐渐开始关注蜜蜂食物中的营养成分与蜜蜂健康的关系，并取得一定成果。对于蜜蜂而言，蜂蜜不仅仅是能量来源，蜂花粉也不仅仅是蛋白质来源，蜂蜜和蜂花粉中的营养成分在蜜蜂健康上发挥着重要作用[1]。本文综述蜂蜜、蜂花粉中营养成分对蜜蜂健康的影响，旨在为今后蜜蜂饲料的研发与生产，以及我国养蜂业的健康快速发展等提供一些思路和建议。

一、活性成分与蜜蜂健康

1.p-香豆酸与蜜蜂健康

p-香豆酸是蜂产品中常见的一种活性成分，广泛存在于蜂蜜、蜂花粉中。p-香豆酸在洋槐蜜中平均含量为0.147mg/kg，油菜蜜为0.773 mg/kg，椴树蜜为0.178 mg/kg，荆条蜜为0.134 mg/kg，荔枝蜜为0.129 mg/kg，龙眼蜜为0.133 mg/kg，荞麦蜜为0.23 mg/kg[2]；在向日葵蜂花粉中p-香豆酸（结合态）的平均含量为3g/kg[3]。

p-香豆酸会抑制卵巢发育。蜂王和工蜂的生长发育不同是由工蜂饲喂的食物差异造成的，蜂王在生长发育过程中食用蜂王浆，而工蜂则是前3天食用蜂王浆，之后改为食用蜂粮（蜜蜂用蜂花粉和蜂蜜混合而来）。Mao等研究发现，蜂蜜和蜂粮中p-香豆酸能够通过调节蜜蜂的基因表达来抑制蜜蜂卵巢的发育[4]。他们认为蜂王成长过程中食用蜂王浆一方面是为了获取生长发育所需的营养物质，另一方面也是为了避免食用蜂蜜和蜂粮中带入的p-香豆酸对其卵巢发育造成影响。而工蜂由于食用蜂粮，则抑制了卵巢发育[4]。

p-香豆酸能提高蜜蜂免疫力、延长寿命。蜜蜂在自然界中容易受到农药和寄生虫的影响，Liao等发现p-香豆酸能够延长蜜蜂在摄入2种常见杀虫剂后的寿命[1]。Wong等发现p-香豆酸能够延长蜜蜂摄入吡虫啉后的寿命[5]。Leonov等发现蜂蜜中的p-香豆酸能够上调蜜蜂所有解毒基因和特定抗微生物多肽基因的表达，从而提高蜜蜂的免疫力[6]。此外，Mao等建议可以把p-香豆酸添加到饲喂蜜蜂的蔗糖中，用来提高蜜蜂对农药和杀菌剂的抵抗能力[7]。

2.脱落酸与蜜蜂健康

脱落酸是一种常见的植物激素，有顺,反-脱落酸和反,反-脱落酸两种同分异构体。在花蜜、蜂蜜和成年蜜蜂体内都发现脱落酸[8]。其中，石南花中富含脱落酸，其脱落酸含量范围2.5～16.6mg/100g[9]。此外，Qiao等对6种常见蜂蜜中脱落酸进行定量分析，发现脱落酸在椴树蜜、洋槐蜜、油菜蜜、荆条蜜、荔枝蜜和龙眼蜜中的平均含量分别为2.21mg/kg、3.45mg/kg、0.71mg/kg、0.42mg/kg、28.34 mg/kg、104.3mg/kg[2]。

脱落酸能增加越冬蜂存活数量和增强蜜蜂抗螨能力。自然环境的变化会对蜂群造成极大的影响，蜜蜂自身免疫力越强，蜂群抵抗环境变化的能力也就越强。Ramirez等发现脱落酸能够激活蜜蜂幼虫的应激反应，进而提高蜜蜂幼虫对低温的耐受性[10]。Negri等（2020）发现脱落酸能够提高成年蜜蜂对香芹酚和草酸的耐受度，前者是蜂农经常使用的一种杀菌剂，后者则是常用的杀螨剂[11]。此外，Negri等（2015）向蜜蜂饲喂添加脱落酸的食物后，在蜜蜂幼虫和成年蜜蜂体内都检测到脱落酸；此外，还发现脱落酸具有增加蜜蜂免疫细胞活力，提高蜜蜂伤口愈合能力，增加越冬蜂存活数量和增强蜜蜂抗螨能力等作用[12]。

3.槲皮素与蜜蜂健康

槲皮素作为一种常见的黄酮类物质，存在于蜜蜂和蜂花粉中。槲皮素能降低农药和杀螨剂对蜜蜂产生的不良影响。蜜蜂作为重要的授粉昆虫，很容易受到残留在花蜜和花粉上农药的危害。Mao等指出槲皮素通过上调CYP9Q酶基因的表达来提高蜜蜂对拟除虫菊酯杀虫剂和有机磷农药的耐受性[13]。Liao等（2017）发现槲皮素可以减少杀虫剂β-氟氯氰菊酯和联苯菊酯对蜜蜂的毒副作用，从而延长蜜蜂寿命[1]。此外，Liao等（2019）认为氟吡菌酰胺降低蜜蜂的飞行能力，进而危害蜂群健康[14]。他们研究发现槲皮素能够调节线粒体修复，促进蜜蜂肌肉中产生大量三磷酸腺苷，提高其飞行能力。最后，Johnson等发现槲皮素能够降低杀螨剂——氟胺氰菊酯对蜜蜂的毒副作用[15]。Gao等通过向蜜蜂饲喂添加高剂量槲皮素的糖浆后，发现槲皮素能够促进工蜂卵巢发育，促进工蜂建造王台[16]。

4.脂肪酸与蜜蜂健康

蜂花粉中含有多样脂肪酸，包括饱和脂肪酸和不饱和脂肪酸，其中不饱和脂肪酸又分单不饱和脂肪酸和多不饱和脂肪酸。Dong等采用气质联用的方法对来自中国的20种蜂花粉中脂肪酸进行定性和定量分析，发现棕榈酸、硬脂酸、α-亚麻酸、亚油酸、二十二酸和芥酸在20种蜂花粉中都存在，并首次在蜂花粉中定量神经酸[17]。

脂肪酸对于昆虫的生长和繁殖有着极其重要的影响。Ziegelmann等发现棕榈酸和硬脂酸是蜜蜂精液中的主要饱和脂肪酸[18]。Stanley等发现花生四烯酸与蜜蜂体内脂联蛋白的转录表达息息相关[19]。Dong等认为神经酸对于蜜蜂神经系统和大脑发育发挥着重要作用[17]。亚油酸、亚麻酸、花生四烯酸和神经酸是蜜蜂生长发育的必需脂肪酸。

5.蜜蜂食物中其他物质与蜜蜂健康

Qiao等首次在椴树蜜中发现存在N-（2-苯乙基）乙酰胺，推测其能够增加蜜蜂采集蜂蜜的能力，在蜜蜂饲料中添加少量的N-（2-苯乙基）乙酰胺或者咖啡因，能够提高蜂蜜的产量[20]。Mao等发现蜂蜜中存在短叶松素，5-甲氧基短叶松素和松属素能够提高CYP9Q酶的活性，从而提高蜜蜂抵抗杀菌剂或者农药的能力[7]。Othman等认为蜜蜂食用蜂蜜能够提高其学习能力和记忆力[21]。Alaux等发现蜂花粉中的营养成分能够激活蜜蜂体内代谢酶，明显上调蜜蜂的长寿基因和抗菌肽基因[22]。此外，蜂花粉中的营养成分通过提高蜜蜂的免疫力，不仅能减少杀虫剂对蜜蜂产生的危害，还能抵抗病原体对蜜蜂的伤害，例如微孢子虫、细菌和病毒。

二、蜜蜂营养学的启示

1.蜜蜂抗螨的特需食物

蜜蜂营养基因组学研究表明，蜜蜂感染螨虫后，其免疫系统和消化系统将受到严重影响。虽然蜂花粉能够满足蜜蜂的营养需求和增强免疫力，但是，当蜜蜂感染螨虫后，蜜蜂体内与蛋白代谢相关基因显著下调，造成蛋白质水解酶、肽酶表达量下降，酶活力降低。从而抑制蜜蜂对蛋白质的消化吸收，不能完全利用花粉中的蛋白质来维持其生理发育[22]。

蜜蜂感染螨虫后，对花粉中的营养素不消化、不吸收、涨肚子、无力飞行，处于隐性饥饿状态，换句话说蜜蜂在感染螨虫后是饿死的。因此，需要开发蜜蜂感染螨虫后的特需食品，以替代蜂花粉，从而补充必需氨基酸。研究表明，蜜蜂需要10种必需氨基酸来维持其生长发育，包括精氨酸、组氨酸、赖氨酸、色氨酸、苯丙氨酸、蛋氨酸、苏氨酸、亮氨酸、异亮氨酸和缬氨酸[22]。这意味着这些氨基酸不能由蜜蜂合成，必须直接在饮食中获得。蜜蜂抗螨的特需食品中，应该添加足量的这10种游离氨基酸来替代蜂花粉，来维持生长发育。

2.脱脂蛋白粉不能替代花粉

在自然条件下，蜜蜂主要依靠花蜜和花粉来满足食物需求和维持群体生存。在人工饲养时，为了降低成本，通常用脱脂蛋白粉来替代花粉饲喂蜜蜂。脱脂蛋白粉的脂肪含量通常小于1%，远低于蜂花粉中的脂肪含量（2%～16%），脂肪酸的种类也远少于蜂花粉的脂肪酸种类，这是造成蜜蜂成虫和幼虫死亡、蜕皮羽化失败、发育畸形和生育能力下降的主要原因[19]。脱脂蛋白粉缺乏蜜蜂生长发育所需的必须营养物质，如蜜蜂生长发育的必需脂肪酸——亚油酸、亚麻酸、花生四烯酸和神经酸，以及p-香豆酸等，进而会影响蜜蜂免疫力、寿命、幼虫羽化等功能。因此，脱脂蛋白粉不能替代花粉来饲喂蜜蜂。

3.蔗糖不能替代蜂蜜

值得注意的是，在越冬和春繁期间应该为蜜蜂提供充足的蜂蜜和花粉，以保证蜜蜂的健康和强群。为了降低成本，有些养蜂人在越冬和春繁期间饲喂蔗糖代替蜂蜜，这对蜜蜂的生长发育非常不利。蜂蜜中含有p-香豆酸、槲皮素、脱落酸和低聚糖等，这些成分可以增强蜜蜂免疫力、延长寿命、抵抗农药毒性，以及有助于蜜蜂幼虫对低温的耐受性，此外对维持肠道菌群平衡有重要作用[9]。而蔗糖中没有这些活性成分，不能用蔗糖代替蜂蜜饲喂蜜蜂。

三、展望

要大力加强蜜蜂营养学的研究，研发出饲养蜜蜂所需的营养补充剂和辅助抗病、增强免疫力的“特需食物”。要建立蜜蜂福利制度，善待蜜蜂，保证蜜蜂得到充足的营养和良好的管理，更好地为生态多样性和人类健康服务。