湿地植物适应洪水胁迫的结构与生理研究进展

张 霞，杨朝东，周存宇，李 腾，张梦迪，谭德宝

（1.长江大学湿地生态与农业利用教育部工程研究中心，湖北 荆州 434025；2.长江水利委员会长江科学院，武汉 430010）

在洪水胁迫期间，植物会发生一系列形态结构和生理变化以保护植物体；主要引起植物缺氧，如玉米（Zea mays）、燕麦（Avena sativa）、小麦（Triticum aestivum）等仅1 d 时间就不可逆转死亡，这类植物称为洪水敏感型。湿地植物通过逃避无氧环境而存活，这类植物称为洪水耐受型［1-3］。湿地植物受到洪水胁迫时，植物体的细胞、组织器官等多方面协同改善体内通气状况，忍耐或逃避低氧状态并且能恢复生长。因完整植株的通气组织储存有一定量的氧气，体内并非处于完全无氧状态，可进行有氧呼吸，所以称为植物表观耐低氧（Apparent tolerance）［1，3-5］。湿地植物逃避洪水淹没的低氧环境，一种方式是通过茎或叶伸长生长到水面以上重新获得空气，长出不定根，保持叶片表面气膜，体内形成通气组织和防止氧气自由扩散的屏障结构等的伸长生长逃避低氧胁迫策略（low O2escape strategies，LOES）。另一种方式是通过茎和叶的极缓慢生长；停止大部分生理活动；保存和节约利用体内碳水化合物直到解除洪水淹没；或者激发无氧呼吸产出ATP，解决体内面临的能量危机；合成物质中和细胞积累的有害物质；延长存活时间等的生理静止逃避低氧胁迫策略（low O2quiescence strategies，LOQS）［1，3-5，6-11］。

植物真耐无氧（true tolerance）是指植物组织细胞处于无氧状态，只能依赖细胞显微或超微结构的流动重排和细胞内部生理代谢来维持生命活动［1，12-14］。植物细胞受到缺氧和无氧胁迫时，细胞超微结构包括内质网、核糖体等细胞器重新排列，尤其线粒体膜比其他细胞器先受到胁迫，表现出极其复杂的流动重排和自我修复能力。在无氧状况下，细胞进行无氧呼吸，合成脂类物质和含氮化合物作为细胞色素氧化酶的电子最终受体（替代氧的功能），电子进一步传递给植物血红蛋白，产生ATP 供生命活动［13，14］。

湿地植物常有较强的质外体屏障结构以控制植物内部与环境中的水、离子和氧气等的交换，具有保护植物体的重要功能［11，15-18］；同时发达的通气组织给组织提供氧气以保障生命活动［19-22］。植物受到淹水胁迫而缺氧时，主要通过无氧呼吸、植物血红蛋白-NO 途径、乳酸代谢途径和乙醇发酵途径有关酶活性升高及其有关基因的表达来解决生命活动的能量危机［3-5，23-25］；其次是增加了淹水土壤和植物之间的氧化还原电位，增强活性氧和活性氮代谢，同时抗氧化保护酶活性升高及其有关基因的表达来消除代谢中的有害物质［3-5，9，26-28］。因此，当湿地植物受到洪水胁迫时，其屏障结构和通气组织、乳酸代谢途径和乙醇发酵途径关键酶及抗氧化保护酶代谢及其有关基因表达等成为现代分子生理生态学的研究热点［1，3-5，11，22-23］。

1 湿地植物屏障结构和生理功能

湿地植物适应湿地环境在于体表屏障结构保护体内通气组织的氧气不易扩散出去，为水淹没部位提供氧气，以保障生命活动［7，16-17，29-33］。屏障结构是指植物体各器官内、外皮层初生壁的凯氏带，或次生壁栓质化和木质化，以及植物体表角质层共同组成的保护组织，强调其细胞壁组织化学特征，具保护植物体的功能［15-18］。屏障结构的生理功能与其细胞发育、组织化学、结构类型、不同器官和物种等密切联系［17，21，22，34］。如水稻（Oryza sativa）根内、外皮层来源于同一初始子细胞，它们之间的屏障结构具有相似的发育过程［35］。水稻胚轴、茎和叶等的角质层、胞壁凯氏带或栓质化和木质化修饰组成其质外体屏障结构［36-38］。

1.1 屏障结构类型

不同类型湿地植物茎和叶的屏障结构有所差异，狗牙根（Cynodon dactylon）型植物耐长期淹没（6个月）又能旱生，茎具角质层，内、外皮层，栓质化和木质化周缘厚壁层较为发达［29-33］。白茅（Imperata cylindrica）型植物不耐长期淹没（仅1 周以下）能旱生，茎表面有角质层和木质化周缘厚壁层［18，29］。空心莲子草（Alternanthera philoxeroides）型茎叶表皮外具木质化角质层［30］。浮叶植物和沉水植物的屏障结构十分脆弱，通常茎、叶表面无或少有角质层［39-42］。如莼菜（Brasenia schreberi）茎表皮外角质层不连续，根状茎离层细胞壁具凯氏带、栓质化和木质化，根茎和直立茎维管束鞘细胞壁具木质化凯氏带，花柄和叶仅具表皮外不连续角质层和黏液［42］。莼菜黏液毛早期向外分泌黏液形成角质层泡，老化脱落后角质层围绕黏液毛基部而表现出不连续性，因此莼菜表现出不耐污染的特征［30，42］。

1.2 根尖生理功能

湿地植物根通常有内、外皮层保护，通气组织的空气不易释放出体外，而根尖内、外皮层发育之前，离子能透过并进入维管柱，即离子通透性生理［15，16，18，20，21，29，32，33，43］，该时期的此部位是离子进入植物体的重要通道。同时根尖、茎尖因屏障结构发育不全，或侧根穿过外皮层部位，有少量氧气释放（ROL），即植物泌氧生理［17，18，20-22］。可见湿地植物根尖具有吸收离子和ROL 释放的双重功能，但为2个完全不同的生理过程。湿地植物种类不同，其根有或无外皮层而ROL 类型也不相同，如空心莲子草整条根无外皮层保护而都有ROL 释放［30，44］。植物根泌氧提高水体溶氧量，帮助植物抵御外界不良环境［20，45，46］。

2 湿地植物忍耐洪水胁迫的逆境生理

受到洪水胁迫时，湿地植物生长所需的氧气、CO2和光照急剧减少，必将阻碍光合作用和有氧呼吸，导致碳水化合物合成减少从而限制其生长发育［47］。缺氧促进淹水土壤和植物之间氧化还原电位增加，从而导致活性氧（ROS）的产生，ROS 传递细胞内/细胞间信号，但随着ROS 浓度的升高，会氧化膜脂、光合色素、蛋白质和核酸，破坏植物的正常代谢［48，49］。植物中CO2含量增加，伴随着植物毒素在还原性土壤中的积累，从而抑制有氧呼吸［50］，转向以无氧呼吸、乙醇发酵途径和乳酸代谢途径为生命活动提供能量［1，3，4］。此外，一旦洪水消退，器官和组织重新获得氧气，也常导致氧化应激性损伤［8］。

2.1 抗氧化防御系统

在无氧呼吸、乙醇发酵途径和乳酸代谢过程中，活性氧浓度的升高会破坏植物细胞内膜系统而引起代谢紊乱［48，49］，为了减轻活性氧的氧化损伤，保护组织和细胞，植物体内已经形成了复杂的抗氧化防御系统［47］。抗氧化保护酶主要有超氧化物歧化酶（SOD）、过氧化物酶（POD）和过氧化氢酶（CAT）等；非酶抗氧化剂主要有生育酚、抗坏血酸、谷胱甘肽、类胡萝卜素等，解毒活性氧的有害影响。抗氧化保护酶的含量和活性随着洪水胁迫加剧而提高，并诱导相关基因的表达［3，4，51］。此外，不同植物还积累不同的糖和氨基酸等渗透保护剂来保护自己免受胁迫，如甘氨酸甜菜碱、甘露醇，脯氨酸等在缓解渗透压力方面起着重要作用［3］。在应激状态下，代谢产物也会损伤细胞，积累脂质过氧化物丙二醛和氧化损伤产生的DNA 片段［3，5］。

2.2 能量代谢途径

湿地植物体内细胞受低氧或者接近完全无氧胁迫时，测得细胞色素氧化酶不再结合氧气，有氧呼吸才停止，此后无氧呼吸被激发［52］。通过提高无氧呼吸、乙醇发酵途径和乳酸代谢途径有关酶的活性，如丙酮酸脱羧酶（PDC）活性升高［1］，或者诱导有关酶的基因表达提高，如乙醇脱氢酶（ADH），乳酸脱氢酶（LDH）和丙酮酸脱羧酶（PDC）的mRNA 含量上升［1，3-5，23，53-55］；或 者 采 取 生 理 静 止 策 略，如Rorippa sylvestris依靠保持高的碳水化合物含量和ADH 基因极低水平表达而存活［56-58］。植物血红蛋白-NO 循环的主要功能是调节NO 水平和清除O2，从而防止氧化损伤［23］。水稻等植物种子贮藏大量碳水化合物，内部无氧气，在淹没条件下淀粉酶活性升高，淀粉含量下降，可溶性糖含量升高，通过无氧呼吸为种子萌发、生长发育提供能量和中间化合物［4，9，26，59］。可见植物细胞在完全无氧时有氧呼吸才停止，并开始无氧呼吸或者生理活动基本静止。

2.3 叶片光合生理生化响应

李属（Prunusspp.）植物及其砧木在洪水胁迫下，Mariana 2624 品种是典型的耐受型，气体交换参数等不受影响［24，60-64］；而Mazzard F12/1 品种是典型的敏感型，光合速率和气孔导度降低［61］。湖北海棠（Malus hupehensis）在洪水胁迫下，叶片生化特征表现为淹水抑制光合色素合成，降低了叶绿素和类胡萝卜素含量，叶绿素a/b 下降，类胡萝卜素/叶绿素升高；因淹水季节不同，脯氨酸和丙二醛含量先升后降或者先降后升；可溶性糖和可溶性蛋白含量显著上升。抗氧化保护酶表现为叶片超氧化物歧化酶活性总体先升后降；过氧化物酶活性先降后升。光合生理表现为叶片净光合速率、气孔导度以及气孔限制值均显著低于对照，胞间CO2浓度影响不显著［27，28，64］。

3 湿地植物忍耐洪水胁迫的遗传机制

伸长生长逃避低氧胁迫策略和生理静止逃避低氧胁迫策略是湿地植物适应洪水环境的两大重要策略。从深水水稻品种C9285 中克隆的2 个乙烯响应转录因子基因SNORKEL1（SK1）和SNORKEL2（SK2）参与水稻茎的伸长生长［65，66］，这2 个基因都能抵消Sub1A-1的限制生长发育功能。Sub1A-1基因完全控制茎叶缓慢的伸长生长而忍耐洪水胁迫，保存可供呼吸的可溶性糖，以便在洪水退去后恢复生长［67-69］。

在淹水条件下，乙烯启动水稻C9285 的SK1/2基因表达，SKs促进水中的节间活性赤霉素积累［66，70，71］，即乙烯促进赤霉素的合成，引发节间伸长生长，而赤霉素合成酶SD1 直接促进赤霉素合成并提高含量［72］。在淹水条件下，乙烯响应转录因子Sub1A、Sub1B和Sub1C基因都表现上调表达［73］，Sub1控制茎叶缓慢的伸长生长，保存能源物质和叶绿素含量，以便在退水后恢复生长，植株表现出生理活动基本静止［67-69，74，75］。具有淹水诱导Sub1A的水稻品种限制或有限地产生乙烯，在淹水期间乙烯维持赤霉素信号抑制物的mRNA 和蛋白质积累［76，77］，响应赤霉素的蔗糖和淀粉分解代谢基因被Sub1A所抑制，从而限制茎伸长生长，减少碳水化合物的消耗，使其在水下生存和退水后恢复生长［1，3-5］。Bui 等［78］强调了Sub1在淹水条件下水稻根系生理调控的重要性，耐淹品种表现出较高的根系活性，如根尖活力和过氧化物酶活性升高，从而使其在淹水条件下根系和地上部损伤减少到最小［23］。

4 湿地植物研究展望和应用前景

湿地植物通过形态结构和抗氧化防御系统保护植物体的内、外环境，乳酸代谢途径和乙醇发酵途径等提供生命能量，受遗传控制的逃避低氧胁迫策略而适应水湿环境。在洪水胁迫下，湿地植物生长发育因缺乏氧气、CO2和阳光等而受到限制，光合速率等降低。采用乙烯响应转录因子SKs基因促进茎的伸长生长到达水面以上，重新获得氧气的伸长生长逃避低氧胁迫策略，或者乙烯响应转录因子Sub1A-1基因控制茎叶的缓慢伸长生长，极低的生理活动逃避低氧胁迫策略，通过这2 大重要策略忍耐和适应洪水胁迫。洪水胁迫引起湿地植物缺氧，促进了活性氧的产生，它破坏正常的生理代谢，体内的抗氧化防御系统包括抗氧化酶、非酶抗氧化剂和渗透保护剂等保护组织免受氧化损伤。体内CO2含量增加从而抑制有氧呼吸，转向以无氧呼吸、乙醇发酵途径和乳酸代谢途径为生命活动提供能量。在形态结构方面，茎皮孔膨大并增多，从皮孔长出不定根并具通气组织；屏障结构具界面保护功能，保护体内通气组织的氧气不易扩散出去。根尖无屏障结构，离子能透过并进入维管柱，此部位有少量ROL 释放，缓解环境有毒害物质对根尖的破坏。

湿地植物适应并具有固定河湖消涨带土壤的生态修复功能。泥蒿（Artemisia selengensis）和狗牙根为耐长期淹没的水陆两栖植物，泥蒿和虉草（Phalaris arundinacea）等是冬春季生长植物，在水文波动的河湖岸边，或者特定夏秋/秋冬淹没区域，选择适宜植物种类，能达到固定土壤的生态修复作用。湿地植物屏障结构发育与其离子吸收和ROL 释放之间有密切关系，根茎尖、根尖、侧根穿过部位有氧气释放，可提高水体氧气含量，促进污染水体中需氧微生物活动，促进微生物彻底分解有机污染物。根尖是离子吸收部位，植物其余部分特别是茎有发达屏障结构能抵御离子胁迫，保证植物体存活；去除水体污染离子需选择根系发达、根尖数量多的物种，提高离子吸收效率和氧气释放总量；以及发达根系表面吸附有机污染物，达到净化水体的目的。