生物操纵在富营养化湖泊生态恢复中的应用及问题综述

谷娇, 崔小惠, 刘敏, 戴燕燕, 李宽意

生物操纵在富营养化湖泊生态恢复中的应用及问题综述

谷娇1, 崔小惠1, 刘敏1, 戴燕燕1, 李宽意2,*

1. 太原师范学院, 地理科学学院, 山西 晋中 030619 2. 中国科学院南京地理与湖泊研究所湖泊与环境重点实验室, 江苏 南京 21008

近年来, 水体富营养化已成为全球范围内日趋严重的水环境问题之一, 而生物操纵则是通过改变水生食物网结构、降低浮游植物生物量、使水体变清, 成为富营养水体生态修复的有效途径。论文综述了生物操纵理论的产生和发展、概述其在国内外湖泊生态修复中的应用、总结其在实际应用中面临的挑战, 重点讲述了生物操纵后幼鱼暴发的原因及所产生的负面效应, 并针对湖泊存在的差异性问题提出相应的措施建议。大量实践结果表明, 即使存在一些影响生物操纵取得成功的限制因素, 但对于湖泊、水库而言, 只要有效控制水体的磷浓度, 生物操纵依然可以作为一种有效的退化湖泊生态恢复技术。对于热带、亚热带湖泊和水库, 除了控制磷浓度外, 有效减少幼鱼尤其是底栖食性幼鱼的生物量也是生物操纵技术取得成功的关键。

生物操纵; 富营养; 湖泊; 生态恢复

0 前言

水体富营养化是世界上最为广泛关注的水环境问题之一, 最新全球数据监测显示, 亚洲地区有54%的湖泊呈现富营养化状态; 欧洲、美洲和非洲的富营养湖泊比例分别高达53%, 46%和28%[1–2]。富营养化不但破坏湖泊生态系统的平衡、削弱其服务功能、制约湖泊资源的有效利用性, 而且还对人类的身心健康及经济长久发展产生深远影响。面对日益严峻的湖泊富营养化形势, 各国对湖泊的治理主要立足于水质改善, 采取截污、挖泥清淤、引水冲污、底层曝气、投加铝、铁、钙盐等物理化学方法, 但在实际应用中, 单靠某一措施无法从根本上阻止藻类暴发, 富营养化仍持续加重。而湖泊是一类生态系统, 治理湖泊应该用生态系统的方法从水质转向水生态[3]。在这种情况下, 健全湖泊生态结构、调整湖泊生态功能开始受到广泛关注, 许多学者专家开始提出一种富有前景的富营养湖泊生态修复措施, 这就是生物操纵理论。本文通过对生物操纵理论的产生和发展的介绍, 综述了其在国内外湖泊生态修复中的应用及问题, 并重点讲述了生物操纵后幼鱼暴发的原因及所产生的负面效应, 以期为富营养湖泊生态修复工作提供参考。

1 生物操纵理论的产生和发展

经典生物操纵理论最早由Shapiro于1975年提出, 通常是通过改变鱼类群落结构, 减少对大型滤食性浮游动物(尤其是枝角类种群)的摄食压力, 从而增加对浮游植物的牧食, 降低浮游植物生物量, 使水体变清[4–5]。1985年, Carpenter和Kitchell提出营养级联反应[6–7], 提出了营养物质的功能, 对生物操纵理论有了进一步的发展和补充。该理论认为生物具有摄食选择性, 改变了食物网顶端的生物种群, 使得营养级从顶部向底部传递, 影响初级生产力(如图1)。湖泊的实际生产力大小取决于营养盐循环及其在各生物群体间的分配, 而食物网的作用导致营养状态相同的湖泊具有不同的水体生产力。1986年, McQueen在综合考虑了捕食者的下行作用和营养物质的上行作用后提出了上行-下行作用模型[8]。该理论认为, 浮游植物实际生物量不是由营养物质单一因素决定的, 而是由上行-下行作用共同影响的结果。下行作用自食物网顶端向底部逐渐减弱; 上行作用从食物网底部向顶端逐渐减弱。从而产生了营养衰减假说, 预测富营养水体中肉食性鱼类的作用向下逐渐减弱, 对藻类产生的影响很小甚至没有。以上三种理论均以浮游动物为调控的重点, 并无实质性差异。因此, 生物操纵的影响机制被认为是捕食者、营养级联反应和上行-下行效应的共同作用的结果。

然而, 经典生物操纵理论存在一些问题。一方面, 水体中的营养关系较为复杂, 根据“上行-下行效应”假说, 下行效应随着营养级的传递其作用会逐层减弱。也就是说, 鱼类对藻类的影响只有在低生产力(贫营养)系统中才能起到重要作用。另一方面, 大型肉食性浮游动物的大量存在加强了对植食性浮游动物的捕食, 显著降低了轮虫、小型枝角类等浮游动物的生物量, 浮游植物由于遭受的捕食压力减弱而大量繁殖生长[9]; 浮游动物有效去除了小型藻类, 却无法控制大型藻类, 特别是蓝藻(主要是微囊藻)[10], 这主要是因为微囊藻群体不仅超过了浮游动物能够摄食食物颗粒的最大粒径, 且其细胞内产生的微囊藻毒素和其它代谢物质会降低浮游动物的存活率及种群大小, 此外, 微囊藻细胞内不饱和脂肪酸如亚油酸(18:2ω6)、亚麻酸(18:3ω3)含量极低, 无法满足浮游动物生长发育必要的物质需求。因此, 经典生物操纵理论对于蓝藻水华并不适用[11]。Reynolds[12]曾提出8个实施经典生物操纵的条件, 如水体面积较小(可能<8 ha), 水深不超过4 m, 平均小于l m, 水停留时间平均30天以下, 大型水生植物覆盖面积占湖底一半以上, 可采取措施促进大型植物生长, 浮游植物群落不是由蓝藻而是由可食用性藻类(绿藻等)组成, 鱼类可有效控制, 可采取人工添加等措施促进大型浮游动物的增长。这说明, 生物操纵在富营养化较轻的浅水湖泊中更容易取得成功, 而在富营养化严重的深水湖泊中很难实施。

图1 模式湖泊营养级结构的概念模型(引自Carpenter, 1993)

Figure 1 Conceptual model of trophic structure in a typical lake (Cited from Carpenter, 1993)

基于此, 国内谢平等[13]研究员提出了一种针对控制蓝藻水华的非经典生物操纵理论, 就是通过投放滤食性鱼类, 如鲢、鳙等来直接牧食浮游植物, 以此降低浮游植物生物量。这其中的作用机理包括两点, 一方面是鲢鳙可以改变藻类群落结构从而使小型藻类占优势, 另一方面鲢、鳙在有效控制蓝藻水华后, 也能有效降低水体磷浓度。选择滤食性鲢、鳙作为有效控制蓝藻的鱼类种群, 是因为他们不仅具有人工繁殖存活率高、存活周期长、食谱宽的特点, 而且具有特殊的滤食和消化器官, 可以把大于腮孔的藻类拦截并送往消化道, 从而更好地摄食消化蓝藻。此外, 鲢鳙对蓝藻毒素具有较强耐性, 可以通过重复摄食的方法提高对微囊藻的利用效率。虽然微囊藻等藻类在鲢、鳙体内不易消化, 但未能被消化的部分随后形成粪便, 排出体外, 粪便在水体中被细菌寄生, 形成有机碎屑, 又可以被鲢、鳙重新摄食[14]。因此, 非经典生物操纵理论对于蓝藻水华的控制作用较强, 在治理藻类大型化、浮游动物小型化的超富营养水体中得到广泛应用[15–16]。

然而, 随之进行的大量受控实验与湖泊鱼类增殖放流调查表明, 鲢鳙控藻的效果存在较大争议[17]。目前关于非经典生物操纵理论在控藻方面比较一致的结论是, 鲢鳙能控制大型蓝藻群体, 促使藻类群落结构发生改变与小型藻类占优势, 同时还使叶绿素浓度上升, 水体透明度得不到改善[18–19]。刘其根等[20]分析认为, 鲢、鳙控藻出现成与败两种结果主要是由于围隔实验条件的差异造成的, 在有底围隔或水族箱条件下, 由于系统结构简单, 鱼类排泄的氮、磷缺少迁移转化的途径, 以致能被实验系统中的藻类反复利用, 导致鲢、鳙控藻的失败; 而在无底围隔或自然系统中, 鲢、鳙的控藻作用不仅仅是鲢、鳙对藻类的直接控制作用, 还包括鲢、鳙牧食后加快了对颗粒磷的沉降以及底质对这些颗粒磷和有机碎屑的吸附, 氮、磷特别是磷的迁移转化影响了藻类以及浮游动物对藻类的协同控藻作用等, 因此通常控藻效果较为理想。此外, 影响鲢、鳙控藻效果的因素, 还包括水体中鲢、鳙的实际密度、水体的大小、水体的营养程度、实验持续的时间以及实验系统的食物网结构等。

2 生物操纵在湖泊生态修复中的应用及研究进展

2.1 国外生物操纵的研究进展

上世纪80年代开始, 欧洲和北美开始用生物操纵措施对许多湖泊进行生态恢复。生物操纵起初以鱼类调控为主, 后期开始与沉水植被恢复、淡水蚌类调控等多种措施综合使用, 强调与整个生态系统的恢复及长期的管理相结合, 从而使调控的生态系统处于较为稳定的状态。

鱼类调控: 主要通过加大肉食性鱼类的投放、限制人为捕捞、为其提供优质的生长繁殖场所, 以此提高肉食性鱼类的生物量和密度。然而利用经典生物操纵技术(只放入食鱼鱼类)的方法进行生态修复的案例相对较少[21], 绝大多数生物操纵则是在放养食鱼鱼类前, 还人为移除浮游生物食性鱼类与(或)底栖食性鱼类, 从而产生快速的短期的营养级联效应。鱼类清除方法包括电捕、选择性网捕、冬季冰捕、垂钓以及化学毒杀(鱼藤酮)等。Bergman[22]研究发现, 通过去除50%—80%的浮游生物食性鱼类, 或者高密度放养肉食性鱼类(piscivores)使肉食性鱼类与浮游生物食性鱼类比率达到12%—40%时, 可以有效促进大型浮游动物和底栖无脊椎动物的发展。该方法在小型浅水湖泊应用中最为成功, 其中的典型案例是荷兰Zwemlust湖(1.5 ha), 该湖1987年排干湖水后去除鱼类, 然后放入食鱼鱼类狗鱼(Pike), 以及赤睛鱼(Rudd)与大型浮游动物, 之后透明度极大提高, 湖底几乎被沉水植物覆盖[23]。同样, 在荷兰Bleiswijkse Zoom湖、Duinigermeer湖、IjzerenManhu湖和Wolderwijd湖泊中也取得了很好的成效[24–25]。而对于一些生物操纵后容易再次变浑浊的湖泊, 例如丹麦的Væng湖, 进行多次鱼类清除可能是维持水体长期清水态的有效措施[26]。

沉水植被重建: (1)首先是要保护植被免受食草性动物损害, 因为鸟类、鱼类等的牧食会导致种子库缺乏以及增殖扩散潜力降低, 严重阻碍沉水植被的恢复。例如, 美国密西西比河上游河段的苦草冬芽密度从11月份开始急剧下降, 到次年4月下降率高达30%, 该现象与水鸟的活动密不可分[27]。在丹麦恩格尔斯湖(Engelsholm)进行的一项大规模实验验证, 种植在保护区的水生植物, 其覆盖率在两个生长季节增加了四倍, 但在保护区外却没有观察到沉水植物, 尽管该区域草食性鸟类相对较少, 但还是对植物产生了高度的牧食压力[28]。因此, 重建沉水植被要在草食动物最大潜水深度以外区域是植被重建的关键因素。(2)为了弥补湖泊种子库可能存在的不足, 往往采取直接播种或者移植整株沉水植物土著种的方法。该方法的优点在于可选择移植的最佳规模和尺寸, 并且所需时间短[29]。(3)如果直接移植沉水植被效果不明显, 那么可以通过放置人工水草的措施达到净化水质的目的。人工水草通常是由特殊材料制成, 具有耐酸碱、耐污、柔韧性强的特点, 通过模仿植物净化原理和优化生物填料促进生物膜的形成, 因此不受水体条件的限制, 还可以与天然植物一样发挥为水生生物提供栖息庇护所的作用。Schou等[30]在丹麦Stigsholm湖发现, 当人工水草覆盖面积达到3-5%时, 浮游动物密度成倍增加。Boll等[31]发现有人工水草覆盖的区域大型底栖动物的密度高于无水草覆盖的区域。然而, 人工水草同时也给鱼类提供很好的摄食场所, 增加幼鱼的聚集, 尤其在亚热带湖泊中可能更为突出, 因此合理的人工植物密度有待进一步研究[32]。

投放淡水蚌类: 利用短食物链淡水蚌类直接滤食浮游藻类等悬浮质、提高水体透明度是生态系统修复潜在的技术途径之一[33–34]。淡水蚌类具有强大的滤水能力, 能有效清除浮游藻类等悬浮质, 还可以将悬浮质中的无机颗粒物以假粪(pseudofaeces)的形式沉积下来, 从而起到提高水体透明度的作用[35]。Reeders等[36]最早提出用斑马贻贝() 作为替代性滤食者控制浮游藻类群、对荷兰几个淡水湖泊进行生物调控。Dionisio等[37]通过室内和室外实验表明, 斑马贻贝不但喜欢滤食蓝藻, 还对蓝藻具有良好的消化能力。目前, 北美洲和荷兰等地的斑马贝入侵已显著改善了水体透明度和大型水生植物的分布面积。但是, 总体上相关的研究和应用较少, 而且斑马贻贝属外来入侵种, 其大量繁殖可能会对本地物种造成威胁[38]。因此, 为了构建稳定的湖泊生态系统, 需要更加合理和科学地探索利用土著滤食贝类来进行湖泊恢复。

2.2 我国生物操纵的研究进展

近二十多年来, 我国在富营养化湖泊治理方面积累了大量经验, 提出了在控源的前提下实施生态修复的思路。但是由于经典生物操纵理论中大型浮游动物只能控制小型藻类, 而对于我国湖泊以微囊藻等大型浮游藻类为主的蓝藻水华控制较弱, 因此, 并没有在我国得到广泛应用。二十世纪九十年代, 非经典生物操纵理论在东湖的成功实施, 有效控制了湖内微囊藻生物量, 揭开了武汉东湖水华消失之谜[10], 同时也在国内外引起了广泛的关注[39–40]。例如在浙江金华放养蚌池的围隔控藻试验以及天津于桥水库的控藻试验结果都清楚地表明, 鲢、鳙可以控制水体中的蓝藻数量[20]。此外, 国内还开展了很多在湖泊中的控藻试验研究。例如2011—2013年在江苏涌湖开展的一项新式网围控藻养殖试验, 通过在网内放养鲢、鳙以及搭配少量底层杂食性鱼类, 发现尽管网围水体与湖水相通, 但网围内监测到的蓝藻数量显著少于网围外湖水, 鲢、鳙控藻效果十分明显[41]。从2009年太湖贡湖湾的研究来看, 虽然1—6月围隔内叶绿素浓度显著高于湖水, 但试验进行至7月藻类达到高峰时, 湖水中的叶绿素浓度又显著高于围隔, 表明利用鲢、鳙控制藻类总生物量的目的可以达到, 特别是利用鲢、鳙削减藻类增长高峰时的藻类生物量是可以达到预期的[42]。然而, 生物操纵理论只适合于控制大型浮游植物种类如微囊藻和丝状藻, 而对小型藻类控制并不显著。并且该理论成功的关键条件是滤食性鱼类达到50 g·m-3才能有效[10], 这对于很多湖泊是很难实现的。而鲢鱼放养密度增大, 又会增加水体营养盐含量, 提高了初级生产物的利用率, 促进浮游藻类生长, 加快物质循环。大规模引入这些鱼类会使其成为入侵种, 可能对土著鱼种种群结构以及水体生态系统的结构和功能产生严重的影响, 其影响很可能比其它化学或物理变化更为深远[43]。

近些年, 为重建一个平衡稳定的水生生态系统, 我国的水生态学专家探索出一条新的适合我国蓝藻水华水体生态修复的路, 这就是借助于生物操纵的长期控制作用, 投加滤食性鱼类(主要是鲢、鳙)对浮游藻类形成高强度稳定有效的摄食速率, 促进藻类向小型化发展, 从而有效发挥浮游动物对小型浮游植物的控制作用。最后要恢复大型沉水植被, 增强与浮游藻类之间的竞争, 向草型湖泊演替[44]。这种“滤食性鱼类＋浮游动物＋草”的生物控藻模式把经典和非经典生物操纵的优点很好地集合于一体, 在当今富营养水体修复中广泛实施并取得显著成效。例如王海珍等[45]在围隔中放养鲢鱼两月后种植菹草, 发现通过鲢鱼的滤食作用可以有效减少水体中的浮游植物(主要为较大型藻类蓝藻等), 改善的水体透明度可使菹草不受遮光限制而生长良好, 菹草通过营养竞争和他感作用控制了浮游植物的生长, 同时为浮游动物提供了栖息环境, 使得浮游动物可以很好地控制小型藻类, 从而使水体从藻型稳态向草型稳态转化。

针对非经典生物操纵会出现藻类小型化的问题, 近年来, 有专家提出将具有滤食性的双壳贝类、水蚤累、虾蟹类以及食腐屑的鲤科鱼类与滤食性鱼类结合, 通过其滤食作用将仍具有活性的藻类躯壳或粪便进行进一步消化, 控制有机碎屑沉积速率, 有效缓解因内源营养负荷释放导致次生富营养化加剧的趋势。郭艳敏等[46]在滤食性鲢鳙控藻基础上, 引入底层食腐屑鱼类一鲴鱼, 构建鲴鱼与鲢鳙共存的生物链, 发现鲴鱼对鲢鳙粪便的摄食吸收作用, 减少了粪便营养物质重新进入水体, 降低水体营养水平, 并且通过同位素示踪法, 混养鲴鱼可以降低粪便中微囊藻光能活性和生长活性。但由于鲴鱼常在水体底部摄食, 会扰动底泥进一步释放营养物质。而Shen等[47]通过受控实验研究了混养鳙鱼和河蚬对藻类的控制效果, 结果显示鱼蚬混合组的叶绿素浓度显著低于其他处理组, 并且混合组鳙鱼的肠饱满度指数显著高于无河蚬组, 说明鳙鱼可以有效摄食河蚬滤藻后的排泄物, 减少藻类可利用的营养元素, 从而有效改善水体透明度。

对于一些富营养化的浅水湖泊, 其修复手段主要采用清除一些杂食性鱼类和底栖鱼类与重建沉水植被相结合的方式, 同时通过引入肉食性鱼类, 如鳜鱼, 来控制浮游生物食性鱼类和底栖鱼类生物量, 从而调整各种食性鱼类种群比例, 并确定适度规模的自然放养模式, 以此建立基于密度制约的控藻生物链。成功案例如惠州西湖与无锡五里湖的生态修复, 在鱼类去除后3个月内, 修复区营养盐和悬浮质浓度显著降低, 透明度明显改善[48–49]。然而, 在沉水植物移植后由于底栖杂食性鱼类(鲫等)大量暴发, 水体透明度急剧降低, 植物生长受到极大抑制, 后来不得不多次对底栖杂食性鱼类(鲫等)进行人工清除(每年捕捞量约450 kg·ha-1), 才得以维持清水态[50]。

3 生物操纵在生态修复应用中面临的问题

虽然生物操纵技术在水体富营养化治理中获得了广泛应用, 但是生物操纵技术在湖泊生态系统修复的实际应用中面临很多挑战。Meijer等[51]分析了荷兰18个进行了生物操纵的湖泊, 发现约60%湖泊水体透明度改善十分有限。Mehner等[52]等对已发表的58例研究, 发现也只有60%的生物操纵方法基本算是成功的。这很难总结出有效的生物操纵是如何成功实现湖泊恢复和管理的[53], 尤其是考虑到8—10年后其效果的长久性和可持续性[25], 可能会有更多失败的案例。通过研究总结发现, 其限制因素主要集中在如下几个方面:

首先, 在许多情况下, 由于过量的外源磷输入和内源磷释放, 无法有效降低湖水中的可利用磷。Jeppesen[54]等指出, 为了使生物操纵取得显著成效, 水体TP浓度应小于0.10 mg·L-1, Benndorf[55]也提出了利用生物操纵来改善水质, 有必要把水体P负荷降低到“生物操纵有效性的磷负荷阈值”范围内, 即0.6—0.8 g·m-2/(y·r-1), 只有这样, 才能自上而下控制浮游植物生物量。然而, P负荷“阈值”可能因湖而异, 而且世界上有很多超富营养化湖泊, 其 TP 浓度都高于此阈值。因此, 湖泊外源P负荷的降低程度以及湖泊沉积物P释放速率的增加将是影响修复措施成功的关键因素。另外, 即使磷浓度得到有效控制, N负荷的增加也会成为重要的制约因素。而降低N负荷甚至更为复杂, 因为一些蓝藻, 例如鱼腥藻()能够产生有固氮能力的异形胞, 可以直接固定大气中的氮[56]。

其次, 大型枝角类对蓝藻的捕食效率受多种因素影响。一方面, 大型枝角类对蓝藻的牧食效率会受到大型藻类如微囊藻群体、丝状藻等的严重阻碍, 尤其当水华藻类优势种为蓝藻且水华浓度较高(> 80000 个·mL-1)时, 枝角类动物不仅无法有效控制蓝藻过度生长, 反而其自身的摄食、生长和繁殖都会受到抑制[57]。在荷兰的一些湖泊中, 枝角类浮游动物通常受到食物限制, 数量大大降低, 对浮游植物的捕食作用更是微乎其微[58]。另一方面, 在春末或初夏, 幼鱼的捕食会大大降低浮游动物的密度。Dionisio Pires等[37]人认为, 这种损失可能比毒性水华造成的负面影响更大。

第三, 鸟类和鱼类的牧食会抑制水生植物的生长, 导致其生长速度大于死亡速度。在Zwemlust湖, 生态修复后水生植被显著增加时, 鸟类大量涌向湖泊。据估计, 鸟类和鱼类每天都消耗了相当数量的水生植物, 导致植被覆盖率明显下降。Prejs[59]在波兰的一个湖泊研究中发现, 拟鲤()和赤睛鱼()的牧食可以将沉水植物伊乐藻()的生物量减少34%。不过Marklund等[60]人认为: 在温带浅水富营养湖泊中, 自然形成的鱼类组成很少会影响沉水植被生长, 因此, 由于水禽或鱼类牧食而导致沉水植被减少的风险在温带浅水湖泊中相对较低。

最后, 浮游生物食性鱼类的削减效果是生物操纵能否取得成功的关键。一般认为浮游生物食性鱼类至少削减75%以上才能使生物操纵取得显著成效[61]。然而, 很多时候采取鱼类控制措施1到3年后, 浮游生物食性幼鱼生物量显著增加, 导致食鱼鱼类对幼鱼的下行控制减弱[62], 使得生物操纵效果的长久性面临重要挑战。因此, 要在很短的时间内实现最佳鱼类控制效果往往是困难的。

4 生物操纵后幼鱼暴发原因及影响

4.1 幼鱼划分标准

一般情况下, 利用鳞片作为标本, 采用年轮来划分鱼类的年龄[63–64]:

0龄组: 是经过一个生长季节, 尚未形成或正在形成第一个年轮的1龄鱼(0+—1)。

I龄组: 是经过两个生长季节, 已有一个或或正在形成第二个年轮的2龄鱼(1+—2)。

II龄组: 是经过三个生长季节, 已有两个或正在形成第三个年轮的3龄鱼(2+—3)。

III龄组: 是经过四个生长季节, 已有三个或正在形成第四个年轮的4龄鱼(3+—4)。

IV龄组: 是经过五个生长季节, 已有四个或正在形成第五个年轮的5龄鱼(4+—5)。

生物操纵后暴发的幼鱼, 通常指0龄组(0+), 即经过一个生长季节, 尚未形成或正在形成第一个年轮的1龄鱼。其体长增长以第1年最快, 第2年次之, 以后逐年下降。而体重生长则在0—4龄组围内呈逐年增加的趋势。

4.2 幼鱼暴发的原因

在清除一些浮游生物食性鱼类以及底栖鱼类后, 许多湖泊出现幼鱼密度大量增加的现象。在丹麦和荷兰的浅水湖泊中发现在去除鱼类1—3年后, 0+龄幼鱼数量显著增加[65]; 而在瑞典南部的Ringsjön湖, 0+龄幼鱼暴发还取决于鱼类削减的程度, 例如湖泊东部地区, 去除50—60%的鱼类, 两年后, 0+龄幼鱼数量大幅增加, 而东部盆地, 鱼类去除高达80%, 6年后, 0+龄幼鱼才暴发[23]。大量浮游食性鱼类去除后, 湖泊中食物供应量和活动空间大大提高, 是幼鱼暴发的主要原因。Persson和Greenberg[66]研究表明, 老龄拟鲤生物量的减少及竞争力的下降, 会直接促进0+龄鲈鱼生物量的增加。此外, 水生植物可以为成鱼提供产卵的场所并为幼鱼提供庇护场所, 因此, 幼鱼数量还随着水生植被覆盖率增加而增加。

在亚热带和热带湖泊, 由于温度高, 生长季长, 食物资源供应稳定, 使得鱼类生长快, 成熟早, 生命周期短, 繁殖所需的能量少。因此, 鱼类终年繁殖, 导致幼鱼所占比重比温带湖泊更大, 数量更多[67–68]。此外, 亚热带、热带鱼类种类较多, 大型肉食性鱼类较少, 而小型或者捕食性鱼类一般较多, 其中杂食性底栖鱼类往往占主导地位, 而该类鱼摄食更加多样性, 不受浮游动物单一食物影响, 存活率高, 也是造成亚热带、热带湖泊幼鱼大量暴发的主要原因之一[69]。最后, 亚热带湖泊中幼鱼尺寸比温带湖泊更小, 活动便捷, 有利于躲避肉食性鱼类的捕食。

4.3 幼鱼暴发对生态修复产生的负面影响

在沉水植物达到较高生物量或盖度之前, 新增幼鱼会对生态修复产生极大负面影响, 使得湖泊容易再次变为浑浊状态。

首先, 幼鱼虽小但消费能力强, 每天可摄食与自身体重相当的浮游动物, 很大程度上改变了浮游动物密度、群落结构和大小组成, 使得浮游动物对浮游植物的下行控制效应减弱, 增加浮游植物生物量。Post[70]在美国密歇根Paul湖调查发现, 大口黑鲈幼鱼密度显著增加后, 大型枝角类浮游动物生物量明显下降, 而小型浮游动物尤其是象鼻溞的数量大大增加, 除此之外, 枝角类平均长度也明显减少。伴随着平均长度的减少, 直径<35 µm的Chl-生物量增加了将近两倍。

其次, 幼鱼新陈代谢速率高, 生长过程中还会排泄大量营养盐, 产生上行效应。这是因为鱼类可以循环相当数量的限制性营养盐, 促进藻类生物量和生产力的提高。再次, 底栖食性鱼类往往在幼鱼中占有极高比例, 其觅食活动更易使底质-水界面扰动, 不仅使沉积物营养盐释放, 增加水体氮磷含量, 加速营养盐循环, 促进浮游藻类生长[71], 还能促使沉积物发生再悬浮, 极大降低水体透明度, 降低水体质量[72]。底栖幼鱼的觅食也干扰了沉积物的絮凝, 从而使松软的沉积物更容易通过波浪和水流运动进入水体。而幼鱼大量暴发会导致食物减少或缺乏, 为维持其基本的能量需求需要捕食更多数量的食物, 从而延长了搜寻和捕食活动的时间, 因而幼鱼会造成更大程度的浑浊度。

调查表明, 荷兰浅水湖泊中超过50%的混浊度归因于底栖食性鱼类造成的沉积物再悬浮[38]。此外, 目前大量野外调查发现, 幼鱼生物量高的湖泊区域沉水植被恢复缓慢。作者还通过野外受控实验证实, 幼鱼对沉水植物的直接牧食作用会导致植物生长下降, 尤其是当氮负荷升高时, 植物叶片氮含量增加而碳氮比降低, 使得幼鱼对植物叶片的牧食作用加剧, 进一步抑制了植物的生长[73]。因此, 外源氮负荷升高会降低沉水植物对大量幼鱼暴发的抗性, 从而影响生物操纵的效果。

在亚热带、热带水体中, 幼鱼暴发产生的负面效应比温带湖泊更为突出。由于这类湖泊中幼鱼繁殖快, 所占比重较高, 对浮游动物形成持续长久的捕食压力, 使得浮游动物主要以生命周期短、滤食率低的轮虫、小型枝角类、无节幼体为主, 减弱了对浮游植物的控制[74], 从而使亚热带、热带湖泊对外源营养盐负荷的增加更为敏感[75]。如图2所示, 在北温带中营养湖泊中, 浮游生物食性鱼类由食鱼鱼类控制, 减轻了对大型浮游动物()的捕食, 因此, 对浮游植物的控制相对较强, 营养负荷小幅增加对湖泊的影响不大。当该类湖泊发生富营养化时, 肉食性鱼类的控制作用减弱, 以大型浮游动物为食的鲤科鱼类密度增加, 蚤属类浮游动物数量减少, 对浮游植物的牧食压力也较低。此时, 营养盐的增加可以直接促进浮游植物的生长, 使得此类湖泊对外源营养负荷的升高变得极为敏感。而在亚热带湖泊中, 以大量杂食性幼鱼占主导, 浮游动物非常稀少, 因此无论中营养还是富营养湖泊都很容易受到外源营养盐升高的影响, 而使水质进一步恶化。由此可见, 在热带、亚热带湖泊, 幼鱼暴发会加剧湖泊的富营养化进程。此外, 在亚热带、热带湖泊中, 大量小个体幼鱼聚集在水生植物中, 导致大型水生植被给大型浮游动物的保护作用有限。Meerhoff等[76]与Teixeira-de Mello等[77]研究发现, 亚热带湖泊聚集在植被中的幼鱼数量是温带湖泊的十倍(分别是93和10 ind·m-2), 并且温带湖泊幼鱼更倾向于聚集在浮叶植物中, 而亚热带湖泊幼鱼则更倾向于聚集在沉水植物中, 这也是导致亚热带湖泊中幼鱼暴发的负面效应更为严重的原因之一。

图2 湖泊营养级结构对外源营养盐输入响应的概念模型(引自Jeppensen, 2012)

Figure 2 Conceptual model showing trophic structure changes in sensitivity to nutrient loading (Cited from Jeppensen, 2012)

4.4 生物操纵后幼鱼暴发的控制措施

目前, 幼鱼暴发负面效应的控制方法分两方面,一是直接法(去除鱼类), 如: 经典的生物操纵法, 放入肉食性鱼类如鳡、鳜等, 但长食物链中的营养级联效应会随着营养级增加而减弱以及复杂食物网中存在的营养级联非线性关系, 幼鱼控制效果往往比较差; 药物直接杀灭法, 该方法简单、迅速、有效, 但由于可能存在的生态风险以及涉及景观水体的特殊性, 使得该方法在使用上顾忌重重, 另外也会杀灭食鱼鱼类。二是间接法(抑制幼鱼暴发的负面效应), 如放养滤食性鲢、鳙, 但鲢鳙滤食浮游藻类的同时也滤除大量浮游动物, 导致浮游生物向微型化发展, 而且对降低水体叶绿素的效果存在争议。此外, 由于鲢鳙生性活泼, 在浅水水域也会对沉积物造成一定的扰动, 增加水体浊度。投放大型浮游动物也可以控制浮游藻类, 然而由于对浮游藻类密度变化较为敏感, 同时受自身生活史等影响, 浮游动物群落结构较难保持长期稳定[78]。因此, 如何控制幼鱼暴发是生物操纵后维持水体长期清水态的关键。

5 结论与展望

随着富营养化控制理论研究的深入, 作为一种有前景的生物控制措施, 生物操纵理论在实践中的成功应用已经成为科研人员面临的主要问题。在理论方面, 浮游食物网内的营养级联相互作用, 滤食性鱼与肉食性鱼的比例关系, 幼鱼与成鱼的比例, 底栖食性鱼的作用, 附着藻对营养物质的竞争, 微生物在养分循环中的地位等方面还需要深入了解和探究。

在实际应用中, 水生态系统是复杂的系统, 不同的气候条件、水质状况、各营养级上的生物种群的组成和丰度, 都会导致生物操纵的结果存在很大差异, 单一的生物操纵方式在实际应用中很难取得理想效果。因此, 不同湖泊应根据自身特点采取适合的组合技术手段。不过对于湖泊、水库而言, 只要有效控制水体的P浓度, 生物操纵技术都应该作为一个常规管理措施及水体生态修复的一种技术选择, 而且也会取得较好的效果。在生物操纵之前, 可采用物理化学方法, 例如投加锁磷剂、絮凝剂或人工收获等方法快速降低水体营养盐含量。对于热带、亚热带湖泊和水库, 除了控制P浓度外, 如何有效减少幼鱼尤其是底栖食性幼鱼的生物量也是生态修复能否取得成功的关键。利用短食物链的滤食性生物, 例如背角无齿蚌()、三角帆蚌()、河蚬()等来控制幼鱼暴发所造成的悬浮质浓度升高等负面效应, 改善水体透明度, 尽量延长清水期, 为沉水植物的生长与种群扩张创造有利条件, 也许可以作为生态修复的有效途径之一。此外, 我国水生生物资源丰富, 涉及到水体生态系统中的肉食性鱼类、滤食性鱼类、浮游动物、沉水植物和细菌等的作用, 需要考虑到生态位和食物链, 因此, 生物操纵后利用稳定同位素持续监测食物网各营养层级及水体理化条件的响应, 可以决定进一步的对策并评估其效果, 从而选择有利于构建稳定生态系统的水体修复措施。最后, 关于生物操纵的实验研究大多规模较小, 持续时间短, 虽然能对自然现象做出一定解释, 但与实际湖泊生态系统的条件差异较大, 很难将实验结果应用到实际湖泊的生态修复中。因此, 将来的研究还需要定位在长期尺度上, 开展生态系统层面的原位实验, 从而更好地为水体生态修复提供技术指导。

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Review on the applications and problems of biomanipulation in ecological restoration of eutrophic lakes

GU Jiao1, CUI Xiaohui1, LIU Min1, DAI Yanyan1, LI Kuanyi2,*

1. Institute of Geography Science, Taiyuan Normal University, Jinzhong 030619, Shanxi, China 2. State Key Laboratory of Lake Science and Environment, Nanjing Institute of Geography & Limnology, Chinese Academy of Sciences, Jiangsu Nanjing 210008, China

Water eutrophication has become one of the increasingly serious water environment problems all over the world. Recently, a bioremediation technology (biomanipulation) was developed and hoped to solve the ecological restoration of eutrophic water bodies. Biomanipulation aimed to changing the structure of aquatic food web to reduce phytoplankton biomass and thus make the water clear. The review introduced the origin and development of biomanipulation theory, summarized its application in ecological restoration of lakes at home and abroad, and concluded the challenges it faced in practical application. This review focused on the causes and negative effects of the outbreak of juvenile fish after biomanipulation. In order to provide reference for the management of eutrophic lakes and the ecological restoration of lakes, corresponding measures and suggestions were put forward. The practice in the past a few years show although there are some factors limit the application of biomanipulation, and it is still an effective restoration technique to degradation lake as long as the phosphorus concentration of the water body is effectively controlled. In addition to controlling the phosphorus concentration, reducing the biomass of juvenile fish, especially benthic species, is also the key to the success of biomanipulation technology for tropical and subtropical lakes and reservoirs.

biomanipulation; eutrophication; lakes; ecological restoration

10.14108/j.cnki.1008-8873.2022.02.028

X171.4

A

1008-8873(2022)02-237-12

2020-04-29;

2020-06-09

国家自然科学基金项目(32001154; 31930074; 31770509); 中科院STS项目(KFJ-STS-QYZD-099); 山西省哲学社会科学规划课题(2020YY205); 山西省高等学校哲学社会科学研究项目(2019W136); 湖南省水利科技项目(XSKJ2021000-37)

谷娇(1988—), 女, 山西阳泉人, 博士, 副教授, 主要研究领域为湖泊生态学及恢复生态学, E-mail: 15652782408@163.com

通信作者:李宽意, 男, 博士, 研究员, 主要研究领域为湖泊生态学及恢复生态学, E-mail: kyli@niglas.ac.cn

谷娇, 崔小惠, 刘敏, 等. 生物操纵在富营养化湖泊生态恢复中的应用及问题综述[J]. 生态科学, 2022, 41(2): 237–248.

GU Jiao, CUI Xiaohui, LIU Min, et al. Review on the applications and problems of biomanipulation in ecological restoration of eutrophic lakes[J]. Ecological Science, 2022, 41(2): 237–248.