艾比湖不同水盐环境荒漠植物种间关联格局下的叶片功能性状差异分析

程久菊， 张雪妮， 张子洋， 陈 静

(新疆大学生态与环境学院 绿洲生态教育部重点实验室， 新疆 乌鲁木齐 830046)

植物功能性状的种间差异及其成因是目前群落生态学的研究热点之一[1]。植物功能性状的种间差异是物种间生态差异的直接体现，可以反映植物在生长、繁殖和生存中的形态、生理差异及对环境适应策略的不同[2,3]。目前，关于植物功能性状种间差异成因的研究主要针对非生物因子[4]，而种间关系(种间互利与竞争等)在植物功能性状种间差异中的作用还研究较少[5]。

植物种间相互作用是维持群落多样性及生态系统功能的重要生态过程，在植物群落的物种共存中不容忽视[6,7]。生态学中常用种间生态差异衡量种间相互作用[8]，说明植物种间关系对其功能性状的表达有重要影响。植物种间关联能够更加直观、有效地反映物种间的相互关联性，常用于测度植物种间关系[9,10]。研究表明：种间关系还具有明显的环境依赖性，这种依赖性在胁迫环境下可能更为复杂[11,12]，并可能直接影响植物的生存[13]。因此，从种间关联角度研究胁迫环境下植物功能性状的种间差异，有利于揭示种间关系在植物功能性状变异中的作用，为充分掌握生物因子对群落功能多样性的影响提供理论参考。

荒漠植物是全球生物多样性资源的关键组成部分，在维持区域生态平衡中具有突出作用[4]。艾比湖湿地国家级自然保护区位于新疆北部准噶尔盆地荒漠区，区内分布有典型的荒漠植物群落。根据前期研究结果发现，区内植物普遍遭受盐和干旱胁迫，根据土壤水盐含量可将区内划分出高水盐和低水盐环境，分别对应盐胁迫和干旱胁迫生境[14]。基于此，本研究对艾比湖不同胁迫环境下荒漠植物的种间关系和功能性状的种间差异进行了比较，拟在明确2种生境下种间关联特征的基础上，分析关联种对间叶片功能性状的差异，进而探究物种间相互作用对植物叶片功能性状的影响及其随环境的变化，以期更充分了解植物的环境适应机制及生物因子在功能多样性形成中的贡献，同时为保护和提高生物多样性，维持区域生态平衡提供参考。

1 研究区概况和研究方法

1.1 研究区概况

艾比湖湿地国家级自然保护区(东经82°36′～83°50′、北纬44°30′～45°09′)位于新疆博尔塔拉蒙古自治州精河县境内，属于湿地-荒漠森林复合生态系统类型[15]。该地区日照充足，降水稀少，多大风天气，盐尘和浮尘活动频繁；同时保护区土壤盐分高，碱性强，土壤质地较差，浅层(0～10 cm)土壤的平均电导率5.41 ms·cm-1、平均容重约1.38 g·cm-3、平均含水量7.19%，pH 8.77。艾比湖湿地生态环境的生物资源多样性独特，主要植物种类有胡杨(PopuluseuphraticaOliv.)、梭梭〔Haloxylonammodendron(C. A. Mey.) Bunge〕、多枝柽柳(TamarixramosissimaLedeb.)、骆驼刺(AlhagisparsifoliaShap.)、盐节木〔Halocnemumstrobilaceum(Pall.) Bieb.〕、盐爪爪〔Kalidiumfoliatum(Pall.) Moq.〕、白刺(NitrariatangutorumBobr.)、罗布麻(ApocynumvenetumLinn.)、花花柴〔Kareliniacaspia(Pall.) Less.〕和芦苇〔Phragmitesaustralis(Cav.) Trin. ex Steud.〕等。保护区内湖区东侧的阿其克苏河是艾比湖主要水源之一，土壤水盐含量在河岸附近较高，并随着离河距离增加而降低，同时植物的分布也随着离河距离增加而变化[16]。

1.2 研究方法

1.2.1 实验设计与野外采样 为充分反映研究区植物间的关联性及植物性状特征，同时减少生境过滤的影响，本实验在垂直阿其克苏河河道以北方向设置间隔约5 km的3条样带，每条样带长约5 km。在各样带上沿河道向北每隔500 m设置1个面积10 m×10 m样方，共32个样方；其中，根据土壤水盐含量，利用聚类分析将所有样方划分为高水盐和低水盐2组[17]，分别包括13和19个样方。调查过程中记录样方位置和海拔，典型荒漠植物物种数和个体数。随机采集主要种类(出现频次大于等于5%)3～5株的植物叶片(优先选冠层中间4个方位的)约20 g，用牛皮纸信封密封，带回实验室用于后续测定植物叶片功能性状(叶片C、N、P和S含量)。

1.2.2 指标测定 植物叶片在75 ℃下烘干至恒质量，称量后粉碎至粉末。采用HNO3-HClO4(体积比1∶5)酸溶法消化植物叶片[18]，然后采用重铬酸钾容量法[19]测定叶片C含量、钼锑抗比浊法[20]154测定叶片P含量、硫酸钡比浊法[20]157测定叶片S含量；采用凯氏定氮法[20]153测定叶片N含量。

1.3 数据处理和分析

2 结果和分析

2.1 荒漠植物的物种组成

调查结果显示：在艾比湖2种水盐环境中共调查到26种荒漠植物，高水盐和低水盐环境均有20种荒漠植物，其中，共有种14种，包括胡杨、花花柴、梭梭、罗布麻、骆驼刺、木碱蓬〔Suaedadendroides(C. A. Mey.) Moq.〕、红砂〔Reaumuriasoongarica(Pall.) Maxim.〕、芦苇、白刺、盐爪爪、铃铛刺〔Halimodendronhalodendron(Pall.) Voss.〕、多枝柽柳、猪毛菜(SalsolacollinaPall.)和盐节木。高水盐环境特有荒漠植物6种，包括黑果枸杞(LyciumruthenicumMurr.)、平卧碱蓬(SuaedaprostrataPall.)、盐地碱蓬〔Suaedasalsa(Linn.) Pall.〕、甘草(GlycyrrhizauralensisFisch.)、盐穗木(HalostachyscaspicaC. A. Mey. ex Schrenk)和小叶碱蓬〔Suaedamicrophylla(C. A. Mey.) Pall.〕；低水盐环境特有荒漠植物也为6种，包括沙拐枣(CalligonummongolicumTurcz.)、对节刺(HoraninoviaulicinaFisch. et C. A. Mey.)、露果猪毛菜(SalsolaapertaPauls.)、沙漠绢蒿〔Seriphidiumsantolinum(Schrenk) Poljak.〕、刺沙蓬(SalsolatragusLinn.)和沙蓬〔Agriophyllumsquarrosum(Linn.) Moq.〕。此外，高水盐和低水盐环境的20种荒漠植物分别形成190对种对，其中，关联种对分别有21和52对，有性状数据的关联种对分别有17和43对。

2.2 荒漠植物种间关联及其对不同水盐环境的响应

艾比湖不同水盐环境下的荒漠植物种间关联性分析结果显示：从总体关联性看，高水盐环境下植物种间关联性的方差比率(VR)为0.62，小于1，χ2检验统计量(W)为8.50，表现为不显著负关联；低水盐环境下VR值为0.93，W值为17.70，也表现为不显著负关联。

高水盐环境下，正、负相关种对分别有74和115对，不相关种对有1对。正关联(互利)(P<0.1，相关系数大于0.3)种对有15对，相关系数为0.49～1.00，其中，极显著(P<0.01)和显著(P<0.05)正关联的种对共有8对，且主要存在于生物量较低的草本与草本、草本与灌木间；负关联(竞争)(P<0.1，相关系数小于-0.3)的种对有6对，相关系数为-0.54～-0.49，无显著负关联的种对。从关联种对看，高水盐环境下植物间正关联比负关联更占优势，即种间互利比种间竞争更明显。

低水盐环境下，正、负相关种对分别有90和98对，不相关种对有2对。正关联种对有34对，相关系数为0.39～1.00，其中，极显著和显著正关联种对共有27对；负关联种对有18对，相关系数为-0.76～-0.38， 其中，极显著和显著负关联种对共有12对。从关联种对看，低水盐环境下植物种间关系仍以种间互利为主。

从种间关联性(图1)看，高水盐和低水盐环境下，盐节木与其他物种间多表现为负相关，相关系数为-0.48～1.00。高水盐环境下，红砂、铃铛刺、猪毛菜、黑果枸杞、盐地碱蓬和小叶碱蓬与其他物种间多表现为负相关，相关系数为-0.54～1.00，其中，铃铛刺与芦苇，盐节木与猪毛菜，平卧碱蓬与罗布麻、芦苇和多枝柽柳，甘草与梭梭，小叶碱蓬与白刺和甘草间为显著正相关(图1-A)；而低水盐环境下，梭梭、刺沙蓬和沙蓬与其他物种间多表现为负相关，相关系数为-0.42～0.43，其中，猪毛菜、沙拐枣、对节刺和露果猪毛菜与骆驼刺、木碱蓬和红砂等物种间存在显著相关性(图1-B)。

圆点大小代表相关系数绝对值的大小The size of the spot represents the absolute value of the correlation coefficient. *： P<0.05.

2.3 基于种间关联的荒漠植物叶片功能性状差异

艾比湖不同水盐环境下正、负关联植物种对间叶片功能性状(C、N、P和S含量)差值的比较见图2。结果显示：不同水盐环境下，正关联(互利)和负关联(竞争)种对间叶片功能性状差值表现出一定的差异性。高水盐环境下正关联种对的C、N和S含量差值均高于低水盐环境，而P含量差值则低于低水盐环境，其中，C含量差值达到显著(P<0.05)水平；而高水盐环境下负关联种对的N、P和S含量差值均低于低水盐环境，C含量差值高于低水盐环境。

: 正关联种对Positively associated species pair; : 负关联种对negatively associated species pair.

各水盐环境下，正关联和负关联种对间差值均无显著差异，但也呈现出一定特征，即正关联种对C、N和S含量差值在高水盐环境下高于负关联种对，而正关联种对C、N、P和S含量差值在低水盐环境下则均低于负关联种对。

3 讨论和结论

种间关联性可用于判断植物种间可能存在的相互作用，如种间竞争和互利作用等[22,23]。大量研究表明：物种种间竞争与互利同时发生，并且二者的作用强度及平衡状态与环境条件密切相关[24,25]。胁迫梯度假说概括了种间关系随着环境变化特别是环境胁迫程度的变化规律，即随着环境胁迫程度的增加，种间竞争减弱，种间互利增强[26,27]。本研究中，从总体关联性来看，高水盐和低水盐环境下艾比湖荒漠植物种间均呈现不显著负关联，种间关系相对松散。从正相关种对数来看，低水盐环境(90对)明显高于高水盐环境(74对)，其中，正关联种对数也明显高于高水盐环境；此外，低水盐环境下正关联种对数明显高于负关联种对数。根据胁迫梯度假说，上述结果表明低水盐环境下种间互利关系更占优势，由于低水盐环境下土壤盐分降低而干旱加剧，因此，推测干旱胁迫对艾比湖荒漠植物种间关系的影响更强。另外，在高水盐条件下，显著正相关种对包括铃铛刺与芦苇，盐节木与猪毛菜，平卧碱蓬与罗布麻、芦苇和多枝柽柳，甘草与梭梭，小叶碱蓬与白刺和甘草，即草本与草本、草本与灌木间表现出显著正相关，而胡杨与梭梭，多枝柽柳与胡杨和梭梭等生物量较高的灌木与乔木间则表现出较弱的关联性，表明在盐胁迫下，种间互利关系在生物量较低的物种间更加常见，该结果与Wright等[28]的研究结论相一致，说明种间关系对群落组成的影响及其对胁迫环境的响应不容忽视。上述结果也间接反映了水分限制与盐分胁迫在局域环境下对植物生存及群落结构中的决定性作用，这与研究区前期的研究结论以及干旱区植物生长的普遍规律[29-31]相一致。

植物对种间互利或竞争的响应均会引起其功能性状与权衡关系的改变[5]。前人的研究发现，呈显著正相关的种对往往具有相似的生态习性[32,33]，而竞争作用可能使种对间功能性状差异增大[34]，但也有研究表明功能性状相似的物种对资源的竞争更为激烈[35,36]，种间竞争更加强烈。因此，种间关系对功能性状的影响可能随着植物类型和生境条件等因子而变化。本研究中，不同水盐环境以及正、负关联种对间叶片功能性状差值大部分不显著，其原因可能是植物同时还受到非生物因子以及多物种间复杂相互作用的共同影响[37]，但目前关于生物和非生物交互效应对植物性状的影响所知甚少[38]，需要在今后的研究中进一步开展控制实验加以深入分析。

植物功能性状是植物生理学、形态学以及物候特征的表征[39]，具有种间差异性[40]，并受到生物和非生物因子的共同影响[41,42]。生物因子如种间关系，能够影响物种功能性状的相似和差异表现[43]，是作用于群落构成[25,44]和物种共存机制[45]的关键性因子。已有研究表明：正相关物种的生境特征比较一致[46]，对环境有相似的适应和反应，因而呈显著正相关的种对往往具有相似的生态生理学特性[32,33]；同时，有研究发现，种间竞争作用会使热带森林群落功能组成出现分化模式[47]。本研究中，低水盐环境下负关联种对间叶片功能性状差值总体较正关联种对间更大，推测低水盐环境下种间竞争往往使植物种间功能性状趋异，而互利作用则使种间性状趋同。这可能是由于在低水盐环境下正关联种对中一个物种依赖于另一个物种，对环境有相似的适应和反应，植物种对间拥有相近的生物生态学特性，如与垫状植物邻近的植物往往与之形成互利作用，表现为种间功能性状的相似性[32]；而负关联种对中2个物种相互排斥，对环境的需求不相似，从而产生对环境不同的适应[48]，表现为植物种间功能性状的差异性。

但也有研究表明：互利作用可能增加植物的功能多样性[49]，而种间竞争常常降低植物的存活率和繁殖力，限制多样性，并且性状相似种对往往具有相似的生态位[50]，导致性状相似物种间的竞争十分激烈[35,36]。例如:Uriarte等[36]分析了植物叶片N和P含量与物种相互作用的关系，发现种间竞争是影响植物种间性状相似性的重要因子。本研究中，高水盐环境下正关联种对性状(叶片P含量除外)差值总体高于负关联种对，表明盐胁迫环境下性状相似种对的竞争更加激烈，互利种对的性状差异明显，该结果与作者的预期存在较大差异，这可能是由于盐胁迫环境的影响大于种间相互作用，植物间需要具有较大性状差异才能在该胁迫环境下共存，同时也说明在研究种间相互作用对功能性状差异的影响时还需考虑非生物因子，这可能也是导致高水盐和低水盐环境下种间性状差异结果截然相反的原因，表明种间性状差异同时还受到非生物因子的影响，并且种间功能性状差异与种间相互作用对环境的响应可能存在相互影响的过程[51]。

胁迫梯度假说的提出表明种间相互作用的性质及作用强度随环境胁迫程度而发生改变[52,53]，这种变化会对物种生态位重叠和物种适应差异产生影响[45]。因此，种间相互作用对植物功能性状的影响必然受到非生物因子的影响[54]。本研究中，艾比湖互利种对叶片C、N和S含量差值呈现由高水盐环境向低水盐环境(干旱胁迫加剧)降低的趋势，这与Gallien等[43]的研究结论相似，即“在干燥炎热地区互利种对功能性状显著相似”，但竞争种对叶片N、P和S含量差值则表现出相反的结果。陈煜等[55]研究发现，太白山林下草本植物与群落其他物种对相似的生境做出了相似的反应，表现为叶性状值与群落性状值保持共变。蒋成益等[56]通过研究川西北不同沙化程度草地植物功能性状与土壤、地形等的相关性，发现植物功能性状更多地受环境因子的驱动，尤其在小尺度研究领域，非生物因子的影响尤为明显。因此推测，在胁迫因子明显的环境下，非生物因子的影响可能远超过种间相互作用对植物功能性状的影响。

综上所述，艾比湖高水盐和低水盐环境下，20种荒漠植物的总体关联性均表现出不显著负关联，种间关系相对松散。2种不同水盐环境均以正关联种对居多，其中，低水盐环境下种间互利关系更占优势。低水盐环境(干旱胁迫)下种间竞争往往使植物种间功能性状趋异，而互利作用则使种间功能性状趋同；高水盐环境(盐胁迫)下性状相似种对的竞争更加激烈，互利种对的功能性状差异明显。但本文尚未发现不同水盐环境下种间相互作用与功能性状差异之间的确切关系。对种间相互作用更为准确的量化可有助于充分理解生物因子与植物功能性状差异间的关系，关于种间相互作用以及功能性状差异与非生物因子间的复杂关系仍值得进一步探索。