虫蛀因素对秦岭两种鼠类利用板栗种子的影响

韩 宁，侯 祥*，王 京，陈晓宁，安晓蕾，张 博，常 罡，封 托

(1.陕西省动物研究所，西安 710032 ；2.商洛学院，陕西 商洛 726000)

种子扩散是植物群落扩大分布范围的重要途径[1]。鼠类作为植物种子的主要捕食者，其中部分种类为了度过食物短缺期，也会将植物种子分散贮藏在多个地点[2-5]。被分散贮藏的种子有可能最终逃脱捕食并成功萌发，进而对植物种群的扩散产生重要影响[1,5]。研究发现，种子特征不同程度影响鼠类对其选择倾向，如种子大小[1,6-8]、种皮厚度[8-9]、萌发时间[10-11]、单宁含量[6,12]、营养含量[1,6,8-9]、种子丰富度[13-14]、虫蛀[4,15-16]等。其中昆虫对于种子的蛀损和寄生，会引起种胚破坏，降低种子对森林鼠类的吸引力，影响鼠类对种子的扩散[15,17]。

虫蛀是否影响鼠类对种子的选择倾向，不同研究给出了不同的结论。一些研究结果表明鼠类对虫蛀种子有明显的选择倾向[4,16,18-21]，如在都江堰地区野外研究表明，相对于虫蛀种子，鼠类优先取食和贮藏完好种子。也有一些研究发现，虫蛀对鼠类选择种子的倾向没有显著影响，如虫蛀对白足鼠(Peromyscusleucopus)选择取食白橡(Quercusalba)种子并没有显著影响[22]。以往我们研究发现，秦岭地区鼠类在野外环境下优先利用完好的种子，表明虫蛀因素对秦岭地区鼠类选择和利用种子有影响，但不同鼠类是否具有相同趋势，缺乏全面研究。为此，我们进行了可控实验条件下(半自然围栏)，佛坪自然保护区同域分布的2种鼠类对完好和虫蛀的板栗种子选择倾向差异研究，以期为野外种子扩散研究提供数据支持。

1 材料与方法

1.1 研究地点

本研究于2016年秋季(9-11月)在秦岭南坡的佛坪国家级自然保护区内进行研究，秋季是鼠类贮藏种子最活跃的季节。该保护区位于北亚热带向暖温带过渡区北缘，秦岭南坡，年均气温11.4 ℃，年均降水943 mm。研究地区海拔约为1 200 m，属低中山典型落叶阔叶林带[20,23]。

1.2 实验动物

本研究选择保护区内分布密度较大、取食和贮藏种子行为较明显的2种鼠类——北社鼠(Niviventerconfucianus)、中华姬鼠(Apodemusdraco)作为实验动物。其中北社鼠隶属于鼠科(Muridae)白腹鼠属(Niviventer)，遍布于中国南部、中部和东部的高地，栖息地包括各种林区、灌丛及耕地等，是这些生境下的优势鼠种，以坚果、农作物种子、嫩枝叶等为食，喜晨昏活动[23]；中华姬鼠隶属于鼠科(Muridae)姬鼠属(Apodemus)，分布范围从西藏东部和云南向东延伸到福建，最北到河北，延伸到缅甸和印度东北部，栖息于海拔300～3 500 m亚热带、暖温带和寒温带阔叶林、针阔混交林和灌丛，多在夜间活动，常居住在倒木旁、树根、洞隙或苔藓层中，性喜湿，喜食种子和绿色植物[23]。

这2种实验用成年健康鼠类个体于2016年9—11月用活捕笼(30 cm×25 cm×20 cm)捕获，其中北社鼠10只(4♀、6♂)，平均体重(68.53 ± 3.55)g，中华姬鼠8只(3♀、5♂)，平均体重(31.26 ± 2.56)g。它们均取食多种坚果，如锐齿槲栎(Quercusalienavar.acuteserrata)、板栗(Castaneamollissima)等[24]。

1.3 实验种子

选择板栗种子用于实验研究。板栗为壳斗科(Fagaceae)栗属(Castanea)落叶乔木，在秦岭和佛坪自然保护区均广泛分布，也是该地域的优势乔木种，在中国分布地域非常辽阔，北起辽宁，南至海南岛；花期5-6月，果期9-10月，果具有4-5个月的休眠习性。实验用板栗种子理化特性如表1所示。

表1 板栗种子特征

在植物种子成熟季节(9月下旬)，于树下收集新鲜种子用于实验。以昆虫产卵时留下的小黑点作为虫蛀和完好种子的判断标准[25]，虫蛀种子有昆虫产卵的虫眼但不存在幼虫钻出时留下的虫孔(即幼虫仍在种子内)，它们的可食用部分、营养价值等都低于完好种子[5,15]。实验采用常用的塑料片标记法对种子标记[26]。

1.4 围栏设计

为尽可能模拟自然环境，并为鼠类提供足够的地表空间用于贮藏种子，在实验地建设了2个半自然围栏(9 m×11 m)。围栏墙高约3 m，四周墙壁为光滑水泥,在围栏内移植草本植物(覆盖率20%)，屋顶架设铁网防止其他动物进入；在围栏一角砌一正方体水泥地下巢穴，并放入干稻草供鼠筑巢，洞口处放一饮水瓶；围栏正中心为种子释放点，以正中心为原点建立平面坐标系，并在四面墙上标出坐标用以记录种子被扩散的位置。

1.5 实验过程

捕获的实验用野生鼠类全部笼养2～5 d，以消除应激反应、熟悉环境和食物。之后进入实验流程，在实验第1 d下午17∶00随机取实验鼠2只，分别放入两个围栏，并放入少量食物及饮水，保障其正常取食与熟悉环境；于第2 d下午17∶00清理剩余食物，并在每个围栏内分别放入足够其取食和贮藏的种子，包括标记好的完好、虫蛀板栗种子各20粒；第3天早晨8∶00分别将2只实验鼠移出，调查并记录所有种子命运。调查结束后将所有实验种子及残渣移出围栏。重复上述流程，至18只实验鼠均完成1次完整实验。 种子命运动态记录为5种状态[20, 27-28]：原地完好(Intact in situ，IIS)——种子在释放点完好存留，巢外取食(Eaten out nest，EON)——种子被原地或搬运后于巢穴外取食，巢内取食(Eaten in nest，EIN)——种子在巢内被取食，分散贮藏 (Scatter hoarded，SH)——种子在巢外被分散埋藏于土壤或草丛中，集中贮藏 (Larder hoarded，LH)——种子被完好地存留在巢内。由于样本量过小，被鼠类搬运到地表、未被取食或贮藏的种子未做记录分析。

1.6 数据整理与分析

在Origin 9.0软件中以完好和虫蛀的板栗种子类型为横坐标，以种子命运相应的单日比例为纵坐标作柱状图。采用SPSS 20.0软件进行数据分析。采用探索分析确定数据是否符合正态分布；采用一般线性模型中的单因变量多因素方差分析法，检验实验用鼠对完好和虫蛀板栗种子的不同命运选择差异，及鼠种间、种子类型间以及鼠种与种子类型间的交互作用。

2 结果与分析

2.1 原地存留种子

统计结果和图1-a显示，中华姬鼠和北社鼠对完好和虫蛀板栗种子选择处理中，原地存留种子数量在鼠种间存在极显著差异(F=20.806,df=1,P<0.01)，中华姬鼠(完好种子82.5%和虫蛀种子86.9%)的原地存留种子量大于北社鼠(完好种子30%和虫蛀种子45.5%)。原地完好存留种子数量在完好和虫蛀类型间差异不显著(F=0.933,df=1,P=0.341)，但是虫蛀(北社鼠45.5%、中华姬鼠86.9%)种子的原地存留量比完好(北社鼠30%、中华姬鼠82.5%)种子多。鼠种与种子类型间不存在显著交互作用(F=12.583,df=1,P=0.593)，中华姬鼠和北社鼠均较少扩散虫蛀种子。

图1 中华姬鼠和北社鼠对完好和虫蛀板栗种子的选择

2.2 巢外取食种子

统计结果和图1-b显示，巢外取食种子数量在鼠种间(F=3.220,df=1,P=0.082)、种子类型间(F=2.236,df=1,P=0.145)和鼠种与种子类型间的交互作用(F=2.236,df=1,P=0.145)差异均不显著，中华姬鼠未巢外取食任何种子，未表现巢外取食行为(完好种子0%，虫蛀种子0%)。北社鼠巢外取食较多完好种子(完好种子5.5%，虫蛀种子0.5%)。

2.3 巢内取食种子

从统计结果和图1-c可看出，巢内取食种子数量在鼠种间(F=2.625,df=1,P=0.115)、种子类型间(F=1.056,df=1,P=0.312)和鼠种与种子类型间的交互作用(F=0.306,df=1,P=0.584)差异均不显著，但是中华姬鼠(完好10.6%，虫蛀5.6%)和北社鼠(完好14%，虫蛀12.5%)均在巢内取食较多完好种子。

2.4 分散贮藏种子

统计结果和图1-d表明，分散贮藏种子数量在鼠种间存在显著差异(F=6.465,df=1,P<0.05)，北社鼠未贮藏任何种子，未表现分散贮藏行为(完好种子0%，虫蛀种子0%)，中华姬鼠贮藏较多完好种子(完好种子1.875%，虫蛀种子0.625%)。分散贮藏种子数量在种子类型间(F=1.616,df=1,P=0.213)以及鼠种与种子间的交互作用(F=1.616,df=1,P=0.213)均差异不显著。

2.5 集中贮藏种子

统计结果和图1-e说明，集中贮藏种子数量在鼠种间存在极显著差异(F=14.862,df=1,P<0.01)，北社鼠(完好49%，虫蛀41.5%)贮藏种子量大于中华姬鼠(完好3.8%，虫蛀6.9%)。集中贮藏种子数量在种子类型间(F=0.045,df=1,P=0.834)以及鼠种与种子间的交互作用(F=0.263,df=1,P=0.612)均差异不显著。

3 讨论

营养价值较高的种子更易于满足鼠类的生存需求[29-30]，为鼠类带来较高的能量回报。以往实验结果显示，不同种类种子的营养价值可能影响到虫蛀因素对鼠类选择种子行为的倾向。虽然虫蛀种子的整体价值受到部分损耗，但虫蛀种子内的昆虫幼虫仍可以为鼠类提供能量及营养，因此也会被鼠类利用[5,18,21]。以往我们研究发现，在半自然围栏中，中华姬鼠和北社鼠均优先选择完好锐齿槲栎种子，虫蛀因素显著影响这两种鼠类对锐齿槲栎种子的选择[20]。但本研究结果显示虫蛀因素对中华姬鼠和北社鼠选择板栗种子的选择并无显著影响。二次研究结论的不一致可能由于锐齿槲栎种子质量小、营养含量低，被虫蛀后残留的整体营养价值较低，因而虫蛀对鼠类选择锐齿槲栎种子的影响较大，导致虫蛀种子被鼠类贮藏和取食显著减少；板栗种子质量大，营养含量高，被虫蛀后残留的整体质量依然较大、营养价值仍然较高，可为鼠类提供一定量的物质和能量，因而虫蛀对鼠类选择板栗种子的影响较小。虽然虫蛀因素对2种实验鼠选择板栗种子的影响未达到显著水平，但实验鼠还是更多的取食和贮藏完好种子，在行为趋势上与同地区的实验结果一致[4,18-20]，只是影响程度较低、效果不显著。虫蛀种子如何影响鼠类对种子的选择，以及鼠类识别虫蛀种子的机制，都还需进一步的实验验证。

本研究还发现板栗种子贮藏方式中，2种实验鼠显著差异。中华姬鼠对完好和虫蛀板栗种子主要表现出集中贮藏行为，但也存在分散贮藏行为，而北社鼠对完好和虫蛀种子仅表现出集中贮藏行为，没有记录到分散贮藏行为。有研究表明，动物贮藏食物的方式与其对食物保护能力的大小有关：具有较强保护食物能力的动物，倾向于选择集中贮藏方式；保护食物能力较弱的动物，倾向于选择分散贮藏方式[1,27]。本研究选取的2种实验鼠是同域分布的近缘物种，在贮藏方式方面产生了显著的生态位分化，符合高斯竞争理论的假设[5,20,28,31]，二者采取不同的种子贮藏方式对种子扩散、植物群落更新的贡献，还需要结合野外实验进一步研究。

本研究发现，秦岭南坡同域分布的中华姬鼠和北社鼠对完好与虫蛀板栗种子未表现出明显的鉴别行为，在行为趋势上仍然选择更多的取食和贮藏完好种子，可能是由于种子质量和营养价值影响鼠类的辨别、选择行为。2种不同的鼠类贮藏行为具有一定的差异，中华姬鼠同时表现出集中和分散贮藏行为，以集中贮藏为主；而北社鼠仅表现出集中贮藏行为，未分散贮藏任何种子。这种贮藏行为的分化可能是同域分布物种共存的基础之一。