建筑群间人工林蚂蚁多样性的年周期监测

李雅, 张传晶, 谭坤, 黄志旁,3*, 肖文,3

1.大理大学东喜玛拉雅研究院，云南 大理 671003；

2.云南省“中国三江并流区域生物多样性协同创新中心”，云南 大理 671003；

3.国际生物多样性与灵长类保护中心，云南 大理 671003

蚂蚁是膜翅目 (Hymenoptera) 蚁科 (Formicidae)昆虫的统称，具有帮助植物授粉、防治害虫、提高土壤肥力和维持生态平衡等生态功能，目前全世界已发现蚂蚁12 873种，隶属于17亚科，338属[1]。在生态系统中，蚂蚁具有分解有机质、改善土壤条件、传播植物种子、帮助植物授粉和防治有害昆虫等重要作用[2]。蚂蚁生物量巨大，完全变态的生活史及较强的行动能力帮助其占领了广阔的生态位，使其成为陆地生境中生存范围最广阔的物种之一，对整个生态系统产生了巨大作用[3]。由于蚂蚁对环境变化敏感，能够很好地反映地区的多样性，蚂蚁在多种陆地生境中被作为指示环境状况的物种[4]。

当前，有关校园建设对生物多样性的影响研究大多研究集中在大型的兽类、鸟类和具有观赏价值的鳞翅目昆虫[5-10]，很少关注校园建设对于具有重要生态价值的蚂蚁类群的影响。原因：（1） 蚂蚁个体小，监测不直观，受到的研究关注较小；（2） 多数校园选址在城市里，仅少数校园在山区。因此，校园建设和人工林的营造对蚂蚁群落和多样性的影响未得到广泛关注。

因受温度、食物季节性和共生网络动态变化等因素的影响，蚂蚁群落组成和结构存在明显的季节动态变化[11-13]。然而，目前蚂蚁多样性监测较少考虑到不同调查月份对调查效率和调查结果影响，却常在不同研究点间开展比较[14]。郭萧等 (2006) 选择于10月在云南滇西北地区进行了蚂蚁多样性调查[15]，李安娜等 (2016) 在选择在3月份云南铜壁关自然保护区进行调查[16]。不同研究之间的多样性调查月份的差异，不利于不同区域的研究结果比较。

本研究基于年周期监测视角，于2017年9月 ~2018年8月采用陷阱法对苍山东坡大理大学人工林开展蚂蚁多样性调查，拟解决以下问题：（1）校园人工林蚂蚁多样性及年周期动态变化，为野外蚂蚁监测提供参考，年周期采样与历史上短期采样进行对比，评价校园建设对蚂蚁多样性的影响。（2）评价年周期不同月份蚂蚁群落和多样性的差异，对苍山地区蚂蚁监测的月份提供建议，以提高监测效率和结果全面性，为今后开展不同研究之间的比较奠定基础。

1 研究区概况

调查样地位于苍山洱海国家级自然保护区东坡大理大学古城校区内，海拔2 100 ~ 2 300 m，属亚热带季风气候；最低月均气温为9℃，最高月均气温20℃；受西南季风影响，降雨集中在5 ~ 10月，雨热同期[17]。本研究选取校园内8类具有代表性的绿化人工林布置样点 （见图1）。

2 研究方法

2.1 调查取样方法

于2017年9月—2018年8月采用陷阱法 （Pitfalltrap method） 对地表蚂蚁进行年周期监测。每块人工林选取10 m × 10 m的样地（见表1），以五点取样法在每个样地内布置5个陷阱作为重复 （见图1）。将引诱杯 (直径11 cm，高15.5 cm) 嵌埋入地表，保持杯口与地面相平，杯内倒入50 ~ 70 ml的糖醋液引诱剂 （乙醇∶饱和红糖溶液∶醋∶水的体积比为1∶1∶4∶16），每个陷阱上方放置遮雨的木板。以每月15日为样本收集起始点，各陷阱连续放置7天，每月连续采集两次，全年共进行24次地表蚂蚁多样性调查。将采集到的蚂蚁带回实验室进行分拣，按收集日期、取样地等信息对标本进行编号，并将其储存在盛有75%乙醇的冻存管中进行保存。参照徐正会教授的方法制作蚂蚁标本[2]，对标本进行形态学鉴定，部分标本委托西南林业大学徐正会教授鉴定。对不能鉴定到种的，作为形态种对待[18]。

表1 不同人工林调查样地概况Tab.1 Habitat conditions of different plantation survey plots

图1 大理大学人工林样地及样点布置Fig.1 Layout of study area and study site in plantations of Dali University

2.2 数据分析

将各样地数据进行合并得到大理大学人工林蚂蚁数据。为防止少数蚂蚁在样方中被过度计数，对蚂蚁数据个体数 （记为n） 进行6级多度转换，总相对多度为各物种在各样本中转换后多度的总和[19]。此后计算多样性指标所用多度 （记为N） 皆为分级转换后多度。

（1） 抽样充分检验：使用软件EstimateS 9.1.0对分级转换后的抽样数据进行分析，计算每次采样的物种累积估计数据，使用Excel绘制人工林蚂蚁基于转换后个体数的物种累积曲线。根据物种累积曲线的形状及实际物种数与ACE估计值的比值判断抽样是否充分[4]。

（2） 物种组成及优势种属划分：根据蚂蚁鉴定结果，统计不同月份中蚂蚁的物种数以及各物种个体数。按照各物种捕获量占总捕获量的比例划分为三个等级：优势种（ ＞10%）；常见种（1~10%）；稀有种（＜1%）[20]。将转换后相对多度 ＞30 %的属定义为优势属，相对多度介于10 %~30 %的属定义为常见属。

（3） 群落物种组成与结构动态：根据各月份的蚂蚁物种组成，使用开源软件R中的vegan程序包计算各月之间的Jaccard群落相似性指数，比较各月份之间物种组成差异程度[2]。根据蚂蚁各属多度 （转换后）在不同月份所占的百分比大小绘制各月份各属相对多度百分比堆积图，比较各个月份蚂蚁相对多度在属级水平的差异及年度动态。

（4） 群落指标年度动态：使用R中的vegan程序包计算校园地表蚂蚁群落的Shannon-Wiener多样性指数、Pielou均匀度指数、Simpson优势度指数等群落指标，比较各月份群落指标差异及年度动态[21]。

（5） 层次聚类分析：对不同月份的群落指标进行汇总，在数据分析软件SPSS 22.0上对数据进行标准化处理，根据各月份组间连接的Pearson相关性对各月份标准化后的群落指标进行层次聚类分析[22-23]。设置阈值T=15。

3 结果与分析

3.1 抽样充分性检验

大理大学蚂蚁的物种累积曲线表现为先急剧上升，后随着捕获个体数的增加，物种累积曲线趋于平缓 （见图2）。本次采样总体物种累积曲线随采集个体数的增加基本达到渐进，ACE估计值与实际物种数的比值为76.6 %，本次蚂蚁多样性调查的采样基本充分。

3.2 群落组成

2017年9月-2018年8月共捕获蚂蚁7 692头，隶属于4亚科17属31种 （包含5个待定种），其中罗伯特大头蚁Pheidole roberti、邵氏姬猛蚁Hypoponera sauteri和上海大头蚁P. zoceana等11个物种为苍山地区新记录种[24]。各亚科物种丰富度由高到低依次为：切叶蚁亚科Myrmicinae （8属16种） ＞ 猛蚁亚科Ponerinae （4属7种） ＞ 蚁亚科Formicinae （4属6种） ＞ 臭蚁亚科Dolichoderinae （2属2种） （见表2）。

研究区域优势种共3种，分别是克氏铺道蚁Tetramorium kraepelini、黄足尼兰蚁Nylanderia flavipes和布尼兰蚁N. bourbonica，共计占群落物种相对多度的76.2 %；常见种6种，占群落物种相对多度的20.5 %；稀有种占物种相对多度的3.3 % （见表2）。从属的层次上看，除尼兰蚁属Nylanderia和盘腹蚁属Aphaenogaster包含4个种，扁头猛蚁属Ectomomyrmex、大头蚁属Pheidole和铺道蚁属Tetramorium均包含3个种外，其余属仅含2个种或为单种属。

图2 大理大学人工林地表蚂蚁物种累积曲线Fig.2 Accumulation curve of ground-dwelling ants species in the plantations in Dali University

表2 地表蚂蚁物种名录及相对多度Tab.2 Species composition and relative abundance of ground-dwelling ants

3.3 年度群落结构动态

不同月份蚂蚁物种数和个体数存在显著差异（χ2= 23.59, df = 11, P = 0.015; χ2= 23.93, df =11, P =0.007）。5月份蚂蚁个体数为2 068头，为捕获量最高的月份 （见图3和表3）。6—9月的蚂蚁物种数较高，6月份的物种数为20种，为物种数最高的月份。整体来看，蚂蚁个体数和物种数在冬季 （9—12月） 和初春 （1—3月） 较低，夏季 （6—9月） 较高，整体变化趋势呈现出先上升后下降的单峰格局。

从各个月份的捕获物种及各物种的捕获量上来看，优势种黄足尼兰蚁、布尼兰蚁和克氏铺道蚁全年均有捕获，除8月份外，三种优势物种在各个月份均占据超过50 %的数量。稀有种和常见种个体数量较少，且稀有种多是仅在部分月份出现。

图3 不同月份地表蚂蚁物种分布热图Fig.3 Heat map of ants species distribution in different months

各属蚂蚁的捕获月份存在差异 （ χ2=23.59, df =11, P = 0.015; χ2=23.93 , df = 11, P = 0.007）。尼兰蚁属和铺道蚁属在全年均有捕获，为各月份常见优势类群；扁头猛蚁属、大头蚁属从5月份开始出现，之后的5个月均有捕获；酸臭蚁属仅在2月有捕获，红蚁属和姬猛蚁属仅在6月有捕获，凹臭蚁属仅在12月份有捕获；其余各属在各个月份零星分布。在各个月份中，优势属的尼兰蚁属和铺道蚁属均占据较高的相对多度；盘腹蚁属和铺道蚁属在大部分月份中均占据较高的多度；大头蚁属仅在6月和11月占据较高的相对多度、举腹蚁属仅在10月占据较高的相对多度。

从各月份地表蚂蚁属的数量上看，1月份仅调查到4个属，为包含属数最少的月份，随后属数逐渐增加；6月份属数最多，共调查到15属；之后各月份的属数逐渐降低，到12月份属数降到最低，仅包含5个属。1—12月各月份地表蚂蚁属数与总捕获量的变化趋势均呈现出先上升后下降的格局 （见图4）。

3.4 各月份群落相似性

多数月份之间的Jaccard群落相似性处于中等不相似与中等相似之间，占80 %；1月与3月，7月与8月和3月与10月的物种组成为极不相似，占5 %；极相似月份的群落占15 %。校园人工林地表蚂蚁在3月和8月与其临近月份的物种组成处于中等不相似至极不相似水平（见表4）。

图4 不同月份蚂蚁各属组成Fig.4 Composition of ant genus in different months

表4 不同月份地表蚂蚁群落相似性Tab.4 Similarity coefficient （q） of ants communities on the ground in different months

3.5 群落指标动态

地表蚂蚁Shannon-Winner多样性指数为2.153 ±0.413，6月份Shannon-Winner多样性指数最高，为2.839（见表3）。从整体上来看，各月份地表蚂蚁多样性指数呈现出先增后减的单峰格局，与个体数与物种数的变化趋势基本相同 。不同月份的Simpson指数存在显著差异 （t = 45.722,p＜ 0.01），最大值出现在6月份。Pielou均匀度指数在0.809 ~ 0.946之间变动 （0.888 ± 0.016），各月份的Pielou多样性指数的变化趋势呈现出较为复杂的波动性 （p＞ 0.1）。大理大学地表蚂蚁各月份的群落指标呈现出显著差异 （p＜ 0.05），蚂蚁的物种数、个体数、转换后多度、Margalef 丰富度指数、Shannon-Winner 多样性指数和Simpson 优势度指数均呈现出先上升后下降的单峰格局，最大值多集中在6 ~ 9月。

3.6 群落指标层次聚类

阈值T=15时，各月份的地表蚂蚁群落聚成4个聚类集：S1={1, 2, 12}, S2={3, 4, 8, 9, 10, 11}, S3={5},S3={6, 7}。S2聚类集是最大的聚类集，其中包含6个月份，显示出S2聚类集中所包含月份具有相似的群落组成和结构。各聚类集之间存在不连续月份交叉聚类现象，S2、S3和S4聚类集种均包含不连续的月份（见图5）。

从各个月份调查到的物种组成来看，6月采集到蚂蚁的物种数为19种，占物种总数的61.2 %，调查效率较高；同时在6月和7月开展调查，可以调查到24个物种，占全年调查物种的77.4 %；除选择6月和7月外再选择一个月份，仅能使调查结果实现1-2个物种的增加。1月、3月、6月和10月的群落指标层次聚类距离较远，在阈值T=15时分别聚在4个不同的聚类集中，这4个月份的群落结构和组成存在较大差异。

图5 不同月份人工林地表蚂蚁系统聚类分析Fig.5 Hierarchical cluster of ground-dwelling ants in different months

4 讨论

本次共调查到校园人工林地表蚂蚁隶属于4亚科17属31种，多样性指数H= 2.153 ± 0.413，与杨忠文等2005在苍山调查到25种的结果相比，本次调查到的物种和多样性水平均较高。与云南其他地区人工林相比[28-29]，本次调查校园人工林展现出更丰富的生物多样性，与一般研究者所认为的人工林生物多样性较低的观点不相符[30]，可能与本次研究样地靠近苍山洱海国家级自然保护区，拥有较好的多样性背景环境有关。从另一角度来看，校园人工林能够作为保护区的缓冲区，能够在一定程度上维持了苍山地区的生物多样性[31]，减少了保护区与人类活动的直接矛盾。增加保护区周边人类活动区林地种植面积可能为缓解当前人地矛盾提供新的解决方案。

从蚂蚁物种数和个体数的年周期动态来看，蚂蚁数量变化均呈现出先上升后下降的单峰格局，这与当前研究者对蚂蚁的环境适应机制的研究结果相符。蚂蚁是变温动物，为了更好的适应环境变化，地表蚂蚁在面对季节变化时会采用调整休眠期和调节捕食时间等策略[25]，环境温度季节性动态变化是影响蚂蚁群落组成和结构的季节动态的重要因素[26,11]。6月和7月调查结果的物种数和多样性指数相对较高，这与当前大部分研究开展的月份较为相符，在这两个月份开展调查能够反映当地的多样性水平上限。然而，无论是从群落组成和结构还是从群落指标上，不同月份的调查结果之间均存在明显的季节动态，仅在部分月份开展调查获得的调查结果可能并不全面，不利于不同区域或相同区域不同调查结果之间的比较。

在本次调查中采用国内常用陷阱法开展蚂蚁多样性调查[32-33]，进行为期一年的陷阱法采样仍不能使抽样充分性达到90 %，因此，仅采用陷阱法一种调查方法可能很难完全调查区域内的物种多样性[33]。

致谢

本研究获得大理大学三江并流区域生物多样性保护与利用省级创新团队、大理大学三江并流区域生物多样性保护与利用创新团队和云南省高校洱海流域保护与可持续发展研究重点实验室资助。东喜玛拉雅研究院曹引弟和邓巧娣等同学的支持与帮助；西南林业大学徐正会教授对蚂蚁标本进行鉴定，在此表示衷心的感谢。