腹足纲繁殖生物学研究进展

金 武，马学艳，吕国华，顾若波1,2,，华 丹，闻海波1,2,

（1中国水产科学研究院淡水渔业研究中心，农业农村部淡水渔业与种质资源利用重点实验室，江苏无锡 214081；2南京农业大学，无锡渔业学院，江苏无锡 214081；3中国水产科学研究院淡水渔业研究中心，中美淡水贝类种质资源保护及利用国际联合实验室，江苏无锡 214081；4上海海洋大学，农业农村部淡水水产种质资源重点实验室，上海，201306）

0 引言

腹足纲(Gastropoda)是软体动物门中最大的纲，约6.5万～8万个物种。腹足纲物种具有明显且发达的头部，腹面有肥厚而广阔的足，并因此得名[1]。最新的从分子系统发生学的方法建立的腹足纲分类系统包括笠形腹足纲、古腹足纲、仁螺总目、蜑形类、新进腹足目、异鳃类6大类[2]，其中新进腹足目(Caenogastropoda)占腹足纲生物的60%以上，其中许多种具有重要的经济价值和生态价值[3]。

19世纪和20世纪早期，北美大量学者根据腹足纲贝壳形态的细微差异引入了大量的新名称，导致该地区腹足纲分类比其他地区更混乱[4]。基于分子生物学建立的腹足纲和传统的基于形态学建立的分类仍存在一些差异，甚至部分属也存在争议[4]。因此，腹足纲繁殖生物学也因为一些种属的分类变动可能存在争议或错误，有必要根据最新的分类系统对腹足纲的繁殖生物学进行梳理，以期为腹足纲生物资源保护与利用提供参考。

1 繁殖方式的进化

腹足纲繁殖方式主要包括雌雄异体(dioecy)、雌雄同体(protandry)、孤雌生殖(parthenogenesis)、性畸变(imposex)、性逆转等几类。

1.1 雌雄异体

雌雄异体是腹足纲和新进腹足目的较原始的方式[3,5-6]。主扭舌目(Architaenioglossa)包括福寿螺科(Ampullariids)、田螺科(Viviparid)以及部分陆生环口螺总科(Cyclophoroidea)均是雌雄异体[7]。

1.2 雌雄同体

在进化进程中，衍变出雄性先熟雌雄同体。Laevapex fuscus的精子在冬末春初的时候成熟，而卵子在初夏的时候成熟。但它们只在6月时交配，因此在功能上也属于雄性先熟的一种[8]。舟螺科(Calyptraeidae)、Capulidae科、海蛳螺科(Epitoniidae)、顶盖螺科(Hipponicidae)、紫螺科(Janthinidae)则几乎都是雄性先熟雌雄同体[9-11]。新进腹足目中一些海洋腹足类，如珊瑚螺亚科(Coralliophilinae)也是雄性先熟雌雄同体[12-14]。锥螺属(Turritella)的 Vermicularia spirata、Gazameda gunni和芝麻螺属(Planaxidae)的Fossarus ambiguus是雄性先熟雌雄同体。

雌性先熟雌雄同体是指出生时为雌性，并在其生命的一个时间点转换性别为雄性的生物。该生物会随着成长过程中受到的内部或外部刺激，导致其改变性别成为雄性。其中雄性个体的生育能力会随着其年龄成长而大幅增加，和雌性不同[15]。

营寄生的一类个体很细小的瓷螺科(Eulimidae)的繁殖方式可能包括雄性先熟雌雄同体、雌雄异体、雌雄同体三种繁殖方式，但由于没有组织切片和对个体纵向上的长期观察，因此仍难下定论[16]。

1.3 孤雌生殖

根据孤雌生殖卵母细胞形成的细胞学过程，可以将孤雌生殖分为四种类型：（1）单倍体孤雌生殖(haploid)；（2）自体融合孤雌生殖(automictic)；（3）无融合 孤 雌 生 殖 (apomictic)；（4）核 内 有 丝 分 裂(endomitosis)[17]。

孤雌生殖通常在河口螺类和淡水腹足纲多见，如：锥蜷科(Thiaridae)、泰特螺科(Tateidae)。孤雌生殖与这些种地理分布广的特点有关，并且经常以入侵种的身份出现[18-20]。在新西兰泥螺(Potamopyrgus antipodarum)中，二倍体有性种群多雄性，而孤雌生殖群体的后代多为多倍体且以雌性为主[21]。田螺科的一些种也营孤雌生殖[7]。

在机器学习的实际应用中，大多数分类训练样本集是非平衡的，有研究表示[1]，非平衡样本集会影响机器从中学习的规则的准确性，而且失衡度越大，即各类训练样本数量差异越大，影响就越大。因此，如何优化传统分类方法，以提升对不平衡数据分类性能是目前机器学习领域里研究热点之一。

孤雌生殖根据起源不同又可以分自发起源、杂种起源、传播起源、感染起源4大类[17]。田螺科Campeloma属自发起源的二倍体孤雌生殖可以减少突变和寄生引起的负面影响[7,22]。一些孤雌生殖的动物也具有产生雄性后代的能力，一定程度上延缓了有害突变基因的积累，增加了遗传多样性[23]。孤雌生殖除了与染色体的倍性有关外，还可能与其共生微生物、寄生虫有联系。有一些特殊的共生微生物，如：共生微孢子虫Microsporidia、螺原体Spiroplasma、沃尔巴克氏体Wolbachia，类立克氏体Rickettsia等属的共生细菌会对宿主进行“生殖操作”[24]。寄生虫Leucochloridiomorpha constantiae感染则能引起淡水螺Campeloma decisum雄性个体的精子失活，但对雌性个体无影响，导致C.decisum种群只能通过孤雌生殖进行扩繁[25]。

1.4 性畸变

性畸变，也称假雌雄同体(pseudohermaphroditism)，是指雌性个体中发育出不正常的雄性特征，包括阴茎和输精管的形成。性畸变严重时会导致输卵管的堵塞，阻碍受精的完成和卵囊的释放，使雌性成体不育，种群退化，甚至区域性绝种[26]。引起腹足纲性畸变最常见的因素是环境中的三丁基锡(TBT)[27-28]。

1.5 性逆转

蠕虫螺(Dendropoma)在大规格个体中雌性的比例显著增加是因为存在性转换的过程[29]。新进腹足目的珊瑚螺亚科(coralliophilid)的性逆转过程和笠形腹足纲(Patellogastropoda)及舟螺科类似。它们多都受群居习性影响而产生并与个体大小有关[12-14,30]。性逆转经常会与雄性先熟雌雄同体混在一起，如：蛇螺科(Vermetidae)有3个属，但繁殖习性却不同，Serpulorbis属是性转换，其它两个属是雄性先熟雌雄同体。Serpulorbis arenarius为雌雄同体，先从雄性变成雌性，然后雌性变成雄性，如此往复不断[9]。S.arenarius是新进腹足目唯一已知的雌雄同体的例子，其他物种有关于性逆转的记载较少[11]。

2 两性繁殖与孤雌生殖的选择难题与有关假说

2.1 两性繁殖与孤雌生殖的选择难题

进化生物学中最大的谜团之一是约99%多细胞真核生物中的营有性生殖而非孤雌生殖，但两性繁殖看起来似乎代价不菲[31]。

一方面，雌雄两种性别的个体需要花费时间精力找到对方才能进行交配，而且雌雄交配时双方往往处于一种极其容易被攻击甚至被捕食的危险境地，更直接影响他们甚至后代的生存，即所谓的有性生殖的双重成本(Two Fold Cost of Sex)[32]。另一方面，如果多个位点上的多态等位基因相互作用并对保持或提高适合度有益，那么将生物将倾向于减少这些等位基因之间的重组，即：采用孤雌生殖策略。换句话说，遗传上的重组也可能会降低后代的适合度(fitness)[33]。

2.2 两性繁殖与孤雌生殖的有关假说

2.2.1 维持两性生殖的突变假说 维持两性生殖的突变假说通常可以分为随机（随机）过程和确定性（选择性）过程。该假说基于重组等位基因和打破连锁不平衡认为：重组可以将以前存在于单独个体中的有益突变合并在一起，也可以将有害突变合并在一起。这将使群体更容易对选择做出反应，从而增加群体的遗传多样性[34]。

2.2.2 维持两性生殖的生态学假说 最佳个体假说/彩票假说(The Best Man or Lottery hypothesis)认为有性生物能够通过产生基因变异的后代而生活在不可预测的环境中，而克隆生物则不能。两性生殖会在不稳定的环境中出现，且两性生殖的物理特征会经常发生变化，而孤雌生殖应该只在稳定的环境中出现[35]。目前该假说和诸多情况不符合。

红皇后(Red Queen)假说认为，生物灭绝的概率与其存活时间无关。生存并未因竞争胜出而变得容易，物种不仅要适应环境，还要适应其他物种，因此它仍然存在与新生物种同样的灭绝的概率。自然界中的生存竞争法则是：不进则退，停滞等于灭亡。有性生殖正是为了让本物种进化的比其他物种更优秀而延续下来的。如：两性繁殖生物产生具有不同抗性等位基因组合的后代，它比孤雌生殖或者克隆后代逃脱寄生虫感染的机会要大得多[37-38]。如：Potamopyrgus antipodarum为了适应寄生虫存在就倾向于采用有性生殖方式繁殖后代[39]。

3 性别决定机制

目前，对大多数腹足纲的性别决定机制仍未完全了解。在雌雄异体的群体中，性别曾被认为是由遗传控制的，环境条件的影响未知，但遗传对性别变化的影响至今仍未完全研究透彻。

3.1 核型与异染色体

腹足纲有291个种的核型分析表明，他们存在性染色体[40]。古腹足纲(Vetigastropoda)和后鳃类(Opisthobranchia)未见存在性染色体报导。Fasciolaria lignaria和Pisania striata中有XY染色体的报导[41]。岩石玉黍螺Littorina saxatilis和新进腹足目的3个种(Fasciolaria lignaria、Pisania striata、P.maculosa)、Carinariid的翼体螺(Pterosoma planum)及觿螺科(hydroibiid)的Benedictia baiacalensis有XY性别决定系统的发现[40,42]。XY和ZW两种类型在田螺属(Viviparus)中均有发现[43]，且环口螺科(Cyclophoridae)的ZW型已有报导[44]。腹足纲动物关于异染色体的报导很少，仅发现在蜒螺科Monodonta vermiculata、Neotricula aperta、Melarhaphe neritoides、Pterosoma planum和Theodoxus meridionali有XX（雌性）或XO（雄性）性别决定系统[45]。在蜑螺科(Nerites)也发现有XO性染色体系统[46]。在非主扭舌目(non-Architaenioglossa)钉螺属的开放新拟钉螺Neotricula aperta、麂眼螺科的Rissoa ventricosa、玉黍螺属的Melarhaphe neritoides也有报导XO型的性染色体决定型。

腹足纲大多数多是二倍体，染色体数变化范围较广。中国圆田螺(Cipangopaludina chinensis)18条[47]，有肺类30条以上，Megalobulimus granulosus31条[48]，小椎实螺(Austropeplea ollula)32条[49]。属间不同种之间的杂交也会导致异染色体。如：Viviparus alter(2n=18)和V.contectus(2n=14)杂交的后代。该后代可以正常生活、受精、甚至回交。F1杂交产生的雄性的二倍体染色体成分均由16条染色体组成，其中：7条源于V.contectus，9条源于V.alter。与V.alter回交的F2杂交雄性比与V.contectus雌性回交的F2杂交雄性的染色体数目多。显然，F1杂交种在减数分裂时未配对的染色体是随机分离和分布的，当F1杂交种雄性与V.alter回交时，其中具有8条染色体的F1杂交种的精子是大部分后代的父亲。但在与V.contectus的回交中，那些具有V.alter样9条染色体的精子更成功，这是由于主动选择了与V.alter类似的9条染色体最相配的精子[50]。

3.2 遗传因素

对苹果螺(Pomacea canaliculata)育种实验的研究初步揭示了性别决定的遗传学规律。孵化时的整个种群性别比没有偏差，但无论是在野外采集的还是在实验室中单个群体，其性别比都有很大的变化[51]。食物的丰沛性、温度和年龄对性别比没有影响，但产卵量较重的单个批次往往有更多的雌性后代。苹果螺单个批次后代性别比由父母双方的遗传贡献决定，但母体的贡献较大。性别是多基因控制，可能涉及四个以上基因[52]。这种性别决定机制可能是遗传系统之间的进化过渡期间发生的。新的数据涵盖更多分类学上的物种后，将大大有助于更全面地了解腹足纲动物性别决定系统的进化情况[53]。

在Busycon carica和B.canaliculatus中发现了一种可遗传的、与性别相关的微卫星多态性。该位点在雌性中为杂合子，在雄性中为半合子。等位基因由母亲传给儿子和女儿，但父本只将等位基因传给女儿。利用这一遗传标记证明，尽管成体的性别比往往有很大的偏差，但胚胎性别比不会偏离50:50[54]。

3.3 环境因素

舟螺科动物性别变化取决于其个体的大小和所处环境[55-56]。附近的同种生物的影响是通过触摸而非水传播的化学物质来实现的。它通过与同种动物的身体接触而改变性别[57]。Crepidula cf.marginalis的大个体抑制了小个体的生长和性别变化，而小个体则提高了大个体的生长速度[57]。

4 腹足纲生物的性别分化

4.1 神经激素

在软体动物中，性别分化受神经激素的控制，生殖周期可能受神经激素/神经胺的调节，也可能受周围水体中获得的类固醇共同调节。神经激素作用于膜受体，引发一系列细胞内事件，从而调控基因转录[58]。对染料骨螺(Bolinus brandaris)的研究表明，其性别分化和体内激素有关[59]。

4.2 类固醇激素

在脊椎动物中，类固醇的释放和水平由促性腺激素释放激素(GnRH)控制。在淡水螺(Helisoma trivolvis)和静水椎实螺(Lymnaea stagnalis)也发现存在类似GnRH类似物控制通路，就像脊椎动物中存在下丘脑-垂体-性腺轴一样，软体动物中似乎也存在中枢神经系统GnRH性腺轴[60]。

4.3 内分泌干扰物

与脊椎动物不同，软体动物通过排泄系统代谢外源性化学物质和消除三丁基锡等污染物的能力有限。如：大羊角螺(Marisa cornuarietis)在 1～100 μg/l的双酚A(BPA)或辛基苯(OC)环境生活一周年则易出现所谓“超级雌性”的个体。它们会生出额外的雌性器官、附属性腺肿大、输卵管畸形、卵块增多、进而导致雌性个体死亡，种群出现雄性偏多的现象[61-62]。而在另一些腹足纲中受到内分泌干扰化合物(Endocrine Disrupting Chemicals,EDC)的影响，则会出现所谓的性畸变，即出现一些雄性特征或发育出不具功能的雄性器官，如：阴茎、输精管和/或精管[58]。雄激素受体(AR)激动剂（如：17α-甲基睾酮，MT）、芳香化酶抑制剂（如：Fedrozole）和抗雄激素（如CPA、Vinclozolin、VZ）都能诱发性畸变[63]。此外，杀真菌剂Fenarimol(FEN)[61]和有机氯污染物，如多氯联苯[64]和多环芳烃[65]也能诱发性畸变。三丁基氯化锡及其氧化物也能干扰内分泌作用，从而强效诱导性畸变[66]。

5 结论与展望

腹足纲生物因其分布广、食性杂、分布广等特点在海淡水生态系统及人类活动中扮演重要角色。淡水水域的部分腹足类生物因兼间具消费者和分解者两种角色，因此在淡水湿地系统中扮演了重要角色。环棱螺属的一些种作为地方特色水产品，既丰富了广大人民群众的“菜篮子”，同时也为名特优水产品，如：中华绒螯蟹、青鱼等提供了优质饵料[67]。

基于国内外腹足纲繁殖生物学的研究总结，建议今后从以下方面开展研究：推进腹足纲濒危物种的繁殖生物学研究，特别是中国特有种的保护，并系统开展腹足纲濒危物种生境恢复及增殖放流研究；强化腹足纲生物资源管理，在保证生态系统良性循环的基础上，合理确定资源开发强度；挖掘腹足纲繁殖生物学机理，为入侵种（如：福寿螺、新西兰泥螺等）防控及以螺媒寄生虫传播阻断提供解决方法。