新疆天池裸重唇鱼的食性分析及虹鳟入侵对其食性的影响

张媛媛，苏辉明，刘 凯，黄 成①

(1.南京大学生命科学学院，江苏 南京 210023；2.阜康国有林管理局，新疆 阜康 831500)

中国温带荒漠区博格达峰北麓生物圈保护区(简称新疆天池自然保护区)是世界生物圈保护区之一，具有重要的科研价值。虹鳟(Oncorhynchusmykiss)作为引进的外来鱼类，是否对湖泊及河流内新疆裸重唇鱼(Gymnodiptychusdybowskii)等土著鱼类的生物多样性和物种质量产生生态环境风险是值得关注的问题。

新疆裸重唇鱼(属鲤形目鲤科裂腹鱼亚科)是新疆重要土著经济鱼[1]和生态敏感种[2]，被列入《新疆维吾尔自治区重点保护水生野生动物名录》(2004)，为自治区Ⅰ级[3]。新疆裂腹鱼类在我国乃至世界裂腹鱼类研究中占有重要地位，准噶尔盆地南部三工河中仅有新疆裂腹鱼类一种[4]。2014年新疆阜康地区提出了建设鱼类增殖站以保护土著鱼类的保护措施，2019年新疆地区开展了土著鱼类的人工放流工作，其资源恢复效果报道尚鲜见。研究外来鱼种与新疆裸重唇鱼的种间相互作用对当地鱼类资源保护具有重要意义。

虹鳟作为经济鱼种被广泛地引进世界各地[5]。2009年，虹鳟被投放在阜康市冷水鱼人工养殖及增殖放流试点的天池和西小天池。2011年，阜康市三工河流域兴建首个鲑鳟鱼养殖基地[6]。国际自然联盟(IUCN)的入侵专家小组[7]将虹鳟列为全球100种入侵物种之一。入侵虹鳟导致土著鱼类灭绝[8]的原因主要是两者在摄食和生境适合度上产生显著竞争[9]。柴窝堡湖中也曾捕获到4年前放流的以高原鳅(Triplophysa)为食的虹鳟[10]；虹鳟作为三工河流域和天池中可能的潜在入侵物种，目前有关其对土著鱼种群生态效应的研究尚鲜见报道。

营养生态位(trophic niche)[11]影响生物的生长、发育和繁殖，是生物间竞争的重要维度。因此，分析鱼类食性可了解种群间的营养级关系、鱼类种群生活环境的变化，以及依据所摄取食物的生活类型判断种群的空间动态变化[12]。食性分析量化了入侵物种对土著物种在生活习性上产生的影响[13]，是研究生物营养生态位变化的基础。笔者利用秩相关检验、相似性系数、选择性指数等对两种鱼类的食物组成进行量化分析，探究天池和天池保护区内三工河流域引进物种虹鳟和土著鱼种新疆裸重唇鱼种群间营养生态位的竞争关系，并分析天池虹鳟的入侵物种风险评估指数，以期为天池保护区外来鱼类风险评估和当地生物多样性保护提供参考资料。

1 材料与方法

1.1 研究范围

新疆昌吉回族自治州阜康市阜康县南部天山风景区内三工河流域及天池的地理位置为43°44′53″～44°4′55″ N，88°00′38″～88°25′51″ E，面积为2.44 km2(图1)。

图1 新疆天池及三工河地理位置Fig.1 Location of Tianchi and Sangong River

1.2 鱼类采集时间与方法

2020年6月下旬、10月下旬下午放置地笼和刺网两种捕捞工具，次日上午收回。地笼每组2串，每串10节，每节长1 m，网孔孔径为2 mm。刺网全长100 m，高2 m，网孔孔径约为4 cm。

刺网捕捞到的多为虹鳟，共150尾，占渔获物的92%，其余为细鳞鱼(Brachymystaxlenok)等外来鱼类，随机取样49尾测量解剖，其余留作标本及其他用途。地笼网捕捞的多为新疆裸重唇鱼和新疆高原鳅(Triplophysastrauchii)，其中，新疆裸重唇鱼共120尾，占渔获物的35%，随机取样55尾测量解剖，其余健康活跃、体表无损的就地放回。

1.3 食性分析

使用显微镜观察、分析虹鳟和新疆裸重唇鱼消化道中未被消化的食物种类和数量[14]。统计各种类食物出现的频率(F, %)：F=A/B×100%，其中，A为某饵料生物出现次数；B为非空胃个数。

1.4 统计分析

生态位宽度指数：用生物多样性指数进行量化，采用Simpson指数(D)、Shannon-Wiener指数(H)和Pielou指数(J)，前两项中用于反映鱼类食物多样性的Shannon-Wiener多样性指数对稀有物种更敏感，因此，两个多样性指数结合使用[15]，Pielou指数用于反映种类数量的均匀程度，相关计算公式为

(1)

(2)

(3)

式(1)～(3)中，S为生物种类数；Ni为种类i个体数；N为所有种类个体数；Pi为种类i个体数占总个体数的比值。

根据消化道中食物的营养等级推算鱼类营养等级，营养级计算公式[16]为

(4)

式(4)中，ATL为某种鱼类营养级；kn为饵料营养级；In为饵料在食物中所占比例；s为饵料种数。

用空肠率(V，%)描述鱼类的摄食强度，其计算公式[17]为

V=E/F×100%。

(5)

式(5)中，E为无食物消化道样品数；F为所有消化道样品总数。

采用群落中的相似性系数Sorensen(CS)来比较两种鱼类所摄取食物的相似程度，其计算公式[18]为

(6)

式(6)中，j为两种鱼类共有食物种类数；a、b分别为两种鱼类各自消化道内食物种类数。

采用Spearman相关性系数ρ检验鱼类之间的食物相关性，其计算公式为

(7)

式(7)中，di为i种食物在鱼体消化道中出现频率排序后的秩数之差；n为食物种类数。

Ivlev选择指数(E)可用于研究鱼类对食物的选择性偏好及其与环境中物种丰富度之间的关系[19]，也可用于探究鱼的主要饵料种类和所喜爱饵料的差别[20]，其计算公式为

E=(Ri-Ti)/(Ri+Ti)。

(8)

式(8)中，E为食物选择性指数；Ri为i种饵料在食物中所占比例；Ti为i种饵料在环境中所占比例。

入侵物种风险评估指数(W)：根据已知资料判断入侵物种的风险程度(附录1)[21]。

2 结果与分析

2.1 渔获物基本统计

采集到的新疆裸重唇鱼的平均体长为14.1 cm，平均体质量为61.6 g;虹鳟平均体长为17.6 cm，平均体质量为155.5 g(图2)。虹鳟年龄阶段共4龄，其中，1龄虹鳟个体数占64.1%。处于繁殖期的虹鳟个体数占34%，2期性腺发育期个体数占60%；新疆裸重唇鱼年龄阶段共9龄，其中，2龄个体数占比最大，为27.3%，6龄及以上个体数占45.4%。新疆裸重唇鱼繁殖期个体数占79%，其中，性腺发育4、5期个体数占比较大(图3)。

图2 两种鱼类体长和体质量分布

图3 两种鱼类性腺发育期数分布和年龄分布

2.2 鱼类食性频率

采用镜检法对鱼体样本中各类食物出现频率的统计结果(图4)表明，新疆裸重唇鱼和虹鳟食物种类数量都为22种，相同胃含物为19种。虹鳟消化道中出现频率居于前6位的食物种类分别为钩虾(Gammaridea)〔端足目(Amphipoda)〕、蜉蝣目(Ephemeroptera)、石蛾〔毛翅目(Trichoptera)〕、蚬子(Corbiculanitens)〔帘蛤目(Veneroida)〕、摇蚊(Chironomidae)〔双翅目(Diptera)〕、桡足类(Copepods)〔剑水蚤目(Cyclopoidea)〕(59.18%～87.76%)，其他鱼类残体出现频率排序在第13位，占28.57%，硅藻(Diatom)、绿藻(Chlorophyta)、蓝藻 (Cyanobacteria)数量为0。新疆裸重唇鱼消化道中出现频率位居前6位的食物种类为硅藻、绿藻、摇蚊(双翅目)、轮虫(Rotifera)、桡足类(剑水蚤目)、石蛾(毛翅目)(74.55%～81.82%)(图4)。新疆裸重唇鱼体内硅藻、绿藻占比最高，均占81.82%；虹鳟体内端足目占比最高，占87.76%。两种鱼消化道中出现频率在40%以上的共性动物性食物有摇蚊、桡足类、石蛾、蜉蝣目、端足目、蚬子和鞘翅目(Coleoptera)7种，它们是两种鱼类主要竞争对象。水体环境中6、10月底栖生物差异性检验结果未达显著水平(附录2)。

图4 新疆裸重唇鱼和虹鳟消化道内不同食物出现频率对比

2.3 多样性指数及相关指标

由表1可知，新疆裸重唇鱼Simpson指数、Shannon-Wiener指数和Pielou指数均高于虹鳟，营养级别低于虹鳟；两种鱼空肠率差异未达显著水平(P= 0.66 > 0.05)，两者动物食性的相似性系数高于动植物食性相似性系数。

表1 新疆裸重唇鱼和虹鳟的多样性指数及相关指标

2.4 统计检验

表2表明，虹鳟和新疆裸重唇鱼动物食性相关系数为0.600(P=0.004)，相关性显著。两种鱼动植物食性的相关系数为0.212(P=0.310)，未达显著水平。

2.5 两种鱼类对11种底栖动物的lvlev选择指数

受人为采样时间、地点、频次的局限，此次在水环境中采集到的底栖生物中仅有11种与鱼体内食物种类重合，因此，仅分析两种鱼对这11种生物的选择性。环境中蜉蝣目数量多，但两种鱼类摄取的数量较少(图5)；环境中蚬子、椎实螺(Lymnaeidae)、端足目、水虻(Stratiomys)、鞘翅目数量较少，但两种鱼类对它们的摄取频率高。

进一步计算Ivlev选择指数(表3)，发现两种鱼均偏好摄取蚬子、椎实螺、端足目、水虻、鞘翅目；虹鳟偏好摄取石蛾，新疆裸重唇鱼偏好摄取水丝蚓(Limnodrilus)。两者均不偏好摄取大蚊、石蝇、摇蚊和蜉蝣目4种食物。

表2 虹鳟和新疆裸重唇鱼Spearman相关性系数

图5 虹鳟和新疆祼重唇鱼及环境中各种类食物数量占比

3 讨论

3.1 虹鳟和新疆裸重唇鱼种群特征和摄食强度

笔者研究中虹鳟以幼鱼为主，1龄幼鱼个体数占64.1%，性腺3期及以上的虹鳟个体数占比约为40%(图3)，说明天池保护区虹鳟种群从幼鱼至成鱼均有分布且有繁殖能力。郭焱等[10]调查发现新疆柴窝堡湖投放过一次虹鳟(2000年)，4年后仍旧能捕捞到规格约为150 g的个体。笔者研究采集到虹鳟样本个体平均体质量为155.5 g，此与郭焱等调查结果相似，且新疆天池保护区多年禁止外来鱼种放流，推测虹鳟在新疆天池自然保护区可能形成了自然繁殖种群。新疆裸重唇鱼空肠率(12.73%)与虹鳟空肠率(8.16%)之间差异未达显著水平(P= 0.66)，调查时间段两者捕食能力相近；其原因是虹鳟繁殖期为1—2月[22]，巩乃斯河中新疆裸重唇鱼产卵高峰为5月[2]，两种鱼均处于正常进食的非产卵盛期，其摄食强度相近，但在数值上虹鳟强于新疆裸重唇鱼。

3.2 虹鳟和新疆裸重唇鱼食性类型及摄取食物的相似性

笔者研究中，新疆裸重唇鱼和虹鳟动物性食物种类基本上与郭焱等[10]、牛玉娟[23]的研究结果相一致。两种鱼竞争端足目、蜉蝣目、石蛾、蚬子、摇蚊、桡足类和鞘翅目。这些动物性食物在两种鱼消化道中出现频率均在40%以上(图4)，两种鱼均为偏肉食的杂食性鱼类。依据鱼类对底栖动物的选择指数(E)可知，两种鱼激烈竞争的5类生物分别为端足目、蚬子、鞘翅目、水虻和椎实螺(表3)。另外，E同为负值的摇蚊和蜉蝣目在消化道中出现频率排名也较靠前(图4)；推测其主要原因是两种鱼皆为口下位，以摄取底栖生物为主[24]。虹鳟为凶猛的肉食性鱼类，而幼龄虹鳟尚不能捕食小型鱼类，其食性以无脊椎昆虫为主，新疆裸重唇鱼是以无脊椎昆虫为主的杂食性鱼类[4]，因此，两种鱼对动物性食物(无脊椎昆虫)的竞争更加激烈。另一方面，两种鱼竞争非偏好食物，可能是环境中适口食物资源有限，迫使鱼类摄取非偏好食物，亦或是非偏好食物资源丰富，更易于获取。

3.3 新疆裸重唇鱼食性转化现象及原因

入侵物种与土著物种摄取相同类型食物从而产生竞争[25]。CAIOLA等[26]验证了“食物可以产生非侵略性竞争”的假说，即引进鱼种通过抢夺共同食物而非以攻击方式与土著鱼种竞争，当外来物种密度达到一定程度时，土著物种被彻底排斥乃至灭绝。或者，入侵物种与土著物种之间的竞争会导致土著物种生态位发生改变，如食物组成、生活空间、生活和繁殖方式等方面，从而使得两个物种在一定时空内共存。

早期研究中三工河中新疆裸重唇鱼以无脊椎动物为主要食物而兼食藻类[4]。在动物食性方面，样本中虹鳟幼鱼个体数量占64.1%(图3)，以无脊椎动物为食，与新疆裸重唇鱼的食物种类相似性极高(CS=0.95)，且两种鱼食物的秩相关检验呈极显著正相关(表2，ρS= 0.600，P= 0.004)，说明天池保护区虹鳟与新疆裸重唇鱼在食性上存在竞争。在藻类食性方面，牛玉娟[23]发现裸重唇鱼兼食绿藻的出现频率为15.6%，而笔者研究中新疆裸重唇鱼食物种类以藻类为主，绿藻出现频率达81.82%，即新疆裸重唇鱼的食性发生了变化。由以上两个方面的结果可以推测：新疆裸重唇鱼摄取藻类由兼食转为主食变化的部分原因是虹鳟幼鱼与新疆裸重唇鱼之间对动物性食物的竞争强烈。

新疆裸重唇鱼Simpson指数、Shannon-Wiener指数和Pielou指数高于虹鳟(表1，P< 0.05)，推测是受虹鳟幼鱼竞争摄取高蛋白无脊椎动物的影响，新疆裸重唇鱼转而摄取其他种类食物以维持生存，摄取饵料更加广泛。有研究表明虹鳟的入侵会抢夺土著鱼优势饵料，迫使土著鱼种改变偏好饵料种类和生活空间位置，导致土著鱼种间的竞争加剧[27]。牛玉娟[23]研究发现新疆裸重唇鱼的轮虫出现频率为21.6%，而笔者研究中轮虫出现频率为74.55%且虹鳟摄取频率仅为10.20%(图4)，这也可推测出虹鳟通过食物竞争改变了新疆裸重唇鱼的食性。BAXTER等[28]通过设计控制试验也证明了虹鳟通过抢食陆生昆虫，迫使土著鱼种转而摄取以藻类为食的底栖昆虫。最后，鱼类摄食强度与体型呈正相关[29]，所采集的样品中，虹鳟体长与体质量均大于新疆裸重唇鱼(图2)，且其胃容物中检测出鱼鳞，推测虹鳟有捕食新疆裸重唇鱼的可能。虽然，样本中虹鳟营养级别(表1，TLA)高于新疆裸重唇鱼，但仍低于已有资料显示的4.1±0.3[24]，可能是由于虹鳟年龄组成中幼鱼占多数所导致(图3)，但也可以说明虹鳟在天池保护区中尚未达到最大摄食效能，随着个体的生长，虹鳟有捕食植食性鱼类的风险[30]。TAGLIAFERRO等[31]发现成年虹鳟个体在入侵区域处于最高营养级，显著影响当地的生态环境。

表3 新疆裸重唇鱼和虹鳟消化道与自然环境中水生生物数量占比以及鱼类Ivlev选择指数(E)

3.4 虹鳟可能成为潜在入侵物种的原因

生物入侵一般是多个因子综合作用的结果[32]。在个体发育方面，新疆裸重唇鱼性成熟时间为5～8 a，生长发育缓慢且繁殖率低[4]；而虹鳟性成熟时间仅为2～3 a，其成功入侵最显著的特点是幼鱼生长速度快[33]。赛里木湖中虹鳟繁殖迅速[24]，喜好在岸边活动[28]。此次调查发现，天池的新疆裸重唇鱼喜爱在夜间靠近岸边处觅食，说明两个物种空间生态位有重叠。在时间格局上，入侵物种或短暂时间内即可形成自然群体，或需要长期大量引进才能形成自然群体和入侵。当入侵物种和土著物种的繁殖时间刚好相契合时，会放大入侵物种的入侵作用[34]；且有研究表明，虹鳟对土著鱼类的影响是从入侵初期的低密度时就开始，显著的入侵后果表现具有滞后性[31]。在天池地区，虽然有关虹鳟因繁殖泛滥导致严重生态危机的报道尚鲜见，但是，对天池保护区多处的野外调查发现，虹鳟在渔获物中比例较高，其可能已经融为食物网中的稳定一环，对土著生物产生隐性影响。

3.5 虹鳟入侵风险分析

依据窦寅等[21]的“外来鱼类入侵风险评估体系及方法”对虹鳟的入侵风险作了初步评估，其入侵风险评估指数为0.995 5(介于0.700～1.000之间，为“一定风险”级别)，需要采取防范监控措施。水产养殖和养殖逃逸是造成生物入侵的重要方式[35]，近年来，新疆昌吉地区养殖和休闲渔业发展迅猛，在三工河流域每年投放大量虹鳟鱼苗[6]，其养殖渔获量逐年递增，但个体经营户居多，设备和管理水平较低，与养殖业发展速度不相匹配，由此导致一定的生态问题，如鱼类逃逸和水环境污染[36]。新疆天池地区冷水资源丰富，仅冷水性鱼类可适应该环境，这也为虹鳟的生存提供了条件[37]，虹鳟与新疆裸重唇鱼是生态等值种。

4 不足与展望

确定鱼类食物种类除镜检法外，还有稳定同位素示踪法、变性梯度凝胶电泳分析技术、脂肪酸标记法、DNA条形码法等[38]。笔者研究采用了传统的镜检法，在精确度上与其他手段相比仍有一定差距。在捕捞时间和捕捞工具上也有一定不足，不能反映虹鳟全部年龄分布的食物组成。除了从食性比较分析角度来评估虹鳟对天池新疆裸重唇鱼的入侵风险外，还需要定量研究它们在生殖干扰、领域行为等方面的种间竞争关系。

土著裂腹鱼类分布的地理位置特殊，有重要的保护价值，但由于繁殖率低，一旦被破坏则很难复原[39]。新疆裸重唇鱼是天池地区唯一的裂腹鱼类，笔者调查中发现其丰富度低于虹鳟，因此，外来鱼类对天池水生态系统生态环境的影响有可能造成生物多样性丧失和生物安全问题，目前，该地区已不止虹鳟一种外来鱼类。笔者调查发现，天池还存在多种非土著鱼类，有鲤鱼(Cyprinuscarpio)、池沼公鱼(Hypomesusolidus)和细鳞鱼(Brachymystaxlenok)等人为引入的外来种。这些外来鱼是否对天池及三工河水生态环境形成入侵需要引起重视，并做出科学的风险评估，以避免盲目引种和养殖带来的危害，更有利于长期维持当地生物多样性。