中国不同年代玉米根系形态生理功能特性的演化

肖万欣王延波赵海岩叶雨盛王大为张 洋

(辽宁省农业科学院,辽宁 沈阳 110161)

玉米在全球谷类作物中排名第一,种植面积达1.9亿hm2,产量超过10 亿t[1]。 20 世纪50年代以来,我国玉米种植面积逐渐增加,单产持续增长,产量的遗传增益平均为94.7%的递增幅度提高,产量的提高得益于品种改良过程中耐密性的增强。 与玉米生产力相关的冠层形态和光合特性的变化已经得到了很好的记录[2]。 根据美国一项对玉米历年产量增长的研究表明,根系结构的变化比冠层结构的变化对产量的直接影响更大[3]。 随着时间的推移,玉米根系的分布倾向于垂直延伸和水平收缩,以适应在美国和中国的现代杂交种密植增产栽培模式[3,4]。

比较不同年代释放的玉米基因型在产量和非生物胁迫耐受性方面的变化,有助于了解选择性育种的成就。然而,对于中国不同年代玉米自交系与杂交种根系生长、形态和生理功能特征的演化研究较少,特别是根系的变化与干旱、低氮等逆境的互作方面。 本研究系统综述了中国不同年代选育的玉米杂交种和自交系在根系生长、形态生理功能进化以及对水分和养分的互作协同演化研究进展,同时,围绕当前玉米根系研究现状,分别从资源利用、全基因组学关联研究和协同进化角度提出了研究展望,以期为提高土壤资源高效利用、趋利避害、增强生态系统功能、玉米育种和栽培改良提供理论和技术指导。

1 形态与干物质

1.1 形态

1.1.1 根长、根表面积、根体积、根条数、节根数

不同年代玉米品种根系性状(根长、根表面积、根体积、根条数等)随品种年代的更替表现为“先增后减”的趋势,20 世纪50～70年代平展型品种趋向于构建逐渐强大根系系统,以提高根系吸收能力;80年代紧凑型品种趋向于减少高层节根,以减少“冗余器官”的干物质消耗[5,6]。1980年至今育成的玉米品种,随品种更替,不同年代玉米品种总根条数、根长和根表面积均呈现先减小后增加的趋势,近代品种根量增加能够为产量的形成提供足够的养分[7]。 不同生育阶段研究表明,在生长发育前期,随着品种年代的进展(1950～1990年),根系活跃吸收面积、单株根条数显著增加,且不同年代的品种间差异显著,在生长发育后期,随着品种年代的进展,高层节根数量明显增加[8]。 在创建理想根系结构中,节根(包括气生根和冠根)的生长可能是未来玉米育种目标[9]。 与早期品种相比,近代品种的紧凑型根系不仅增强了对土壤深层水分、养分的吸收,也促进了干物质向子粒的高效转移和水分利用效率的提高[5]。

1.1.2 根系大小

中国20 世纪70年代至90年代早期释放的杂交品种,与20 世纪50年代使用的地方品种相比,根系更大[10]。 根的减少可能有利于减少植物内部的根竞争。 在美国,增加种植密度是提高玉米产量的主要因素[11]。 提高玉米种植密度只会使根系长度减少,特别是0～20 cm土层根系长度减少70%以上[12]。 在中国,适宜高密度栽培的品种有郑单958 和先玉335 等[13]。 根系大小的减小可以看作是对高种植密度的适应性响应。

1.1.3 根系分布与根长密度

与20 世纪50年代和70年代品种相比,90年代品种根系在深层土壤(20～50 cm)中所占比率也明显增加,有利于在玉米根系总量减少的情况下使水分和养分得到充分的吸收和利用;在距离植株0～10 cm 的水平范围内,90年代玉米品种根系下扎能力增强,分布数量多、比率大,随玉米品种更替根系的空间分布呈“横向紧缩,纵向延伸”的特点[4,6,14]。 从1950～2000年,玉米品种地上部平均茎叶夹角和地下平均根系入土角度均呈现减小趋势。地上部紧凑的株型改善了密植群体内部的光分布情况,紧凑的根型增强了玉米根系对深层土壤营养和水分的利用[15]。 随着品种的不断更替,不同根层根系的平均下扎角度也逐渐减小,由最大的根系平均入土角度56°降为33.8°。 植株的茎叶夹角与根系的入土角度间呈高度的正相关。 玉米地上、地下构型的改变有利于提高大田玉米种植密度,并增加根系对深层土壤水分和养分的吸收,对指导玉米育种和节水高产栽培实践有重要意义[16]。 大部分玉米根系分布在0～30 cm 的土层中,30 cm 以下土壤中的根系大大减少,1990年和2000年品种的根长密度大于早期品种[17]。 近代品种侧根密度减少,降低了根系聚集造成的根系竞争,有利于养分的吸收[7]。

1.1.4 微观形态

次生胚根数目随品种更替呈现明显的上升趋势,有利于植株苗期的生长;根系皮层通气组织占横截面积比例随品种更替增加而细胞层数减少,引起根系呼吸消耗降低,减少了近代品种由于根量增大造成的根系代谢的消耗,有利于提高氮素利用效率,增加籽粒产量。 根系皮层细胞层数和细胞大小虽有差异,但并无明显变化趋势[14]。

1.2 干物质

随着年代的推进,不同年代的玉米品种,玉米单株根系干重呈现先上升后降低的单峰曲线变化趋势[6]。 20 世纪90年代玉米品种根系干物质积累量随生育进程的推进增加迅速,直到成熟期仍维持较高水平,开花后根重持续时间长,且在深层土壤中的优势明显。 在深40～100 cm土层内根系重量,20 世纪90年代品种分别比70年代品种和50年代品种高出75%和1060%[4]。 2000年以后品种,95%的根系干重所达到的土层深度较之前品种增加23.7%,表明近代品种根系下扎能力增强,在深层土壤中的根系分布比例增加[14]。 在生长发育后期,随着品种年代的推进,单株根干重和冠根比显著增加[8]。 不同年代玉米自交系根冠比表现为2000年＜1960年＜1980年,根冠比越小,说明单位根重对地上部的载荷量越大,地上部同化产物向根部转运较少,随年代的更替,当代骨干自交系更多的干物质转运到籽粒中去[18]。

2 生理

20 世纪50～90年代,随玉米品种更替,根系活力增强,在40～100 cm 根层和生育后期更为突出。 90年代品种各生育阶段的根系活力日积值远高于50年代和70年代品种,且在灌浆期间(播种后67 d 至90 d)这种差别最大。 根系中可溶性蛋白含量、ATPase 活性随品种更替呈递增趋势,且在距离植株10～15 cm 的横向空间内活性提高最大,90年代品种在10～25 cm 的横向空间内ATPase比活性具有优势[19]。 随玉米品种更替,根系超氧物歧化酶(SOD)、过氧化氢酶(CAT)、过氧化物酶(POD)等保护酶活性提高,膜脂过氧化产物丙二醛(MDA)含量降低,玉米品种更替的过程伴随根系清除活性氧的能力增强、衰老缓慢。 20 世纪90年代品种根系SOD、CAT 活性在生育后期下降缓慢,显著高于50年代和70年代品种,下层根系尤为明显。 MDA 含量则随生育进程的推进呈递增趋势,前期增加缓慢,后期增加迅速,上层根系高于中层和下层根系,生育前期品种间MDA 含量差异不显著,生育后期,50年代品种显著高于70年代品种和90年代品种。90年代品种具有更强的活性氧清除能力,后期膜脂过氧化伤害轻,有利于维持根系在产量形成期维持较强的生理活性[20]。 不同生育阶段研究表明,在生长发育前期,随着品种年代的进展,根系SOD 和CAT 活性显著增加,且不同年代的品种间差异显著,在生长发育后期,随着品种年代的进展,根系合成氨基酸的能力增强,对元素Zn、B、Mn、P、Mg、Ca 和K 的吸收速率明显增大[8]。

在玉米骨干自交系中,21 世纪初自交系根系可溶性蛋白含量始终大于20 世纪80年代和60年代年自交系;根系活力随开花天数的推进先增后降呈单峰曲线变化,在开花后10 d 左右达最大值,在根系活力下降过程中,21世纪初自交系下降幅度明显小于80年代和60年代;21世纪初自交系开花后根系保护酶活性高于20 世纪80年代和60年代自交系,随开花天数的增加2000年自交系在生育后期根系SOD、POD、CAT 活性比1980年和1960年自交系具有明显优势;MDA 含量变化与保护酶的活性变化恰好相反[18]。

3 水分利用

根系大小和构型在养分和水分吸收中起着重要作用,特别是在养分和/或水分供应不足的情况下[21]。 现代品种根系结构改变通过调整平均水平根系夹角45°到70°,这可能会增加水的捕捉能力,因此,可能直接影响生物量积累和产量增加[3]。 21 世纪初品种在保证根系较高的吸收性能的基础上,减少了冗余器官的消耗,从而提高了品种的水分利用效率。 随着土壤水分含量的降低,各年代品种总根系长度、表面积和体积均降低。 在同一水分条件下,20 世纪80年代以后的玉米品种各根系性状普遍小于50～70年代品种;随着土壤水分的减少,0～10 cm土层内根系长度、表面积和体积显著降低,而20～30 cm土层内根系各性状指标显著增加,说明在水分供应减少后根系有向深层发展的趋势并在功能上有补偿作用[15]。

4 养分利用

4.1 氮素

1990年以来,中国现代玉米育种降低了表层土壤的根长密度,但根系生长、氮素和干物质积累及产量对低氮胁迫的响应与较老的杂交品种(20 世纪70年代)相似[9]。21 世纪初自交系在花后的根系氮素含量变化与20 世纪80年代和60年代自交系基本一致[18]。 玉米根系大小与土壤中的氮含量呈负相关。 根长密度越大,土壤中氮素耗竭越多,尤其在玉米茎的垂直下方。 现代玉米品种的总根长和根系密度更大,对土壤中氮的消耗量也大[17]。在同一氮素水平下,根干重、95%的根系干重所达到的土层深度、根系皮层通气组织占根系横截面积的比例与氮素积累量呈显著线性正相关,根系呼吸速率和氮素积累量呈显著线性负相关[14]。 与低氮处理相比,正常供氮降低了根干重、根冠比和根系相对生长速率,但增加总根长和侧根长。 根系生长对低氮胁迫的响应随着释放年限的增加而减小,对于20 世纪90年代之前育成的品种,供氮降低了总轴根长,但不影响种子根数[22]。 随育种年代演进,地上部相对生长速率表现明显增加,不同氮水平下表现一致。 但是,根系相对生长速率仅在正常供氮条件下表现出与育成年代线性相关。 相应地,只在正常供氮条件下,玉米总根长、侧根长、轴根长表现为随育成年代增加而明显增加。 因此,在过去47年的玉米育种进程中,玉米地上部生长势在不同氮供应水平下均得到提高,而根系生长则只在正常供氮条件下得到提高[22]。 也有研究指出,没有对根系对土壤氮有效性的响应有任何具体的提高[9]。 进一步改良根系在低氮环境下的生长能力可能会进一步提高现代玉米品种的氮吸收效率[22]。 30～150 cm土层根长密度与硝态氮耗竭呈显著正相关[23]。 因此,深层根系是有效吸收氮和水分的理想根系结构[21]。 在低施氮和高施氮条件下,现代杂交种在土壤深层氮素吸收效率较高,根系数量接近于老杂交种,这可能是其氮素积累和产量较高的原因。 另一个可能的原因是,现代杂交种利用较少的根系吸收了较多的氮素,在高肥力和充足的水供应的土壤中,通过质量流补充氮到根际的速度较快。现代栽培品种也可能通过增加蒸腾作用促进氮素的获取[9]。 然而,在另一位学者研究中,虽然先玉335 的蒸腾速率最高,但并没有发现现代栽培品种整体上比老栽培品种的蒸腾速率高[24]。

4.2 磷素

现代玉米品种的吸磷量显著高于早期品种(20 世纪50年代),但土壤中速效磷的耗竭与早期品种相比无明显减少,表层土壤中的速效磷含量在收获期甚至高于吐丝期[17]。 开花后,21 世纪初自交系花后各器官磷素含量的下降幅度都明显高于20 世纪80年代60年代自交系[18]。

4.3 钾素

不同年代玉米品种根系在土壤中的分布对土壤钾消耗无显著影响[17]。 开花后,21 世纪初自交系根系钾素含量变化与20 世纪80年代和60年代自交系基本一致,但叶和茎鞘中钾素含量下降幅度高于80年代和60年代自交系[18]。

5 水氮互作

玉米根系的进化伴随着更高的产量和对干旱和低氮环境更强的耐受性[25]。 在低氮和低氮干旱复合胁迫下,随年代推进(1973～2014年),玉米品种根干重、根长及根表面积呈先升后降又升的趋势,早期品种的根系性状逐渐增加,以获取更多的水分和养分,现代品种的根系性状逐渐减少,以减少冗余器官的消耗,而新品种有所上升,以满足产量持续增长所需水分和养分。 在低氮和低氮干旱复合胁迫下,与早期品种相比,现代品种根干重变化小,但根长和根表面积增加多,根系平均直径变细,伤流量减少不显著。 不同年代玉米品种根系逐渐优化,现代品种根系形态调节能力增强,对低氮和低氮干旱复合胁迫的耐性提高[26]。

现代玉米自交系根系在表层(0～20 cm)冗余根系较少,在土壤深层的根系生长得到很大程度的促进。 根系形态特征(干重、长度、体积、表面积、重密度和长度密度)在20 世纪60～80年代呈上升趋势,80年代～21 世纪初呈下降趋势,与产量、水分利用效率和氮素利用效率呈显著的二次曲线关系。 而单位根体积吸收水氮量、根系吸收面积相关的生理特性、根系活力均有所提高,其生理特性与产量、水分利用效率和氮素利用效率呈线性正相关关系。 现代自交系在正常或胁迫环境下,其水分利用效率和氮素利用效率的提高与根系生理吸收能力的提高有关,而不是根系尺寸的增大[25]。

6 问题与展望

6.1 根系性状与资源利用

在水氮环境下,种植密度对玉米产量有重要影响。然而,中国的育种策略和农艺实践长期侧重于单株表现[27]。 玉米杂交种及其亲本自交系在不同时期审定的中高密度品种间产量差异不显著,高密度品种改良在20 世纪80年代以前在中国完全被忽视[28]。 当育种家认识到美国玉米的成功后,在高密度环境下进行育种,应对倒伏、繁殖力、经济系数、抗旱性和肥料利用效率等各种逆境压力问题日益受到重视。 因此,基因型与密度、水肥环境的相互作用是今后研究的重点,今后应开展基于大遗传群体的根系构型演化研究,以系统深入阐析根系的变化和资源利用效率提高的关系。

6.2 根系生长对逆境胁迫的响应及全基因组关联研究

Sun 等(2021),在玉米苗期高和低硝态氮条件下,对461个玉米自交系根系生长进行了关联分析,测定了21个根系性状。 在低氮条件下,植株性状的遗传率为0.43～0.82,远高于高氮条件下的0.27～0.55。 采用542 796个高密度单核苷酸多态性(SNP)标记进行基因分型,通过混合线性模型(MLM)和一般线性模型分析,共鉴定出328个显著SNP 标记,其中34个通过两种方法检测。 在这些SNP 标记侧翼的100 kb 区间中,确定了4个候选基因。 在低氮和高氮条件下,编码MA3 结构域蛋白的基因与第一轮冠根数相关。 该研究获得的表型和遗传信息可用于玉米根系性状的遗传改良,提高玉米氮素利用率[29]。玉米根系的进化伴随着更高的产量和对干旱和低氮同时发生的复合胁迫更强的耐受性,今后应开展玉米全生育期的基于干旱和低氮等复合逆境胁迫对根系生长的影响及全基因组关联研究。

6.3 根系互促作用的进化

密植玉米根系间竞争加剧,不同株型品种、不同密度玉米根系竞争增产效应各异,合理密植是实现玉米高产的关键。 根系通过空间错位回避互感邻近根系,根系间竞争损耗小、互利增效大的品种密植可实现增产,然而,在生物多样性研究中,如何揭示植物群落中根系性状的物种特异性反应,以及促进物种和被促进物种之间的代谢和界间相互作用。 在农业生态系统中,地下促进作用的下一个前沿领域将是识别复杂交织的两种和三种物种之间的相互作用[30],如:具有促进进化功能的物种如何通过根系分泌物、信号分子和土壤生物区系识别、响应和匹配促进进化因子的? 如何通过功能特征(如叶片锰浓度)和新技术(如图像处理和多组分析)来衡量更多样化的植物群落(超过两个物种)中的种间促进作用,以更好地理解物种促进作用的进化机制? 如何设计地下促进过程,以设计更高产和更可持续的种植系统(如间作和农林复合)? 今后应重点开展上述内容,以增强生态系统功能,为物种选择/基因型组合和育种提供信息。