贺 静, 叶福宇, 杜素洁, 程鑫斐, 潘立婷,郭建洋, 王福莲, 刘万学,*
(1. 长江大学农学院, 农林病虫害预警与调控湖北省工程技术研究中心, 湖北荆州 434025;2. 中国农业科学院植物保护研究所, 植物病虫害生物学国家重点实验室, 北京 100193)
潜叶蝇(agromyzid leafminers)是一类在我国发生严重的小型害虫,对蔬菜、花卉等经济作物造成严重的威胁和巨大的经济损失(Spencer, 1973; 康乐, 1996; Kangetal., 2009; 相君成等, 2012; 刘万学等, 2013; 曹利军等, 2014; 杨月梅等, 2017)。该类害虫以幼虫潜入寄主植物叶片,取食叶肉组织,形成不规则的白色虫道即“潜道”,影响植物的光合作用,严重时能降低作物产量甚至导致绝收(Spencer, 1973; Parrellaetal., 1987; 康乐, 1996; Kangetal., 2009; Gaoetal., 2017)。目前,我国有报道的潜蝇科昆虫达130余种,而随着美洲斑潜蝇Liriomyzasativae、南美斑潜蝇Liriomyzahuidobrensis、三叶草斑潜蝇Liriomyzatrifolii和番茄斑潜蝇Liriomyzabryoniae4种重要入侵斑潜蝇的持续扩散危害,该类害虫对作物的危害引起公众的重视,防控需求紧迫(康乐, 1996; Chenetal., 2003; 王伟等, 2012; 相君成等, 2012; 刘万学等, 2013; 曹利军等, 2014)。
20世纪50年代前,潜叶蝇在自然界中的天敌种类多、防控能力强,曾被认为是一类不会导致重大经济损失的次要害虫(Hansson, 1985)。但潜叶蝇具有寄主谱广、繁殖力强、世代历期短、危害隐蔽、易产生抗药性等特性,随着作物布局、气候变化和化学农药的频用与滥用,自然天敌受到抑制,导致潜叶蝇种群暴发同时也大大增加了防控难度(Parrellaetal., 1987; 康乐, 1996; Chenetal., 2003; Ferguson, 2004; Kangetal., 2009; Liuetal., 2009; Ferguson and Pineda, 2010; Gaoetal., 2011)。近年来,国家针对农业有害生物不断提出绿色防控的要求,不断加大生物农药、天敌昆虫等生物防治技术和产品的研发和支持力度。潜叶蝇的寄生性天敌种类丰富,据Noyes(2021)统计,潜叶蝇上的寄生蜂超过300种。因此,利用寄生蜂等生防因子进行绿色防控是目前对潜叶蝇类害虫治理的首选策略(Chenetal., 2003; Kangetal., 2009; Liuetal., 2009; 王伟等, 2012; 刘万学等, 2013; Chengetal., 2017)。
寄主取食型寄生蜂成虫的食物依据其来源可分为寄主源食物(如寄主幼虫)和非寄主源食物(如花蜜、甘露、蜜露等)。寄主源食物中含有水、蛋白质、脂肪、糖类、维生素、氨基酸等营养物质,所以寄生蜂成虫直接取食寄主可以获得维持其生命和促进卵子发育成熟所需的营养物质(Jervis and Kidd, 1986; Gironetal., 2004; Liuetal., 2014)。相同地,非寄主源食物中含有丰富的糖类物质,既可在寄生蜂缺乏寄主源食物时作为替补能源(Wäckers, 2001; Nomikouetal., 2003; Pattetal., 2003; Goleva and Zebitz, 2013; Kishimotoetal., 2014),也可作为延长成蜂寿命、提高寄生能力等的能量物质(Gironetal., 2004)。不同食物来源营养物质的摄取或者补充非寄主源食物对于寄主取食型寄生蜂,可能会通过改变成虫存活与生殖的营养分配与权衡,进而影响寄生蜂控害行为和生防潜力(Jervisetal., 2008; Liuetal., 2015)。因此,明确补充非寄主源食物条件下寄生蜂对寄主的控害能力差异具有显著的科学意义。
万氏潜蝇姬小蜂Diglyphuswani是我国新发现的一种潜叶蝇幼虫上的抑性(idiobiont)外寄生蜂(寄生蜂将卵产在寄主体表且寄主在被寄生后停止生长发育),也是我国田间潜叶蝇类害虫的优势寄生蜂之一(Yeetal., 2018)。万氏潜蝇姬小蜂为卵育型(synovigenic)寄生蜂,即其成虫需要进一步取食以促进卵子发生和成熟(Liuetal., 2014, 2015)。该蜂是具有3种寄主致死行为的寄主取食型寄生蜂(Yeetal., 2018),即该蜂不仅可以通过产卵寄生(parasitism)致死寄主,亦可通过取食寄主(host feeding)和叮蛰寄主(host stinging)等非繁殖方式杀死寄主(non-reproductive host killing)。由于该蜂具有孤雌产雌(thelytoky)特性,其雌蜂无需与雄蜂交配所产的后代全为雌性(Duetal., 2021, 2022),因此能快速地在低密度下繁衍种群,节约生产成本,具有重要的生防应用潜力(Yeetal., 2018)。
本研究以万氏潜蝇姬小蜂的孤雌产雌品系为对象,研究补充不同非寄主源食物(20%葡萄糖水和20%蜂蜜水)对该蜂成虫直接控害能力(取食致死寄主、叮蛰致死寄主和寄生致死寄主能力)和控害潜能(寿命、繁殖能力)等的影响,评估寄生蜂补充不同非寄主源食物时在生殖与取食之间的权衡策略,以期为提高该寄生蜂的饲养、控害效应及田间应用提供参考。
万氏潜蝇姬小蜂孤雌产雌品系于2015年7月采自青海省西宁市(36°43′N, 101°45′E),原寄主为豌豆彩潜蝇Chromatomyiahorticola,寄主植物是豌豆Pisumsativum。美洲斑潜蝇于2013年7月采自中国农业科学院植物保护研究所廊坊试验站菜豆地(39°30′N, 116°36′E),在室内以奶花豆Pisumvulgaris进行连续饲养(温度26℃,相对湿度70%±5%, 光周期14L∶10D)。采用“奶花豆叶片-美洲斑潜蝇(2龄末至3龄初幼虫)-寄生蜂”系统,在温度25±1℃,相对湿度30±5%,光周期14L∶10D的人工气候箱(GPX/RPX-450,中国科林Colin公司)中连代饲养万氏潜蝇姬小蜂孤雌产雌品系。
为明确补充非寄主源食物对万氏潜蝇姬小蜂寄主直接控害能力的影响,以该蜂雌成虫为对象,设置2个补充非寄主源食物[寄主+20%葡萄糖水(HGS)、寄主+20%蜂蜜水(HHS)]的处理和1个仅提供寄主源食物(寄主幼虫)(H)的处理,观察和记录3种处理条件下的控害能力参数。具体实验如下:
仅提供寄主源食物的处理方法为:将含有2龄末至3龄初美洲斑潜蝇幼虫(寄主密度30~35头/叶)的奶花豆叶片置入培养皿中(Ø=9 cm, H=2.2 cm),以1.2%琼脂(琼脂/蒸馏水的比例为1.2 g/100 mL)保湿叶片,接入一头健康活跃的初羽化成蜂,并用封口膜将培养皿封好,后用解剖针在封口膜上均匀扎30~40个孔以保持空气流通。补充非寄主源食物的处理方法同仅提供寄主源食物处理,并在提供寄主幼虫的奶花豆叶片的叶柄旁放置一个蘸有20%葡萄糖水或者20%蜂蜜水的脱脂棉球。仅提供寄主源食物的处理重复26次;补充非寄主源食物的20%葡萄糖水处理重复27次,补充非寄主源食物的20%蜂蜜水处理重复25次。
各处理均置于上述培养箱中,每天上午8:00时前为各处理的寄生蜂更换新的食物及培养皿。更换下来的培养皿移入人工气候箱继续培养,约48 h后在解剖镜下每天观察记录培养皿中叶片上斑潜蝇幼虫被寄生蜂取食致死数(取食致死寄主数)、叮蛰致死数(叮蛰致死寄主数)和寄生致死数(寄生致死寄主数),直至寄生蜂死亡,并计算寄生蜂的寿命与繁殖力。寄生蜂3种致死行为的判定参考Ye等(2018),即:寄主幼虫体内有寄生蜂幼虫或卵记为寄生致死;寄生蜂利用口器直接将寄主幼虫体内血淋巴和组织液吸食至干瘪或部分干瘪记为取食致死;寄主幼虫死亡,但虫体僵硬饱满,体表常有寄生蜂产卵器穿刺留下的黑点,且没有寄生蜂的卵或幼虫,记为叮蛰致死。
同1.2节,2个补充非寄主源食物(寄主+20%葡萄糖水、寄主+20%蜂蜜水)的处理和1个仅提供寄主源食物(寄主幼虫)的处理中,计算成蜂寿命和繁殖力。
对照组寿命统计方法:仅提供清水处理下寄生蜂的寿命。
对照组繁殖力调查方法:寄生蜂在25℃仅提供清水分别饲喂6, 12, 24和48 h,解剖寄生蜂(n=5),平均成熟卵子数最多的处理时间即为最大抱卵量处理,饲喂24 h时抱卵量最大。仅提供清水处理24 h后寄生蜂的成熟抱卵量即为对照组繁殖力。
寄生蜂取食致死一头寄主对自身寿命和繁殖力的贡献,分别称为寿命收益和繁殖力收益,计算方法参考Heimpel等(1997):
寿命收益(取食每一寄主对寄生蜂寿命的贡献)=(处理组寿命-对照组寿命)/取食致死寄主数;
繁殖力收益(取食每一寄主对寄生蜂繁殖力的贡献)=(处理组寄生寄主数-对照组抱卵量)/取食致死寄主数。
采用SPSS 16.0软件(SPSS Inc, 2007)对数据进行正态分布假设检验,对于不符合正态分布的数据采用对数转换后进行分析。利用单因素方差分析(one-way ANOVA)进行差异显著性检验,所有的检验均在P=0.05水平下进行。寄生蜂控害效应参数之间的关系采用线性回归(linear regression)分析。利用Graphpad Prism 5.0软件(Motulsky, 2007)绘制线图。
2.1.1取食致死寄主的能力:在提供寄主的条件下,分别补充20%葡萄糖水和20%蜂蜜水,万氏潜蝇姬小蜂的取食致死寄主数显著提高(F2,77=29.9670,P<0.0001)(表1),分别是仅提供寄主处理下的2.7和2.2倍。补充20%葡萄糖水和20%蜂蜜水时,该寄生蜂取食致死寄主数间无显著差异(P>0.05);各食物处理下的日均取食致死寄主数间无显著差异(F2,77=1.8039,P=0.1720)(表2)。
提供不同营养源食物时万氏潜蝇姬小蜂取食致死寄主数均先升高后下降(图1: A)。仅提供寄主食物的寄生蜂其取食致死寄主数在第2天达到高峰,为16.3头,之后波动下降至0,通过取食致死寄主的能力持续至第11天;补充20%葡萄糖水后,该寄生蜂的取食致死寄主数在第6天达到一个峰值,为16.1头,之后下降,第11天再次上升到最高峰,为18.5头,取食致死寄主的能力持续至死亡(24 d);补充20%蜂蜜水的寄生蜂,其取食致死寄主数波动递增,在第17天达到最高峰,为16.7头,通过取食致死寄主的能力持续至第25天(死亡)。从第4天起,补充非寄主源食物的成蜂,其取食致死寄主数接近或高于仅提供寄主的成蜂。
2.1.2叮蛰致死寄主的能力:补充20%葡萄糖水的万氏潜蝇姬小蜂,其叮蛰致死寄主数分别显著高于仅提供寄主和补充20%蜂蜜水的处理(F2,77=6.4193,P=0.0027)(表1);仅提供寄主和补充20%蜂蜜水的寄生蜂,其叮蛰致死寄主数间无显著差异(P>0.05);各食物处理下,该寄生蜂的日均叮蛰致死寄主数间无显著差异(F2,77=1.7327,P=0.1838)(表2)。
表1 不同食物源下万氏潜蝇姬小蜂成蜂对美洲斑潜蝇幼虫的控害能力Table 1 Control ability of Diglyphus wani adults feeding on different food sources to Liriomyza sativae larvae
表2 不同食物源下万氏潜蝇姬小蜂成蜂对美洲斑潜蝇幼虫的日均致死寄主数Table 2 Daily number of Liriomyza sativae larvae killed by Diglyphus wani adults feeding on different food sources
不同营养源食物下,寄生蜂的叮蛰致死寄主数整体趋势均为先升后降(图1: B)。仅提供寄主、补充20%葡萄糖水的寄生蜂,其叮蛰致寄主数均在第3天达到最高值,分别为1.0和1.2头,叮蛰致死寄主的能力分别持续至第11和24天;补充20%蜂蜜水的寄生蜂,其叮蛰致死寄主数在第2天达到最大值,为0.9头,叮蛰致死寄主的能力持续至第21天。
图1 不同食物源下万氏潜蝇姬小蜂成蜂对美洲斑潜蝇幼虫的致死动态Fig. 1 Dynamics of the number of Liriomyza sativae larvae killed by Diglyphus wani adults feeding on different food sourcesA: 取食致死寄主数Number of host-feeding events; B: 叮蛰致死寄主数Number of host-stinging events; C: 寄生致死寄主数Number of parasitism events; D: 总致死寄主数 Total number of host-killing events.图中数据为平均值±标准误。Data in the figure are means±SE.
2.1.3寄生致死寄主的能力:不同营养源食物显著改变了万氏潜蝇姬小蜂对寄主的寄生致死能力。补充20%葡萄糖水和20%蜂蜜水后,寄生蜂的寄生致死寄主数均显著提高(F2,77=39.1970,P<0.0001)(表1),分别是仅提供寄主条件下的3.2和2.9倍。补充两种非寄主食物,寄生蜂的寄生致死寄主数间无显著差异(P>0.05);补充20%葡萄糖水和补充20%蜂蜜水后,寄生蜂日均寄生致死寄主数显著高于仅提供寄主的(F2,77=9.2181,P<0.0001)(表2),且补充20%葡萄糖水和补充20%蜂蜜水处理间日均寄生致死寄主数无显著差异(P>0.05)。
取食不同营养源食物的寄生蜂,其寄生致死寄主数均为先升高后下降(图1: C)。仅提供寄主的成蜂,其寄生致死寄主数在第3天达到高峰,为7.7头,之后波动下降,寄生致死寄主的能力持续至第9天;补充20%葡萄糖水的成蜂,其寄生致死寄主数在第4天达到高峰,为9.6头,寄生致死寄主的能力持续至第24天;补充20%蜂蜜水的寄生蜂,其寄生致死寄主数先波动递增,在第5天达到最高峰(9.4头),然后缓慢下降,寄生致死寄主的能力持续至第20天。补充20%葡萄糖水和补充20%蜂蜜水的寄生蜂,其寄生致死寄主数仅在第1天时低于仅提供寄主时成蜂的寄生致死寄主数。
2.1.4对寄主的综合致死能力:补充20%葡萄糖水和补充20%蜂蜜水后,万氏潜蝇姬小蜂对寄主的总致死数均较仅提供寄主的显著增强(F2,77=37.6013,P<0.0001)(表1),分别是仅提供寄主条件下的2.8和2.4倍,但补充20%葡萄糖水和补充20%蜂蜜水这两个处理间总致死寄主数无显著差异(P>0.05)。补充非寄主源食物后,万氏潜蝇姬小蜂的日均总致死寄主数亦显著提高(F2,77=4.9461,P=0.0096)(表2),且两种非寄主源食物处理间无显著差异(P>0.05)。
从取食不同营养源食物的万氏潜蝇姬小蜂的总致死寄主数(图1: D)动态来看,取食不同营养源食物的万氏潜蝇姬小蜂对寄主的致死作用高峰和持续期不同。仅提供寄主时,其总致死寄主数在第3天达到高峰(24.8头),对寄主的综合致死能力持续期仅为8 d;补充20%葡萄糖水和补充20%蜂蜜水时,其总致死寄主数在第3天较仅提供寄主的处理略低,至第4天以后,一直高于仅提供寄主的处理。且其对寄主的综合致死能力持续期较长,分别为25和24 d。
2.1.5成蜂寿命:补充非寄主源食物对万氏潜蝇姬小蜂寿命具有极显著影响(F2, 77=44.2823,P<0.0001)(表1)。补充20%葡萄糖水与补充20%蜂蜜水的成蜂,其寿命分别显著长于仅提供寄主时的成蜂寿命(F2, 77=44.2823,P<0.0001)(表1),分别是仅提供寄主条件下的2.4和2.1倍,补充20%葡萄糖水和20%蜂蜜水间成蜂寿命无显著差异(P>0.05)。
仅提供清水时,万氏潜蝇姬小蜂的寿命为2.65 d,对照组的繁殖力为2.67粒。补充20%葡萄糖水和补充20%蜂蜜水,万氏潜蝇姬小蜂通过取食单头寄主所获取的寿命收益显著提高(F2, 77=6.9379,P=0.0017)(表3),补充两种非寄主源食物下,该寄生蜂寿命收益间无显著差异。同样,补充20%葡萄糖水和补充20%蜂蜜水能显著提高该蜂通过取食单头寄主所获取的繁殖力收益(F2, 77=6.2908,P<0.0030),补充2种非寄主源食物处理下,繁殖力收益之间无显著差异(P>0.05)。
表3 不同食物源下万氏潜蝇姬小蜂成蜂通过取食单头寄主所获取的寿命与繁殖力收益Table 3 Longevity and fecundity of Diglyphus wani adults gained from per host killedby parasitoid feeding on different food sources
仅提供寄主时,万氏潜蝇姬小蜂的取食致死寄主数与叮蛰致死寄主数之间均无显著相关性,但与寄生致死寄主数、总致死寄主数和成蜂寿命呈显著正相关;补充2种非寄主源食物后,上述相关关系均未发生改变(表4)。
表4 不同食物源下万氏潜蝇姬小蜂成蜂的取食致死寄主数与其他控害能力参数之间的相关性Table 4 Relationships between the number of host-feeding events and other control ability parametersof Diglyphus wani adults feeding on different food sources
据报道,大多数寄主取食型寄生蜂能够通过取食寄主延长寿命并提高繁殖力(Jervis and Kidd, 1986; Heimpel and Collier, 1996; Jervisetal., 2008; Zang and Liu, 2009; 张毅波等, 2010b; Zhangetal., 2011)。万氏潜蝇姬小蜂也具有相似规律,其成虫寄生力和寿命与取食寄主数正相关。在补充非寄主食物20%葡萄糖或20%蜂蜜水的条件下,万氏潜蝇姬小蜂通过取食寄主获取更高的寿命和繁殖力收益(表4),表明补充糖分营养通过影响寄生蜂取食行为进而对该蜂寿命和繁殖力产生积极作用。究其原因,一方面可能是寄生蜂通过取食糖类食物获得营养和能量,提高了活动能力;另一方面可能因为非寄主食物的提供降低了寄生蜂对自身固有营养的消耗,使固有营养更多地用于卵子发生与成熟,或具有延缓卵子重吸收的功能(Heimpeletal., 1997; Zang and Liu, 2008; 王伟等, 2012)。而补充葡萄糖和蜂蜜水时,该蜂取食寄主所获得的寿命和繁殖力收益无显著差异,说明这两种非寄主食物对万氏潜蝇姬小蜂寿命和繁殖力的贡献较为一致。研究表明,并非所有的寄主取食型寄生蜂都可以通过取食寄主来延长寿命和提高繁殖力(Jervis and Kidd, 1986; Heimpel and Collier, 1996; Jervisetal., 2008)。如岭南黄蚜小蜂Aphytislingnanenesis取食寄主并不会显著增加其寿命,但会促进产卵(Heimpeletal., 1994)。也有报道,取食寄主对印巴黄蚜小蜂Aphytismelinus、丽蝇蛹集金小蜂Nasoniavitripennis和日本瘤姬蜂Pimplanipponica等的繁殖力或寿命都没有显著影响(Heimpeletal., 1997; Ueno, 1999; Rivero and West, 2005)。
寄生蜂控害能力是评价寄生性天敌效能的关键指标之一,已有的研究多为营养对控害潜力的影响方面,寄生蜂补充蜂蜜水和葡萄糖等非寄主食物能显著延长寄生蜂寿命和促进产卵,从而提高寄生蜂的控害潜力(McDougall and Mills, 1997; Jervisetal., 2008; 王伟等, 2012; Liuetal., 2015),而在营养对寄生蜂的非繁殖性致死行为(如寄主叮蛰致死行为和取食致死行为)的影响方面研究较少。我们研究发现,补充非寄主营养物质(蜂蜜水和葡萄糖水)能够显著提高万氏潜蝇姬小蜂的控害能力,非寄主营养物质通过提高该蜂的取食致死寄主能力,相应地,与取食寄主正相关的寄生致死寄主的能力、综合致死寄主的能力和寄生蜂的寿命等均有显著提升(表4),但补充葡萄糖水和蜂蜜水两者之间不存在显著差异(表1),一方面说明万氏潜蝇姬小蜂补充葡萄糖水和蜂蜜水后对寄主的控害能力影响基本一致;另一方面揭示了葡萄糖水或蜂蜜水均可作为非寄主食物增强寄生蜂的控害能力。但是提供不同糖分对寄生蜂的叮蛰致死寄主能力的影响差异显著,补充葡萄糖水时寄生蜂的叮蛰致死寄主能力更强,而补充蜂蜜水对该能力无明显提升作用。从寿命的角度分析,尽管补充葡萄糖水与提供蜂蜜水的寄生蜂寿命之间无显著差异,但补充葡萄糖水较补充蜂蜜水时寄生蜂寿命稍有延长。可能是由于葡萄糖为单糖,寄生蜂取食后可直接转化利用并及时地为其提供能量,而蜂蜜水除含葡萄糖外,还含有果糖和蔗糖等其他糖类物质,不能被寄生蜂同时直接转化利用。因此,相比取食蜂蜜水,推测通过取食葡萄糖而获取及时能量后的寄生蜂的活动能力可能稍强,使寄生蜂有“精力”去叮蛰致死更多的寄主幼虫。
补充葡萄糖后,万氏潜蝇姬小蜂取食致死寄主数占总致死寄主数的68.3%(242.3/354.9),寄生致死寄主数占29.4%(104.2/354.9),取食致死寄主数所占比例较大(表1),说明该寄生蜂以取食寄主为主,反映了对寄主营养的迫切需求和依赖性。进一步比较发现,在仅提供寄主时,该蜂取食致死寄主数约为寄生致死寄主数的3倍,而在补充非寄主食物后,取食致死寄主数约为寄生致死数的2倍,表明尽管外源营养的提供提高了取食致死数,但外源营养+寄主的营养累积效应对寄生致死行为的影响更大。而比较3种营养源处理,发现无论仅提供寄主食物还是补充非寄主食物,万氏潜蝇姬小蜂的总/日均取食致死寄主数始终大于总/日均寄生致死寄主数(表1和表2)。推测寄生蜂在找到寄主后,面临繁殖(产卵)和未来繁殖(长寿)即寄生寄主与取食寄主之间的行为权衡(Heimpel and Collier, 1996; 张毅波等, 2010a)。一般来说,这一决定取决于外部因素,如寄主的质量,但也取决于内部因素,如寄生蜂卵的数量和卵的营养状态(Bai and Mackauer, 1990; Heimpel and Collier, 1996; Ellersetal., 2000; Vetetal., 2001; Gironetal., 2004; 史树森等, 2009; Panetal., 2018)。而3种致死行为每日动态图(图1)显示,万氏潜蝇姬小蜂在羽化第1天时,寄生致死寄主数均小于1.0头,至第2天时迅速增加至6.0头以上,而取食致死寄主数从第1天即为7.1头,第2天即增加到12.0头,可见万氏潜蝇姬小蜂从取食的寄主中获得营养,可能需要延迟一定的时间方可促进卵的成熟,或存在“卵成熟延迟”现象(Gironetal., 2004)。
在田间应用时,寄生蜂的种群数量是影响防控效果的重要因素,而寄生数一定程度反映了寄生蜂后代种群基数,适当提高具有防控潜力的寄生蜂的寄生数有利于其种群稳定、减少释放次数和节约饲养成本,而寄主营养和其他非寄主营养源的获得与否是限制寄生蜂生防潜力的关键因素之一。在今后的实际防控中,可以考虑在饲养过程中补充葡萄糖或蜂蜜水以延长万氏潜蝇姬小蜂的寿命,或者在释放区域的周围持续性种植处于开花期的植物,从而增加其田间应用时对潜叶蝇类害虫的控害潜力。另一方面,万氏潜蝇姬小蜂的孤雌产雌品系可在种群低密度的条件下快速繁殖后代,而且无需饲养雄虫,达到节约成本的目的(Yeetal., 2018)。为全面评价万氏潜蝇姬小蜂的控害潜力,后续应深入研究大田和温室环境下的生物防治效率,并进一步探讨该蜂对不同温度的适应性、寄主植物的偏好性以及地域性分布、适生区预测等,为田间应用提供参考。