基于红外相机监测四川白水河国家级自然保护区林下鸟兽多样性及其变化

邓玥，彭科，杨旭，杨彪，李生强

(1.大熊猫国家公园彭州管护总站，四川彭州611930；2.彭州市规划和自然资源局，四川彭州611930；3.成都兴艾信息技术有限公司，成都610051；4.西华师范大学，西南野生动植物资源保护教育部重点实验室，四川南充637002；5.四川省大熊猫科学研究院，成都610057；6.广西师范大学，广西珍稀濒危动物生态学重点实验室，广西桂林541004)

野生动物是生物多样性保护管理与科学评价的关键指示类群(Morrison.，2007；Muldoon.，2015)，在维持区域生物多样性与生态系统功能的完整性上起着至关重要的作用(马克平，2015；肖治术，2016，2019)。长期的动态监测有助于了解生态系统结构和功能变化，进而探明野生动物多样性的动态变化趋势、过程和影响因素，为进一步制定生态保护规划、科学的保护管理措施、推动生态文明建设等提供重要的基础数据(马克平，2011，2015；肖治术，2016，2019；Proença.，2017)。然而，自20世纪50年代我国建立第一批自然保护地以来，由于人力、物力、监测技术等限制，我国物种编目研究工作起步较晚，许多自然保护地成立以来仍缺乏系统全面的本底调查资料(马克平，2015)，一定程度上制约着保护与研究工作的深入开展(肖治术，2016，2019)。新的监测技术与规范被有效应用到生物多样性保护与研究中(蒋宏，闫争亮，2008；肖治术等，2014；Wang.，2019；William.，2020)，促进了我国生物多样性保护事业的发展。红外相机技术以在野生动物监测中的独特优势被广泛应用到野生动物生态学与保护学研究中(O’Connell.，2011；李晟等，2014；肖治术等，2014；Burton.，2015；Steenweg.，2017)。

四川白水河国家级自然保护区是四川省保护区中距省会城市成都市最近的以保护大熊猫等珍稀野生动植物和生物多样性为主的国家级自然保护区。保护区成立以来开展了大量保护研究工作，但关于区内野生鸟兽物种的调查研究多集中在少数明星物种或部分类群，如大熊猫(李华东，2007；彭科等，2020)、四川羚牛(李明富等，2011；胡大明等，2018)、林麝(胡大明等，2019)、红腹锦鸡和红腹角雉(夏珊珊等，2019)、川金丝猴(张龙等，2019)、藏酋猴(钟雪，王彬，2020)和偶蹄类(彭科等，2021)等，而针对区内野生鸟兽物种多样性的全面报道仅见于2001年和2010年的《四川白水河自然保护区综合考察报告》(内部资料)，但未正式发表。虽然杨纬和等(2019)利用红外相机对区内兽类和林下鸟类资源以生物编目的形式进行了初步报道，记录了17种兽类和10种鸟类，但只有1年的数据。

基于此，本研究团队于2012年在保护区内设置了20个红外相机监测位点，对该区域内野生动植物群落动态开展长期监测，在后续的监测过程中适当增加了监测位点和面积。收集了2012—2019年的调查数据，以期进一步科学评估保护区内野生鸟兽多样性现状，并比较分析鸟兽物种多样性的时空动态变化。本研究结果为保护区积累了重要的基础资料，同时有助于指导并优化下一步红外相机的监测方案。

1 研究方法

1.1 研究区域概况

四川白水河国家级自然保护区位于四川省彭州市境内，地理坐标103°41′～103°57′E，31°10′～31°29′N，总面积30 150 hm。区内最高海拔 4 814 m，最低海拔1 481 m，相对高差达3 333 m，地势西北高东南低，具有山高坡陡谷窄的地貌特征。区内分布有亚热带山地常绿落叶阔叶混交林、落叶阔叶林、针阔混交林、高山山地硬叶常绿阔叶林、暗针叶林、高山灌丛和高山草甸等植被类型(内部资料；赵宇等，2018)。

1.2 相机布设与数据收集

保护区内地形地貌极为复杂，尤其是2008年地震之后区内横切断层较多，坡度与海拔跨度较大，许多区域难以达到(董淑乾等，2013)，严格的公里网格布设方法很难实现，因此主要采用随机布设法且布设区域集中在保护区南部及周边区域。实际野外工作中，相机布设充分考虑实际地形、野生动物活动痕迹、相机自身安全性等因素。利用ArcGIS将调查区域制作成1 km × 1 km的网格，每个网格内布设1～3台红外相机，相邻相机之间水平或垂直距离至少300 m。2012年7月—2019年 12月，共计使用红外相机150台：其中，2012年 7月—2017年12月每年均为20台；2018年增加至35台；2019年对部分位点进行了适当调整并增加数量，共80台。研究期间共计82个有效相机监测位点，覆盖24个调查网格，布设海拔区间为 1 553～3 325 m(图1)。统一红外相机拍摄模式(照片+视频模式)、连拍设置(3连拍)、时间间隔(1 s)等重要参数。安装高度为0.5～1.3 m，不使用引诱剂，安装时保证相机正前方不被遮挡，最佳聚焦拍摄点距离镜头4～6 m。对每台红外相机进行编号并详细记录经纬度、海拔、小生境等信息。每3个月左右收取1次数据，同时检查相机性能、更换储存卡、适当调整相机位点等。

图1 2012—2019年四川白水河国家级自然保护区红外相机位点

1.3 数据分析

将每年的监测数据与点位信息按照年份归类整理，统一利用四川自然保护红外相机数据管理信息化平台(http://www.datawild.cn:9090/Bioplatform/)(杨彪等，2021)完成监测数据的录入、影像数据的物种识别与相关信息挖掘，导出所有数据Excel汇总表用于后期分析。

参照《中国哺乳动物多样性(第二版)》(蒋志刚等，2017)和《中国鸟类分类与分布名录(第三版)》(郑光美，2017)对红外相机拍摄的鸟兽物种进行识别并分类，参考《国家重点保护野生动物名录》(国家林业和草原局，农业农村部，2021)、世界自然保护联盟(IUCN)濒危物种红色名录(IUCN，2020)和《中国生物多样性红色名录》(蒋志刚等，2021)对物种保护级别和濒危等级进行确定。

利用有效相机工作日作为红外相机工作量的计量单位，定义为1台红外相机持续正常工作24 h记为1个有效相机工作日；利用独立有效记录(照片或视频)统计拍摄动物的有效拍摄数量，定义为同一相机位点下同种个体的相邻拍摄时间间隔至少为30 min的有效记录(照片或视频)且每次独立有效记录与红外相机拍到的动物个体数量无关(O’Brien.，2010)。

采用相对多度指数(relative abundance index，RAI)评估物种种群的相对数量(Azlan & Sharma，2006；O’Connell，2011；肖治术等，2019)：RAI=×100，式中，为第种动物的独立有效记录(照片或视频)数，为总有效相机工作日。通过计算不同年份拍摄率(YCR)和不同海拔段拍摄率(ECR)比较拍摄率的时空差异(马鸣等，2006；李生强，2017)：YCR=×100%，ECR=×100%，式中，为不同年份，为不同年份拍摄的动物独立有效记录数，为不同年份有效相机工作日，为不同海拔段，为不同海拔段拍摄的动物独立有效记录数，为不同海拔段有效相机工作日。

分别计算每个相机位点下拍摄的兽类与鸟类物种数、独立有效记录数、拍摄率和多样性指数，采用个独立样本的非参数检验Kruskal-Wallistest分析比较不同年份间和不同海拔段间的差异性。采用Spearman分析拍摄物种数、拍摄率与相机有效工作日之间的相关性，显著水平设为α=0.05(two-tailed)。以82个有效相机位点拍摄到的所有动物确定兽类和鸟类物种名录，RAI按年份逐一统计再计算整体结果。所有数据统计分析在SPSS 22.0上完成。

2 结果与分析

2.1 监测概况

研究期间共计31 439个有效相机工作日，共获得红外相机监测数据47 291条，包括33 579张照片和13 712段视频。其中，总的野生动物拍摄记录6 399条，能准确识别到具体物种的6 179条，总的独立有效记录2 052次，共识别出野生兽类 4目 12科19种，野生鸟类4目8科23种(表1，附表1)。

表1 2012—2019年四川白水河国家级自然保护区红外相机监测情况

2.2 取样量分析

在同一监测时间下，兽类物种数在1 500个有效相机工作日内快速增长到10种，在2 800个相机日内趋于稳定，之后持续增加且在约7 000个相机日时稳定在19种；鸟类物种数在1 000个相机日内快速增长到16种，之后呈间断式增加且在6 500个相机日时稳定在23种(图2)。

图2 四川白水河国家级自然保护区兽类、鸟类及二者总物种数与有效相机工作日的关系

2.3 物种组成

共拍摄到兽类19种(附表1)。食肉目Carnivora种类最多，7种(36.84%),其次是偶蹄目Artiodactyla，6种(31.58%),而啮齿目Rodentia和灵长目Primates种类较少，分别有4种和2种(21.05%和10.52%)。国家一级重点保护野生动物有大熊猫、川金丝猴、四川羚牛、林麝4种；国家二级重点保护野生动物有藏酋猴、毛冠鹿、中华鬣羚、中华斑羚、黑熊、豹猫、黄喉貂7种。川金丝猴和林麝被IUCN濒危物种红色名录列为濒危(EN)等级，大熊猫、四川羚牛、中华鬣羚、中华斑羚、黑熊和猪獾被列为易危(VU)等级，藏酋猴和毛冠鹿被列为近危(NT)等级，其余9种被列为无危(LC)等级。

共拍摄到鸟类23种(附表1)。雀形目Passeriformes种类最多，16种(69.57%),其次是鸡形目Galliformes，5种(21.74%),而鸽形目Columbiformes和鸻形目Charadriiformes均仅有1种(4.35%)。国家一级重点保护野生动物有绿尾虹雉1种；国家二级重点保护野生动物有血雉、红腹角雉、勺鸡、红腹锦鸡、眼纹噪鹛、橙翅噪鹛、红翅噪鹛7种。绿尾虹雉被IUCN濒危物种红色名录列为易危(VU)等级。

2.4 物种相对多度与分布

监测结果显示，有7种兽类被拍摄到的红外相机位点均超过20个，分别为中华斑羚(32个)、川金丝猴(29个)、毛冠鹿(28个)、四川羚牛(28个)、藏酋猴(27个)、黄鼬(23个)和黄喉貂(21)，其RAI为兽类的前 7位(中华斑羚RAI=0.716，毛冠鹿RAI=0.566，黄鼬RAI=0.560，藏酋猴RAI=0.455，四川羚牛RAI=0.324，川金丝猴RAI=0.302，黄喉貂RAI=0.293)(附表1)。在23种鸟类中，有4种被拍摄到的红外相机位点均超过10个，分别为红腹角雉(30个)、血雉(23个)、眼纹噪鹛(12个)、黑顶噪鹛(11个)，其RAI为鸟类的前 4位，分别为1.078、0.464、0.184、0.137(附表1)。

不同海拔段下兽类与鸟类物种数、独立有效记录数、拍摄率与多样性指数均无显著差异(=0.584～4.420，=3，=0.220～0.900)。但整体上看，2 000 m以上拍摄到的鸟兽物种数较多，而较低海拔段(1 553～2 000 m)拍摄到的鸟兽物种数相对较少(表2)。虽不同海拔段下最高RAI鸟兽物种有一定差异，但依旧发现藏酋猴、中华斑羚、毛冠鹿、黄鼬、红腹角雉、血雉、四川羚牛等物种存在跨海拔段活动现象(表3)，表明这些物种不仅种群数量较多，且活动范围较大。

表2 四川白水河国家级自然保护区鸟兽物种沿海拔分布情况

表3 不同海拔段物种相对多度指数(RAI)前6位统计

2.5 物种资源的年间变化

不同监测年份下，仅兽类拍摄率无显著差异(=13.752，=7，=0.056)，兽类与鸟类物种数、独立有效记录数及鸟类拍摄率均存在极显著差异(=29.637～57.499，=7，<0.001)。相关性分析发现，仅兽类拍摄率与有效相机工作日间无显著相关性(=0.070，=0.302)，而兽类与鸟类物种数、独立有效记录数以及鸟类拍摄率均与有效相机工作日存在极显著相关性(=0.149～0.910，<0.027)。优势物种变化上，在持续8年的监测结果中，虽各年份RAI前6位的物种组成和排序存在一定变化，但黄鼬、藏酋猴、毛冠鹿、中华斑羚、四川羚牛、红腹角雉、血雉等物种的RAI均排在前列(表4)，说明这些物种在研究区域内具有较稳定的种群数量。

表4 2012—2019年四川白水河国家级自然保护区物种相对多度指数(RAI)前6位统计

3 讨论

本研究为保护区积累了重要的野生动物影像素材和相关信息，这些资料可作为物种进一步研究的重要基础数据。研究结果也再次证实白水河国家级自然保护区内珍稀濒危物种多样性较高，具有重要的保护与科研价值。与杨纬和等(2019)基于24个相机位点监测1年的结果相比，新增野猪和红白鼯鼠2种兽类以及勺鸡、山斑鸠、丘鹬、红嘴蓝鹊、紫啸鸫等15种鸟类，其中，勺鸡为国家二级重点保护野生动物，更加详实地评估了基于红外相机技术获得的鸟兽物种资源现状。与保护区2010年最新的综合科学考察记录(内部资料)相比，新增中国豪猪1种兽类以及黑顶噪鹛、红翅噪鹛、长尾地鸫、灰翅鸫、白眉鸫5种鸟类，再次证实红外相机监测可以作为传统调查方法的有益补充(李晟等，2014)。然而本研究结果仅分别占科考记录兽类(96种)与鸟类(280种)的19.79%与8.21%，许多科考记录的鸟兽物种均未在本研究结果中包括所有的劳亚食虫目，Eulipotyphla与翼手目Chiroptera物种、大多数啮齿目Rodentia物种、所有犬科Canidae物种、猕猴、小熊猫、大灵猫、小灵猫、金猫、金钱豹、云豹等。明显的物种数量差异可能受多方面影响：1)目前针对许多小型兽类和非林下鸟类物种的红外相机监测存在技术缺陷，包括监测空间不对应以及拍摄影像难以识别等问题(李晟等，2014；肖治术等，2014)；2)监测面积有限，目前的监测工作集中在保护区南部及周边区域，而地震后北部大部分滑坡严重、地形复杂的区域尚未覆盖；3)以金钱豹为代表的顶级消费者，可能因多年来的环境变化及部分人为干扰等影响，种群密度可能已经非常低甚至可能已经地域性灭绝，如小熊猫在近年来保护区开展的专项调查中并未发现实体和痕迹(内部资料)，而大灵猫、小灵猫、金钱豹和云豹在近年来整个岷山区域开展的各类调查研究中均未被发现；4)原有基于样线法、痕迹法、访问法等多数缺乏实体标本的物种记录可能本身存在不足甚至错误。实际上，在对比不同调查方法获得的结果时，红外相机技术获得的物种数往往较样线法低(张鹏等，2014；李旋菁等，2019)，但红外相机能有效探究并科学证实物种在区域内是否真实存在。因此，未来的监测工作可以采用传统调查方法(如样线法)与红外相机技术相结合的方式开展，以期监测数据相互印证和补充。

本研究发现相机捕获日对兽类与鸟类物种数、独立有效记录数及鸟类拍摄率会产生显著影响，而原则上抽样强度越大，物种被拍摄的几率越大(肖治术等，2014；张履冰等，2014)。因此，不同年份抽样强度的差异可能是影响不同年份间兽类与鸟类物种数、独立有效记录数及鸟类拍摄率存在显著差异的重要原因。其次还可能与拍摄物种的种群数量及活动强度等有关，已有研究指出，拍摄率与物种种群数量正相关(O’Brien.，2010)，且野生动物活动强度越大，其被红外相机捕捉的几率会增加(李明富等，2011)。从物种分布上看，中华斑羚、川金丝猴、毛冠鹿、四川羚牛、藏酋猴、黄喉貂、红腹角雉、血雉等物种分布位点数均排在前列，说明监测区域内国家重点保护野生动物种群数量较高且分布较广。从物种相对多度上看，黄鼬、藏酋猴、毛冠鹿、中华斑羚、四川羚牛、红腹角雉、血雉等物种在多个年份及不同海拔段下的RAI均排在前列，说明这些物种在研究区域内具有较为稳定的种群数量且活动范围较大。而多数兽类物种种群较稳定且分布较广，可能是兽类拍摄率无显著年间差异的重要原因。已有研究表明，不同生境、海拔和区域下野生动物的分布格局往往存在差异，而这种差异本质上反映出物种对适宜生境的偏好程度(Li.，2010；McCain & Grytnes，2010)。本研究发现，2 000 m以上海拔段拍摄鸟兽物种数较多，而低海拔段(1 553～2 000 m)拍摄的鸟兽物种数相对较少，表明研究区域内鸟兽物种多样性具有一定的海拔分布格局。这可能受抽样强度、人为活动干扰以及不同海拔段植被分布差异等方面影响。首先，低海拔段的抽样强度远低于其他区域；其次，低海拔段虽植物群落多样性较高，但受周边生活区影响较大，原有常绿阔叶林砍伐严重(刘士华等，2008)，而本研究中也多次在低海拔区域拍摄到少数人为活动(如旅游与采药)；第三，2 000～3 325 m的植物群落多样性较高，空间异质性优势明显且人为活动影响已明显降低(孙儒泳，2001；刘士华等，2008)。

从物种组成上看，保护区鸟兽物种组成存在一定的年间变化，其中鸟类物种变化较大，而兽类物种从2014年以来相对稳定(12～17种)。鸟兽物种分布上，2 000 m以上海拔段监测到的鸟兽物种最多，这与同在岷山山系的龙溪-虹口国家级自然保护区的研究结果类似(胡力等，2016)。而2 500～3 000 m(主要为针阔混交林)监测到的兽类物种最多，这与张冬玲等(2019)在四川卧龙国家级自然保护区以及刘洁等(2020)在四川黑竹沟国家级自然保护区的调查结果一致。物种拍摄率上，不同年份物种拍摄率差异较大(兽类2.216%～9.603%，鸟类1.146%～7.384%)，且与其他地区相比，保护区鸟兽物种拍摄率均较低，如九顶山自然保护区的兽类为15.96%(张鑫等，2020)，龙溪-虹口保护区的兽类为32.75%、鸟类为15.89%(胡力等，2016)，卧龙保护区的兽类为18.51%、鸟类为28.46%(施小刚等，2017)，千佛山保护区的兽类为7.62%、鸟类为5.46%(蒋忠军等，2019)，黑竹沟保护区的兽类为6.63%(刘洁等，2020)，说明保护区内物种整体多度较低，仍需要进一步的保护与恢复。

本研究基于连续8年的红外监测，鸟兽物种数-相机日累积曲线趋于饱和，表明研究结果基本记录了监测区域内种群数量较多且分布较广的物种。研究发现监测区域内珍稀濒危鸟兽资源均较丰富、种群数量较多且稳定存在，说明保护区在资源保护与栖息地恢复等方面工作卓有成效。然而，由于保护区具有地形陡峭、沟谷深切、多悬崖峭壁的地质地貌特征，尤其在2008年地震后地形变得更加复杂(董淑乾等，2013)，野外工作难度较大，目前的监测区域和海拔跨度均有限。建议未来扩大监测面积和海拔跨度，同时针对低海拔发现的人为活动区域加强管控力度。