清澜港红树林湿地典型群落类型沉积物活性有机碳组分分布特征

陈小花,陈宗铸,*,雷金睿,吴庭天,李苑菱

1 海南省林业科学研究院(海南省红树林研究院),海口 571100

2 海南省热带林业资源监测与应用重点实验室(筹),海口 571100

3 海口市湿地保护工程技术研究开发中心,海口 571100

红树林是最具生产力的生态系统之一,它们主要生长在热带和亚热带低洼潮间带的缺氧和含盐基质中[1—2]。红树林通过物理,生化和生物活动与邻近的生态系统(例如海草床,珊瑚礁和河口)共存,同时保持孤立状态[3]。据统计,这些生态系统具有为物种创造栖息地、防风消浪、护堤固滩、促淤造陆、净化海水等一系列重要服务[4],同时红树林固碳能力强,被认为是富含碳的生态系统之一,其碳储量是陆地森林的4—8倍[5]。海南岛拥有我国植物种类最丰富、生态系统结构最完整的红树林生态系统,经调查和文献查阅[6—7],海南的红树林植物种类丰富,适宜红树林生长的环境多样复杂,形成的红树林群落类型也多样复杂,主要集中分布在东北部沿海市县。海南省还进一步计划到2025年,新增红树林面积2000hm2。因此,能够实现准确评估红树林湿地的碳储存能力,对于保护和恢复海洋蓝色碳汇以及气候治理工作具有重要的意义。

随着气候变化和海平面上升,已经进行了许多研究来量化气候、潮汐、群落组成等因素对红树林土壤碳储量的影响[8—9]。然而,关于红树林土壤有机碳的组成和稳定机制研究较少。土壤有机碳由功能不同的组分在不同分解和再形成条件下构成,根据不同的稳定性和周转时间,可将土壤有机碳库划分为活性碳库、慢性碳库和惰性碳库[10]。其中,土壤活性有机碳是土壤碳库中较为活跃的那部分[11],通常可用土壤微生物生物量碳(MBC, microbial biomass carbon)、可溶性有机碳(DOC, dissolved organic carbon)、易氧化有机碳(EOC, easily oxidized organic carbon)和轻组有机碳(LFOC, light fraction organic carbon)等进行表征[12—13],其中土壤微生物生物量碳是土壤有机碳的重要组分,可用于反映土壤肥力状况[14]；土壤可溶性有机碳具有可溶于水的特性,能直接被土壤微生物所利用[15]；土壤易氧化有机碳是土壤有机碳的主要组成部分,对环境变化比较敏感,可用于反映土壤的稳定性[16]。相较于土壤总有机碳,土壤活性有机碳更能及时反映土壤碳库的变化,对了解土壤碳动态和指示全球气候变化具有重要意义[17]。近年来,国内外学者先后对福建漳江口红树林[18—20]、盐城滩涂和滨海湿地[21—22]、亚热带张江河口红树林[23]、黄河三角洲盐沼[24]等不同湿地类型土壤活性有机碳组分进行了研究,这些研究表明土壤活性有机碳组分的含量不仅受到植物群落类型影响,还与土壤pH、含水量、土壤氮磷养分等关系密切,且不同活性有机碳组分对土壤理化性质响应的敏感程度也存在差异。

海南省清澜港红树林湿地是海南岛面积第二大的滩涂海岸湿地,该区红树林分布面积较大且集中连片,树种资源及其丰富,主要的优势树种有海莲(Bruguierasexangula)、榄李(Lumnitzeraracemosa)、红海榄(Rhizophorastylosa)、正红树(RhizophoraApiculata)等,其中榄李为高潮位植物,是常见的其它红树林植物群落的主要伴生植物,以小面积单优群落方式存在,生长良好；海莲是海南东海岸较常见的高潮位红树林代表种,该植物群落在清澜港发育良好；正红树在海南文昌清澜港、三亚青梅港、三亚河和儋州新盈等均有分布,该种群在清澜港发育较好；角果木是海南较常见的中偏高潮位红树林代表种,该植物种群在清澜港发育良好；杯萼海桑为中偏低潮位植物,在清澜港发育较好。以上5种群落类型均为真红树类型。本文以清澜港红树林湿地5种群落类型(榄李、海莲、正红树、角果木(Ceriopstagal)、杯萼海桑(Sonneratiaalba))为研究对象,通过对清澜港红树林湿地生态系统中5个群落表层土壤有机碳组分和基本理化因子的分析,阐明红树林湿地不同群落土壤碳库及其组分的分布特征,并分析影响土壤有机碳活性碳库的影响因子,以期为后续清澜港红树林湿地土壤固碳能力评估研究提供基础数据。

1 研究地区与研究方法

1.1 研究地概况

研究区位于海南岛文昌清澜港红树林自然保护区(110°40′—110°48′E,19°22′—19°35′N)。该保护区由文昌江和文教河汇入湾内,呈口窄内宽的漏斗状形态,形成的潮间带较宽,风浪微弱,平均径流量小,有利于淤泥的堆积。另外,该区潮汐现象呈现出不规则的半日潮特点,最高和最低潮位分别为2.38 m、0.01 m,平均潮差0.75 m,以上条件形成的微环境为红树林提供了优越的生长条件,是典型的河口湿地生态系统。保护区处于热带季风气候地带,年平均气温为23.9℃,年均降雨量1799.4 mm左右。研究地内由海向陆分别生长着海莲(尖瓣海莲)、红树+海桑-白骨壤、海桑(杯萼、大叶、海南海桑)、榄李(红榄李)等群落,本次研究范围内高程值介于1.45—7.01 m之间。

1.2 采样点设置与样品采集

2021年3月在研究地的5种植物群落进行了采样,采样点基本信息如表1所示。在5个植物群落中随机设置10 m×10 m样方18个。在每个样方中记录物种、胸径、位置等信息。分别在土壤0—10 cm(表层)深度以多点混合采样方式采集土壤样品,共采集54份土样,装入塑料密封袋带回实验室。样品带回后剔除可见的动植物残体和石块,四分法取出适量土壤样品分成两部分,一部分鲜土放在4℃冰箱中保存,用于测量土壤可溶性有机碳(DOC, dissolved organic carbon)、微生物生物量碳(MBC, microbial biomass carbon)；另一部分经风干、磨碎,过筛后装密封袋保存,用于测定土壤pH、全氮(TN, total nitrogen)、全磷(TP, total phosphorus)、全钾(TK, total kalium)、土壤总有机碳(TOC, total organic carbon)、易氧化有机碳(EOC, easily oxidized organic carbon)等。采样点分布情况详见图1。

图1 清澜港红树林湿地采样点分布示意图Fig.1 Distribution of sampling points of Mangrove Wetlands in Qinglan Port

表1 采样点基本信息Table1 Basic information of the sampling points

1.3 样品指标测定

土壤pH值采用酸度计法测定；土壤含水量采用烘干法测定(105℃)；土壤TN含量采用凯氏定氮法测定；土壤TP含量采用钼锑抗比色法测定；土壤TK含量采用凯氏定氮仪测定；土壤TOC含量采用Elementar TOC总有机碳分析仪(德国)测定；土壤MBC含量采用氯仿熏蒸浸提法测定；土壤DOC含量用K2SO4提取后置于总有机碳分析仪中测定；土壤EOC含量采用KMnO4氧化法测定。

1.4 数据处理

图中数据均取平均值,以便进一步分析。为检验不同群落类型土壤TN、TP、TK含量、土壤pH以及土壤TOC、DOC、EOC、MBC含量的差异,在剔除异常值之后采用邓肯多重比较法进行单因素方差分析(ANOVA),在0.05显著水平下进行。通过Pearson相关分析,确定了土壤理化因子与土壤活性有机碳各组分含量的相关性。所有数据统计分析在SPSS 20.0支持下完成。冗余分析(RDA)在Canoco 4.5中完成,显著性水平设定为ɑ=0.05。

2 结果与分析

2.1 不同群落类型土壤TOC及活性有机碳组分的分布特征

如图2所示,不同群落类型间土壤TOC含量介于55.57—81.21 g/kg,均值排序为：角果木群落>榄李群落>杯萼海桑群落>正红树群落>海莲群落,不同群落类型间无显著差异。土壤MBC含量介于109.16—225.89 mg/kg,均值排序为：角果木群落>杯萼海桑群落>海莲群落>正红树群落>榄李群落,其中角果木群落和杯萼海桑群落土壤MBC含量显著高于榄李群落(P<0.05)。土壤DOC含量介于12.91—45.47 mg/kg,均值排序为：海莲群落>角果木群落>榄李群落>杯萼海桑群落>正红树群落,其中角果木群落和海莲群落的DOC含量显著高于其他3种群落类型(P<0.05)。土壤EOC含量介于1.80—3.18 g/kg,均值排序为：角果木群落>杯萼海桑群落>榄李群落>正红树群落>海莲群落,其中角果木群落的EOC含量显著高于海莲群落和正红树群落(P<0.05)。

图2 清澜港红树林湿地不同植物群落土壤总有机碳及活性有机碳组分Fig.2 Soil total organic carbon content and the content of active organic carbon components of different plant communities of Mangrove Wetlands in Qinglan PortBS：海莲 Bruguiera sexangula；RA：正红树 Rhizophora apiculata；SA：杯萼海桑 Sonneratia alba；LR：榄李 Lumnitzera racemosa；CT：角果木 Ceriops tagal;不同小写字母表示不同植物群落间存在显著差异(P<0.05)

2.2 不同群落类型土壤活性有机碳分配比例特征

5种群落类型MBC占TOC比例均值范围为0.22%—0.36%,均值为0.29%；DOC占TOC比例均值范围为0.02%—0.08%,均值为0.04%；EOC占TOC比例均值范围为3.23%—4.02%,均值为3.60%。

比较不同群落类型3种活性碳组分含量占土壤TOC含量的比例发现,EOC占比最高,MBC次之,DOC最低(图3)。MBC、DOC、EOC占TOC的比例在不同群落类型间存在差异,但变化规律较不一致,其中MBC占比均值从高到低依次为杯萼海桑群落>海莲群落>角果木群落>正红树群落>榄李群落,其中杯萼海桑群落MBC占比显著高于正红树群落和榄李群落；DOC占比均值从高到低依次为海莲群落>角果木群落>榄李群落>杯萼海桑群落>正红树群落,其中海莲群落DOC占比显著高于其余群落；EOC占比均值从高到低依次为杯萼海桑群落>角果木群落>正红树群落>海莲群落>榄李群落,群落间不存在显著差异。

图3 不同活性有机碳组分占土壤总有机碳的比例/%Fig.3 Percentage of different active organic carbon components of TOC

2.3 不同群落类型土壤理化指标

比较5种群落类型表层土壤理化指标发现(图4),土壤pH在不同群落类型均表现为酸性,均值介于4.70—5.57之间,其中海莲群落土壤pH显著高于角果木群落、正红树群落和榄李群落。土壤TN含量均值介于3.06—4.14 g/kg之间,群落间无显著差异。土壤TP含量均值介于0.43—2.13 g/kg之间,其中海莲群落土壤TP含量最高,且显著高于角果木群落、杯萼海桑群落和正红树群落。土壤TK含量均值介于10.77—14.57 g/kg之间,其中角果木群落土壤TK含量最高,其次是海莲群落,两者均显著高于正红树群落。土壤SWC含量均值介于7.00%—16.15%之间,其中角果木群落土壤SWC显著高于其余群落类型。

图4 清澜港红树林湿地不同植物群落土壤理化指标Fig.4 Soil physicochemical properties in different plant communities of Mangrove Wetlands in Qinglan Port

2.4 土壤有机碳组分与土壤因子的关系

对表层土壤应用冗余分析(RDA),分析土壤TOC及活性有机碳组分与对应土壤因子的相关性。TN、TP、TK、SWC、pH作解释变量,土壤TOC、EOC、DOC、MBC作响应变量,进行RDA分析。

RDA分析结果显示,表层土第一、第二主轴对土壤有机碳组分和土壤因子之间关系的累积解释量为97.8%(表2、图5)。表层土壤中各解释变量的独立解释率大小依次为TN、SWC、TP、TK、pH,解释率分别为46.0%、35.1%、9.8%、5.1%、1%,其中TN、SWC对土壤有机碳组分含量的解释率达到了显著水平。

表2 清澜港红树林湿地土壤有机碳组分含量的解释变量冗余分析Table 2 Redundancy analysis of the soil organic carbon components of Mangrove Wetlands in Qinglan Port

由表3可知,土壤TOC与土壤TN、土壤SWC、土壤MBC、土壤DOC和土壤EOC呈显著(P<0.05)或极显著(P<0.01)正相关关系,与土壤TP、土壤TK呈不显著正相关(P>0.05),与土壤pH值呈不显著负相关(P>0.05)。土壤MBC与土壤TN、土壤SWC、土壤TK呈显著(P<0.05)及极显著(P<0.01)正相关,与土壤TP、pH值呈正相关关系,但相关性不显著(P>0.05)。土壤DOC与土壤TN、土壤SWC、土壤TP、土壤TK呈显著(P<0.05)及极显著正相关(P<0.01),与土壤pH呈不显著正相关(P>0.05)。土壤EOC与土壤SWC、土壤TN呈极显著正相关(P<0.01),与土壤pH、土壤TP、土壤TK呈不显著正相关(P>0.05)。因此认为,土壤TN和含水量对土壤活性有机碳库组分含量具有显著影响作用；同时,土壤MBC、EOC、DOC也可作为红树林湿地土壤有机碳含量变化的敏感性指标。

表3 土壤有机碳及其活性组分与土壤养分、pH值相关性Table 3 Correlation coefficient between soil organic carbon and active organic carbon fractions and soil nutrients and pH value

图5 清澜港红树林湿表层土壤有机碳组分与土壤因子的 RDA 分析Fig.5 RDA of soil organic carbon components and soil factors in surface soil of Mangrove Wetlands in Qinglan PortpH：土壤pH值；TN：全氮 Total nitrogen；TP：全磷 Total phosphorus；TK：全钾 Total kalium；SWC：土壤含水量 Soil water content；TOC：总有机碳 Total organic carbon；EOC：易氧化有机碳 Easily oxidized organic carbon；DOC：可溶性有机碳 Dissolved organic carbon；MBC：微生物生物量碳 Microbial biomass carbon；RDA：冗余分析 Redundancy analysis

3 讨论

3.1 红树林湿地土壤总有机碳含量差异

红树林土壤有机碳主要来源于红树林凋落物的分解或邻近的波浪、潮汐和河流[25],且土壤有机碳的输入主要发生在表层(0—20 cm)。有研究也指出,红树林恢复对土壤有机碳含量和储量的影响在上层土壤中更为显著[26]。因此,不同的植被群落所形成的地表凋落物种类、数量、质量和分解速率等存在差异,从而改变土壤碳来源和碳输出的方式,表层土壤总有机碳含量差异尤为凸显[14]。

本研究中,不同红树林群落类型的土壤有机碳含量介于55.57—81.21 g/kg之间,Gao等[27]研究的福建、广东、东寨港和文昌1 m深土壤有机碳含量介于12.1—49.0 g/kg之间,对比而言,本研究5种群落类型表层土壤有机碳含量均较高,同时也明显高于福建九龙江河口表层土壤(0—10 cm)有机碳含量(16.31 g/kg)[28]。分析以上差异性原因,一方面与有机碳含量研究的土层存在差异有关,另一方面主要考虑不同水热条件引起的地上植被对有机碳的输入和输出方式不同。本研究5种红树林群落类型的土壤有机碳含量存在差异但不显著,由此看出,在清澜港红树林群落生长好、群落类型多样且复杂以及生态系统结构完整条件下所形成的区域土壤母质基本一致。

3.2 红树林湿地土壤活性有机碳组差异性分析

土壤活性有机碳是土壤碳库中较为活跃的那部分,具有有效性高、稳定性差、易周转易氧化等特点[11],可作为土壤碳库动态变化的重要敏感性指标[29]。其中土壤EOC是有机碳中最先被氧化的部分,是土壤有机碳中周转最快的组分,可作为评估土壤碳库稳定的敏感性指标[30]。土壤DOC是土壤有机碳中最活跃的部分,具有可溶解性且转移速度较快,同时也是土壤微生物可直接利用的有机碳源[31]。土壤MBC可以反映土壤微生物量的大小,对森林生态系统碳循环作用及其重要[32],主要受凋落物的种类和数量的影响[14]。

本研究中,不同红树林群落类型土壤EOC、MBC和DOC含量均值均表现为：EOC>MBC>DOC,变化范围分别为1.80—3.18 g/kg、109.16—225.89 mg/kg、12.91—45.47 mg/kg。不同群落间土壤活性有机碳含量存在显著差异,土壤MBC在不同群落间表现为角果木群落最高,其次是杯萼海桑,均显著高于榄李群落；土壤DOC在不同群落间表现为海莲最高,其次是角果木群落,均显著高于其余群落；土壤EOC在不同群落间表现为角果木群落最高,显著高于海莲群落和正红树群落。由此看出,不同群落类型间土壤活性有机碳含量变化规律不一致。在土壤有机碳含量差异不显著情况下,5种群落类型间土壤活性有机碳含量存在显著差异,说明土壤活性有机碳(MBC、EOC、DOC)更能反映出土壤性质的微小变化,与大多数学者研究结论一致[12—16]。总结分析不同群落类型间表层土壤活性有机碳含量的差异,原因在于表层土壤养分来源于植被凋落物分解和植物根系分泌物,而湿地表层土壤又受到潮汐作用堆积碳源物,形成土壤上层适宜的微生物生境[33]。本研究结论主要来源于两个方面(图1和表1),一是树种生长特性不同,各群落优势树种适宜生长潮位不一致,不同潮位条件下存在土壤水分、养分特征的差异；二是群落组成不同,除了杯萼海桑群落,其余群落均有伴生植物,群落结构组成不同会引起地表凋落物数量和质量的差异。以上因素均影响了土壤有机质的输入和输出。

3.3 红树林湿地土壤活性有机碳分配比

土壤活性有机碳分配特征更能反映植被类型对土壤碳转化的影响[33]。红树林湿地不同植物群落的生境条件因分布位置不同而存在差异,会形成各自独特的土壤有机质动态变化过程,以及活性碳组分的相对含量也会发生改变。有研究认为,土壤EOC占TOC的比例越高,土壤有机碳活度越强,土壤有机质的积累能力越弱[33—34]。本研究中,5种植被群落土壤EOC占TOC的比例在3.23%—4.02%,表现为杯萼海桑群落>角果木群落>正红树群落>海莲群落>榄李群落。结果显示距离河口更近的杯萼海桑群落土壤群落土壤活性大,土壤有机碳碳库的生物可利用性高。

土壤DOC占TOC的比例可反映土壤有机碳的稳定性及淋溶情况,当土壤DOC占比越大,说明土壤有机碳的活性越大,被淋溶、风蚀的强度越大。本研究认为：5种红树林植被群落可溶性有机碳分配比在0.021%—0.084%,分配比值均低于0.1%,不同群落间表现为海莲群落>角果木群落>榄李群落>杯萼海桑群落>正红树群落,其中海莲群落显著高于其余群落。总体认为该研究区红树林生态系统土壤有机碳的稳定性较高,相比较而言,海莲群落土壤有机碳稳定性较其他群落类型差,容易受雨水淋溶和潮水冲刷的影响。

土壤MBC占TOC的比例可以反映土壤活性有机碳库的周转速率[34]。本研究中5种红树林群落土壤微生物生物量碳分配比例在0.22%—0.36%,明显低于其他学者研究结论(1%—5%)[35]。分析原因,可能是由于采取红树林修复与保护措施后,植被在恢复过程中,土壤微生物生物量碳的增量远小于土壤有机碳的累计速率所致。可以认为该研究区红树林群落土壤有机碳正处于快速积累阶段。

3.4 红树林湿地土壤活性有机碳组分含量的影响因子

红树林湿地土壤有机碳及活性有机碳含量的变化受多方因素的共同影响[36],且不同活性有机碳组分对土壤理化性质响应的敏感程度也存在差异[37]。例如,陈志杰等[19]在福建漳江口红树林是的研究发现,土壤MBC、LFOC、HFOC、FPOC与土壤速效K显著相关。徐耀文等[38]研究认为,土壤TN、TP含量、pH值与土壤SOC极显著相关。习盼等[21]的研究认为,与土壤SWC指标相比,地上生物量、土壤pH对土壤有机碳组分含量的单独解释最高。本研究中,土壤EOC、MBC、DOC与土壤TN、土壤SWC呈极显著正相关。

RDA分析发现,土壤TN和土壤WSC对土壤有机碳组分含量的单独解释率最高,土壤TN、土壤WSC与土壤TOC和3种活性有机碳含量为显著正相关。总体上,土壤TN和土壤WSC对清澜港红树林湿地土壤有机碳组分含量影响较大,较高的土壤TN和土壤WSC有利于增加土壤有机碳组分含量。土壤pH对土壤的单独解释率最低,与土壤TN、SWC和TP相比,土壤pH对土壤有机碳组分含量影响较小。本研究中土壤TOC与土壤pH呈负相关,这与其他研究结果一致[39]。当土壤pH值介于6—8时,有利于促进土壤有机碳的分解,原因是微生物在该pH范围内活性增强[40—41]。Li等[25]指出,分解对红树林沉积物碳埋藏速率的决定起着关键作用,分解速度越快,碳埋藏速率越低。Gao等[27]指出,当土壤pH呈现出相对酸性时,可能会对土壤微生物生长有抑制作用,造成微生物对土壤有机碳含量的分解减少。Sun等[23]研究还指出,较低的土壤pH值会促使铝/腐植酸络合物量的增加,进而加速土壤C的积累。结合前人研究结论推测,本研究土壤pH值介于4.90—5.49之间,认为对土壤C的积累有促进作用。为进一步验证土壤pH值或土壤含水量与土壤碳的分解或积累的关系,需要对土壤微生物活性对土壤理化因子的响应进行深入研究。

4 结论

本研究只针对表层土壤的总有机碳及其活性碳组分进行分析,研究结论为：(1)相对于红树林湿地不同群落类型土壤总有机碳含量,土壤活性有机碳含量差异性更为凸显,说明红树林沉积物活性有机碳组分的浓度是评估红树林湿地固碳潜力关键因子。(2)相关性分析表明,红树林湿地土壤有机碳各组分间存在显著相关性,且3种土壤活性碳组分的最大影响因素是土壤总氮(TN)和土壤含水量(SWC)。