昆虫繁殖适度研究进展

易小龙，王小云，郑霞林，陆 温

（广西大学农学院/广西农业环境与农产品安全重点实验室培育基地，广西 南宁 530004）

昆虫属于无脊椎动物中的节肢动物，是世界上数量最多的动物群体。到21 世纪初，人类已知的昆虫种类已有100 多万种，无论是个体数量、生物量、种数与基因数，它们在生物多样性中都占有十分重要的地位［1］。昆虫与人类的关系密切而复杂，有些昆虫对人类是有害的，它们会给农业生产和人类健康带来重大危害。例如，蝗虫、蓟马、飞虱、蚜虫等农业害虫，一直制约着人类的作物生产，常导致其产量下降，品质降低，甚至出现绝收现象。而蚊、蝇、虱、蚤等医学昆虫不仅能侵袭人体，骚扰吸血；还可以作为病媒昆虫，携带病原体，并通过各种方式，在人群中传播疾病，危害人类健康。

也有一些昆虫对于人类而言是有益的，如访花昆虫是虫媒植物授粉的必要条件，对一些作物的产量起着至关重要的作用。根据相关统计，2007 年10 种水果、11 种蔬菜和4 种大田作物的总经济价值为12 562.70 亿元，其中昆虫传粉功能的总经济价值为6 790.30 亿元，占当年农作物总经济价值54.05%［2］。家蚕、柞蚕等工业原料昆虫，蚕蛹、蚕蛾等药用昆虫，以及食用昆虫和饲料用昆虫等，作为可以被人类利用的生物资源，具备重大的经济价值。此外，自然界还存在着大量的捕食性及寄生性昆虫，以一种或一类生物抑制另一种或另一类生物，通过食物链的形式调控农业有害生物种群数量，并以子代延续和自然繁殖长久在农田生态系统中驻留，发挥着持续控制农业有害生物的功效生态，在维持农业生态系统功能和稳定农业生产中发挥重要的作用［3］。

如何减少害虫的为害，使益虫更益，甚至变害为益是昆虫学当前的主要研究方向。繁殖是昆虫最基本的行为活动之一，是昆虫保证种群延续以及繁荣的重要手段。无论是农业害虫的防治，还是经济、生防等昆虫的养殖与利用，都不能缺少对于昆虫繁殖行为的研究。作为衡量昆虫繁殖能力强弱与改变的指标，昆虫繁殖适度研究必不可少。昆虫繁殖适度是一个群体概念，指昆虫在自然环境中留下能够适应其所处环境的后代的能力，包括亲代的生存能力、繁殖能力以及后代的存活能力［4］。昆虫繁殖适度通常会受到温度、湿度、光照等环境因素以及昆虫自身因素的影响。本文基于近年来昆虫繁殖适度的相关研究，从环境因素和昆虫自身因素两个方面进行了综述。

1 环境因素对昆虫繁殖适度的影响

1.1 温度对昆虫繁殖适度的影响

在自然界中，温度是限制昆虫种群增长、分布范围的主要因素之一。昆虫是变温动物，保持和调节体内温度的能力不强，其体内的生理代谢过程会受到环境温度的强烈影响。外界温度过高或过低，都会影响到昆虫正常的生命活动，其中，昆虫生长发育和繁殖行为受温度的影响最为直接。在适宜的温度区间内，温度的升高会加快动物新陈代谢的速率，温度越高，昆虫的发育速率越快，其交配前期、产卵期与寿命也会随之缩短。而当温度的改变过大偏离其适宜区间时，昆虫的繁殖适度就会受到温度严重的限制（表1）。一方面是温度对于亲代的影响，昆虫在提高体内Hps70 蛋白含量获得耐胁迫能力的同时，也会伴随生殖力降低、寿命缩短等负面影响［13］；另一方面则是温度对于卵的直接作用，崔旭红等对B型烟粉虱Bemisia tabaci的研究表明，将B 型烟粉虱的卵短时间暴露在高温下，便会使其卵孵化率显著下降［14］。

然而，昆虫对于环境温度的改变也有着其相应的对策，除了提高体内耐热酶系以抵抗不适的温度变化外［13］，其还可以通过迁飞和滞育等途径度过不适合其生存的空间和时间，以获得最大化的繁殖利益。虽然迁飞和滞育通常意味着昆虫繁殖适度的降低［15-16］，但是相较于在不合适的空间或时间下繁衍后代，迁飞和滞育无疑是更好的选择。

1.2 湿度对昆虫繁殖适度的影响

昆虫对湿度的要求本质就是其对水的需求。昆虫体型小，储水能力一般很弱，同时其相对表面积大，日常的行为活动时容易损失水分。湿度对昆虫繁殖适度的影响本质上是对其体内水分平衡的影响，从而调控其生长发育，限制其繁殖行为，表现在多个具体方面。首先是成虫生殖能力，湿度的改变可以影响昆虫卵巢的发育，限制其生殖潜能。研究表明大黑腮金龟Holotrichia oblita产卵的最适土壤含水量范围为11%～25%，土壤含水量过高会抑制它产卵，过低则会限制其卵巢的发育［17］。湿度还可以与其他环境因子联合作用影响成虫的产卵。例如在25～35 ℃范围内，埃及伊蚊Aedes aegypti其产卵量随着温度的增加而降低，其降低的强度则受到湿度影响，在高湿度条件下，温度的增加对埃及伊蚊产卵量的影响更为强烈［18］。湿度的变化也会影响卵的发育和孵化，稻纵卷叶螟Cnaphalocrocis medinalisGuenee［19］、黄芪根瘤象甲Sitona simillimus［20］、铜绿丽金龟Coelophora saucia（Mulsant）［21］等昆虫的研究表明，不合适的湿度条件会明显减少其卵的孵化率，显著延长其卵的发育历期。

1.3 光照对昆虫繁殖适度的影响

光是自然界的主要能量来源，所有生命体都会直接或间接的受到光的影响。光对昆虫的生长发育、繁殖能力以及呼吸代谢等方面存在着重要影响，其影响程度与光周期、强度和波长有关。光周期通过对昆虫的交配、产卵、滞育、休眠等行为活动的调节，而显著影响昆虫的繁殖适度。相较于短光照（8 h :16 h），赤星瓢虫Coelophora saucia在长光照（14 h :10 h）条件下雌成虫产卵前期更短，产卵量和孵化率显著提高［22］。光周期还是诱导和解除昆虫滞育的主要环境因素之一，通常滞育会给昆虫的繁殖适度带来负面影响。如滞育明显降低了豆螟Ostrinia scapulalis成虫的交配成功率、繁殖力以及雌虫的寿命［23］。光照强度与波长的改变也会影响昆虫繁殖适度。异迟眼蕈蚊Bradysia difformis在588、1 275、1 575、2 072、3 323 lx 5 种光照强度下，其寿命及雌虫的产卵量随光照强度的增加而下降，588 lx 时，成虫的寿命及产卵量显著高于其他光强处理［24］。段云等［25］发现不同波长影响棉铃虫Helicoverpa armigera的明适应状态、交配及产卵，在夜间给予590、540、505 nm 波长的光照可以保持其明适应状态，干扰其夜间的活动习性，而夜间给予光波长为590、505 nm 的光照时，会显著减少卵的孵化率。

光照影响昆虫的繁殖适度，可用于害虫综合治理策略的制定。灯诱法等即基于夜间灯光能够影响夜行性昆虫的节律，干扰其取食、产卵、交配等行为活动，降低其繁殖适度这一原理［26］。日本在蔬菜田间使用黄灯来防治夜行性蛾类，取得了显著防效，并减少了农药在蔬菜栽培过程中的使用量［27-28］。

1.4 食物对昆虫繁殖适度的影响

食物的种类、成分及质量影响和改变昆虫的繁殖适度。食物与昆虫繁殖适度的关系在植食性昆虫的寄主适应性研究、经济昆虫和生防昆虫的养殖等方面，已有大量报道。取食不同寄主植物对亚洲玉米螟Ostrinia furnacalis幼虫的存活率、发育历期和繁殖能力均有显著影响。其中，苍耳和酸模叶蓼是室内饲养玉米螟的最适宜寄主，取食这两种寄主时幼虫发育历期最短，成虫寿命较长，幼虫成活率较高［29］。目前的观点认为这可能是由于昆虫取食寄主时营养成分以及有害成分的不同［30］。食物质量的不同也会对繁殖适度造成影响，如Chen 等［31］在以糖和酵母膏饲养橘小实蝇Bactrocera dorsalis Hendel成虫时发现，饲料中酵母的含量会显著影响其寿命与产卵量，在不添加酵母膏的情况下，成虫不能产卵，而当酵母膏浓度增加到25%时，成虫的寿命会显著缩短。骆丹［32］对马尾松毛虫Dendrolimus punctatus的研究表明，取食马尾松老叶的雌虫的产卵量显著高于取食新叶的雌虫，说明对于马尾松毛虫而言，马尾松老叶是一种比新叶质量更高的食物。

昆虫寄主适应性对繁殖的影响研究，可以帮助农业工作者更好地预测害虫在田间的发生趋势，从而可以对害虫采取针对性的防治措施。此外，对其取食不同成分配比食物的研究，还可以帮助研究者找出更合适的饲料配方，降低大规模养殖昆虫所需的经济成本。

1.5 密度对昆虫繁殖适度的影响

昆虫的密度对其存活率、食物利用率、防御能力、迁飞行为、昆虫体色、个体大小、产卵量等指标均有重要的调控作用，是影响昆虫生长发育和种群动态规律的重要因子。在自然界，昆虫一般通过释放信息素吸引或趋避同类，以便维持其交配、产卵等各种行为所需的密度［33-34］。研究表明，幼虫和成虫的密度都可以对昆虫的繁殖行为产生一定的影响，进而改变其繁殖适度。幼虫密度主要通过食物竞争、自相残杀或是接触损伤等几种方式，影响幼虫的生长发育、化蛹，从而影响繁殖适度。在二点委夜蛾Athetis lepigone［35］、甜菜夜蛾Spodoptera exigua［36］和草地螟Loxostege sticticalis［37］中，过高的密度不仅影响幼虫发育历期和存活率，还会显著影响成虫的体重及其产卵量和寿命，降低种群增长率。成虫密度除了通过限制空间和食物的方式外，还可以通过影响昆虫的交配行为来改变昆虫的繁殖适度。不同饲养密度对井上蛀果斑螟Assara inouei的繁殖适度有显著影响，其成虫只有在特定的饲养密度下才有最大的寿命与繁殖力，饲养密度过高或过低都显著降低成虫的繁殖力，该密度下，成虫既不会过于拥挤、相互干扰，又有利于雌雄虫交配［38］。

2 昆虫自身因素对昆虫繁殖适度的影响

2.1 体型或体重对昆虫繁殖适度的影响

昆虫个体的体型、体重是影响两性交配成功率的主要因素之一。大部分进行两性交配的昆虫都对配偶的体型或体重具有偏好，有些种类则更偏爱与某些体型的个体交配。如雌性昆士兰果蝇Bactrocera tryoni对体型较大的雄性个体更加偏爱［39］；雄性温带臭虫Cimex lectularius更喜欢与体型较大的雌性交配［40］。一般而言，雌虫的个体越大，其繁殖能力也就越强。通常，昆虫对配偶大小的偏好会增加其繁殖适度。Honek［41］对10 目57 种昆虫体型与产卵量之间的相关性做出了分析，发现雌性个体的大小是制约昆虫繁殖潜力的主要因素，大部分昆虫的产卵量均随着雌性个体体型的增大而增加，仅有少数种类例外。除了数量，雌成虫的大小还影响子代的发育历期和存活率。例如，白蜡吉丁肿腿蜂Sclerodermus pupariae较大雌虫所产下的后代，其完成一个世代所需要的时间明显缩短，存活率显著增加［42］。相较于雌虫，雄虫的体型或体重的改变通常只会对子代卵的孵化率造成影响。张诗语［43］对马尾松毛虫D.punctatus的研究表明，雌虫与体型较大的雄虫交配能显著提高其卵的孵化率。此外，雄虫体型的增加有时还会对其繁殖适度造成负面影响，在一些昆虫中，随着雄虫体型的增大，其在交配中对雌虫的伤害也会随之增加。因此，较大的雄性反而会使其繁殖适度降低。如与较大雄虫交配的雌性黑腹果蝇Drosophila melanogaster，其寿命和产卵量都会显著降低［44］。

2.2 多次交配对昆虫繁殖适度的影响

多次交配是昆虫交配行为中的一种典型策略，广泛存在于双翅目、鳞翅目、膜翅目、鞘翅目等各类昆虫中［45］。目前，昆虫多次交配的发生机制尚不明确。但是大量研究表明昆虫发生多次交配时，其繁殖适会随之改变。

一般而言，多次交配对繁殖适度的改变是有利的，能够给雌虫提供其所需的营养和精子等物质利益，从而提高雌虫的产卵量、孵化率、延长其寿命。例如，红棕象甲Rhyncophorus ferrugineuss的多次交配能够显著提高雌虫的产卵量与孵化率，延长其寿命［46］。然而，对于交配中没有伴随营养补给的昆虫种类，增加交配时间、延长产卵活动需要加需要更多的能量，通常不能延长雌虫的寿命，有时甚至会缩短其寿命。异色瓢虫Harmonia axyridis的多次交配虽然提高了其雌虫的产卵量和孵化率,但是却显著缩短了它的寿命［47］。

多次交配还可以给昆虫带来一定的基因利益，在多次交配的过程中雌虫可以与更多具有优质基因的雄虫交配，它可以接受多个雄虫的精子，其子代的基因多样性因此增加，子代对环境的适应能力随之增强。一雌多雄配对模式下，赤拟谷盗Tribolium castaneum的多次交配可以提高其子代的交配成功率［48］。多次交配可以增加捕食性瓢虫Anegleis cardoni后代的存活率，缩短发育时间［49］。雌虫还可以通过多次交配来避免由于近亲交配所带来的基因不相容。例如，在蟋蟀Gryllus bimaculatus中，与近亲交配的雌性可以通过继续与非近亲雄虫交配的方式，避免近亲交配带来的低孵化率［50］。

然而，一些种类的昆虫无法从多次交配中获益。这类昆虫中，雌雄虫交配策略不对等，通常是雄虫渴望更多次的交配，而雌虫只需少数的几次交配便可满足其终生产卵需求。因此，雌虫选择接受多次交配仅仅是为了躲避其它雄虫的骚扰，这只是雌虫的一种顺从行为，而不能从雄虫处获得任何利益。相反，由于多次交配花费的时间与能量，以及增加的感染疾病和被天敌捕食的风险，或造成雌虫生殖道的伤害，多次交配反而会对其繁殖适度造成负面影响［51］。

2.3 交配经历对昆虫繁殖适度的影响

雄虫的交配经历也会对昆虫的繁殖适度造成一定影响，因雄虫所采取的交配策略的不同而异。通常，雄虫会在第一次交配时，会投入较多的精子与营养物质，以确保初次交配的成功。然而由于雄虫在交配后不能完全恢复其体内的精子与营养物质，因此，在之后的交配中雄虫投入的精子量与营养物质会少于其初次交配时所投入的量，对应的与之交配的雌虫的繁殖适度便会降低。Marcotte 等［52］研究发现，在蔷薇斜条卷夜蛾Choristoneura rosaceana中，与有交配经历雄虫交配的雌虫的繁殖适度显著低于与处女雄虫交配的雌虫。还有一些种类的雄虫，其在第一次交配时并不会投入最大的精子量与营养物质，反而会在之后的某次交配中进行更多的投资，以确保该次交配的成功。因此，在该类昆虫中，与非处女雄虫交配的雌虫反而会获得更大的繁殖适度［53-54］。而对于雄虫交配能力极强的昆虫种类，因其在交配后能快速恢复其所消耗的精子与营养物质，所以交配次数的增加并不会显著影响雌虫的繁殖适度。例如，对二化螟Chilo suppressalis雄虫的交配次数并不会对其雌虫的繁殖适度造成显著影响［55］。

2.4 延迟交配对昆虫繁殖适度的影响

成虫交配日龄对于昆虫繁殖适度的影响是多方面的，不同日龄下昆虫的交配成功率不同。在不同的种类间，昆虫对配偶日龄的偏好也有差异，而这种偏好通常意味着与该日龄的成虫交配能够获得更大的繁殖利益。如朱红毛斑蛾Phauda f lammans雌虫与年轻雄虫的交配成功率更高，且与年轻的雄性交配可以获得更高的产卵量与卵孵化率［56］。而大猿叶甲Colaphellus bowringi则更喜欢与龄期适中的配偶交配［57］，而获得更高的繁殖适度［58］。

昆虫延迟交配与成虫的交配日龄有关。延迟交配（Delay mating）是指动物的交配行为在自然界中受到各种因素的影响，不能在正常时间进行交配而延迟。研究发现，延迟交配对昆虫的交配成功率、产卵量、孵化率、寿命等方面都存在显著的影响，且其影响因昆虫种类不同而有所差异。张诗语等［59］对鳞翅目11 科39 种蛾类昆虫的延迟交配进行Meta 分析发现，在不同科的蛾类昆虫间，延迟交配对繁殖适度的影响存在差异。如延迟交配会降低麦蛾科、尺蛾科、夜蛾科等10 科昆虫的产卵量，但对巢蛾科昆虫的产卵量没有显著影响；延迟交配可以显著降低蛀果蛾科昆虫的孵化率，而对于潜蛾科昆虫，其不会导致孵化率发生明显变化。虽然，昆虫延迟交配对繁殖适度的影响存在性别差异。但是通常雌性是繁殖的主体，雌虫交配日龄的变化对昆虫繁殖适度的影响往往更为显著。例如，烟草甲Lasioderma serricorn延迟雌虫或雄虫的交配日龄会对其繁殖适度造成负面影响，而雌虫交配的延迟对其繁殖适度的影响更为强烈［60］。

基于延迟交配能降低昆虫繁殖适度这一原理，利用性信息素在野外干扰昆虫交配已在梨小食心虫Grapholitha molesta［61-62］、苹小卷叶蛾Adoxophyes orana beijingensis［63］和苹果蠹蛾Cydia pomonella［64-65］等害虫的防治上得到应用，并取得了显著防效。

3 展望

由于国内农业生产中农药、化肥污染事件的频繁发生和农产品质量安全问题的日益凸显，近年来，兼顾资源节约和环境友好的绿色防控技术在农业生产中逐渐受到了更多的使用与重视，在害虫综合治理中的地位日益提升［66］。昆虫繁殖适度是衡量昆虫繁殖能力强弱以及变化的一个重要指标。因此，通过对不同因素与昆虫繁殖适度关系的研究，可以帮助人们发现削弱昆虫繁殖能力、降低其繁殖适度的因素或方法，进而寻找到更多绿色无公害的防治方法，或改进原有的防治方法。例如，在培育不育雄虫时，通过研究雌雄交配能力的差异以及雌性对不同大小雄虫的性偏好，培育出交配竞争力更强的不育雄虫，在野外大批量的释放不育雄虫来占据雌虫的交配机会，以此提高昆虫不育技术对害虫的防治效果。另外，有关昆虫繁殖适度的研究，还可以帮助研究者们对一些防治方法的有效性进行验证。例如，雄性诱剂的有效性可以通过对雌雄虫交配能力的研究，以及在不同交配次序下与雄虫交配的雌虫的繁殖适度的情况，来判断雄虫数量的减少对害虫种群的繁殖及增长有无影响，从而避免无效的、以雄虫为靶标的防治措施的投入。

虽然昆虫繁殖适度研究已有一定基础，但当前的研究仍存在以下几个问题，需要进行更深入、系统的研究。首先是在研究不同环境因素对昆虫繁殖适度的改变时，研究者们通常只会对单一的某种因素进行研究。然而，在实际生产中，温度、湿度、光照条件等因素往往会同时作用到某一昆虫上，不同的环境因素之间是否会存在互作作用这一点并不明确。因此，只针对某一因素对昆虫繁殖适度影响的研究结果，往往不能精确的推断出昆虫种群在自然环境下的变化规律，对其的发生规律做出准确的预测预报。其次，昆虫繁殖适度缺乏可衡量其改变强弱的综合指标。昆虫繁殖适度与亲代寿命、亲代繁殖能力及子代的生存能力等多种能力相关，而各种能力之间又或多或少的存在正面或负面的互作或影响。因此，当某一因素对与昆虫繁殖适度相关的能力同时存在正面和负面的影响时，在研究中很难用一个指标或标准去定义昆虫繁殖适度改变的强弱。最后，是新一代技术在昆虫繁殖适度研究中应用相对缓慢的问题。如利用微卫星新一代分子标记为手段的亲子鉴定技术，可以很好的确定多次交配中雄性父权值的问题，结果有助于探究昆虫多次交配的行为机制，明确多次交配使昆虫繁殖适度产生变化的原因；响应面分析、多元线性回归分析等相关实验、统计分析方法可以很好的对不同因素间的互作作用做出准确的分析，帮助植保工作者更好的预测害虫在田间的发生规律，但是相关的研究结果依旧鲜有报道。相信随着研究的深入和新一代技术在昆虫繁殖适度研究中的应用，将会有更多绿色防控方法被发现，让更多的无公害防治方法在实际生产中得到应用。