竹节虫研究进展

姜应杰， 徐芳玲, 2*， 杨雄威， 史天远

(1.贵州大学 林学院, 贵州 贵阳 550025; 2.贵州大学 生物多样性与自然保护研究中心, 贵州 贵阳 550025)

1 竹节虫的益害

竹节虫部分种类具有观赏、研究价值．1999年，《中国珍稀昆虫图鉴》记录13种珍稀竹节虫[4]．2000年8月,我国颁布《国家保护的有益的或者有重要经济、科学研究价值的陆生野生动物名录》,收录目昆虫17种,如泛叶Phylliumcelebicum、东方叶P.siccifolium、中华丽叶P.sinense和珍叶P.rarum等.但其部分种类因危害农林植物被认定为农林害虫,如褐喙尾Rhamphophasmamodestum、平利短角棒Ramuluspingliense、断沟短角棒R.intersulcatus、广华枝Sinophasmalargum、垂臀华枝S.brevipenne等[5—8]，以若虫或成虫取食危害栎类Quercusspp.、栗树Castaneaspp.、桦木Betulaspp.、构树Broussonetiaspp.、梧桐Firmianaplatanifolia等20余科60多种农林植物.竹节虫主要取食危害寄主叶片、嫩梢、叶柄,严重时可将整片树叶食净,致大树枯梢,甚至死亡.在我国,有关竹节虫危害林木的记录始于1985年,具体记录的地区及面积：1989年江西约3 000 hm2[9],1988—1990年广东3 500 hm2[10],2005年湖北约400 hm2[11],2009—2011年贵州约30 000 hm2[8],2004—2015年湖北约7万hm2[12],2010—2019年福建1 900 hm2[13].随着竹节虫的危害范围及程度逐年上升,部分竹节虫被定为我国新一类林业害虫之一，且作为食叶害虫纳入相关专业教材[14].

2 分类学研究进展

2.1 形态分类研究

国外竹节虫形态分类起始于1758年瑞典林奈记载的3种竹节虫:东方叶P.siccifolium、巨Phasmagigas、枯枝拟Pseudophasmaphthisicum.1773年，Drury将竹节虫作为蟋蟀科和螳螂科的属种.1838年,被Burmeister修订为直翅目中的科.1875年,Stål撰写的目昆虫分类拉丁文专著中包括95属,其中引入2个竹节虫分类的重要概念,即中、后足胫节端部的三角形凹陷“areola apicalis”和中节“segmentum medium”,前者是区分胫棱亚目Areolatae和胫缘亚目Anareolatae的主要特征,后者至今是描述特征的必需概念,并将竹节虫作为2类进行描述,不过并未正式命名.1906—1908年,DieinsektenfamiliederPhasmiden中对Stål等提出的2类命名为胫棱亚目Areolatae和胫缘亚目Anareolatae.该系列专著共记载1 899种竹节虫,因该著作特征描述不全,通过其进行竹节虫准确的鉴定尚有困难,但该著作对竹节虫的形态分类研究具有重要意义[15—17].Bradley,Galil将Gunther在1953年提出的6科19亚科分类系统修订为2亚目6科17亚科,并编制出较全面和可靠的分类检索表[18].2005年,Otte,Brock整理全世界目昆虫,编纂系列分类名录,建立世界级竹节虫物种数据库(http://Phasmida.SpeciesFile.org),并随时更新,至2021年,该目为2亚目14科500余属3 000余种[3].

2.2 分子分类及系统发育研究

从1998年Sandoval等通过对Timema属竹节虫COI基因进行测序并研究其分子系统发生学[32],通过COI基因[33—35]或COII基因[36—39]对竹节虫的系统发育探索研究不断兴起,甚至相关的研究也迅速发展：探索更加保守的16SrRNA基因[40];环境选择和适应隔离对基因的影响[41]；通过线粒体基因组了解竹节虫与直翅目昆虫的系统发育[42];通过全线粒体基因组研究竹节虫系统发育[43];通过COI基因构建系统发育树推测其祖先的足上附着结构[44]等.至2020年,NCBI数据库记录已有竹节虫600余条COI基因、300余条COII基因和10余条16S rRNA基因[45].

2.3 DNA条形码研究

Makol等在2012年将DNA条形码应用到Rhaphiderusbedoti竹节虫的鉴定分类中[46].随后,Valero等对西班牙内华达山脉竹节虫进行DNA条形码对比研究，发现1新种[47].至2019年,NCBI的Genbank数据库中已有基于100余种竹节虫COI基因的DNA条形码[45].

3 生物学研究进展

3.1 生物学特性研究

3.2 古生物研究

最早的竹节虫化石记录在二叠纪.有关竹节虫化石的研究记录,20世纪初期Tillyard通过对澳大利亚晚三叠纪化石的研究,建立了三叠科Areoplanidae[52].1925年,Martynov通过对哈萨克斯坦地区早侏罗纪的化石研究，建立了飞科Aerophasmidae[53].20世纪中期,Sharov在PhylogenyoftheOrthopteroidea中描述了剑翅科Xiphopteridae和白垩科Cretophasmatidae[54].至今,全世界发表的竹节虫化石6科20属40余种.

我国竹节虫化石研究开展于20世纪末,由REN dong发表的神科Hagiphasmatidae开篇[55],但该科包含的3属3种后续被移到泛神科Susumaniidae[56].随后在2011年,SHANG Liangjie等在内蒙古的九龙山地层发现1新种[57].同年,Andre和Emmanuel也在辽宁发现1新种[58].所以,中国目前发表的竹节虫化石记录1科5属.

3.3 生殖方式研究

1976年,Pijnacker,Ferwerda在观察Carausiusmorosus竹节虫染色体的变化时,发现减数分裂进行到中期停止,然后形成卵,若时间合适再让氧气从卵的微孔进入卵细胞对其进行刺激,可发育为新的个体[59].减数分裂进行到中期停止可能是因为中心体是由雄性的精子提供[60].孤雌生殖和有性生殖需要的生态位并无明显差异[61],但二者在转座因子的管理上存在差别[62],即使孤雌生殖在短期内有利[63],雌性的性特征并没有消失,依然保持着交配行为和释放蕴含交配信息的化学信号[64].该生殖方式有可能不利于物种的进化[65]，甚至改变物种的进化方向[63].

4 生物化学研究进展

4.1 肠道微生物研究

Cazemier 等对竹节虫纤维消化机制进行探索,研究表明,竹节虫肠道内可培养的细菌不参与纤维素的降解[66],对不可培养的细菌没有涉及．随后,Diblasi等对竹节虫肠道的Spiroplasma细菌进行研究[67]．2013年,Matan等通过显微镜和新一代测序，对实验室饲养的Ramulusartemis,Peruphasmaschultei菌群(包含不可培养的细菌)进行分类[65],研究结果与Cazemier等的竹节虫不太可能依靠细菌进行消化的结果基本一致.

4.2 防卫防御机制研究

最初记录是1934年Schneider对Paradoxomorphacrassa的防御喷雾研究[68].自1962年Meinwald等发现Anisomorphabuprestoides可以从乙酸和甲羟戊酸中生物合成单萜类化合物后[69],其他竹节虫也被证明会产生这类化合物:Graeffeacrouani会产生琉蚁二醛[70]；A.buprestoides可产生单萜二醛[71],且该昆虫可从头开始合成葡萄糖；在Oreophoetesperuana竹节虫的防御喷雾中还发现喹啉[72]；葡萄糖在A.buprestoides[73]、Peruphasmaschultei、Parectatosomamocquerysi[74]竹节虫的防御喷雾中也被发现；Dossey等首次在Phyllium(Phyllium)westwoodii的防御喷雾中发现吡嗪类化合物[75].Stolz等认为，竹节虫的腺体是由咽下神经节控制[76].竹节虫由同侧神经元、对侧神经元和前胸节间神经元,通过咽下神经节对腺体进行控制，从而释放防御喷雾[77].躲避捕食者时竹节虫会进化出2种防御机制:一是避免被接触,称为躲避机制.通过拟态、保护色、警戒色使自己不被发现或接触,如叶Phyllium,它的侧面延伸呈叶状,似与周边的树叶融为一体,该类机制可通过直接观察进行研究;二是在接触后发生反应，如假死性、断足、防御性喷雾等.一般，从口、前胸或足基部分泌出的喷雾散于自身或空气中以及捕食者眼睛上，以趋避捕食者[48, 78].

5 仿生学研究进展

因竹节虫的六足运动系统能够较好地运用到行走机械方面,对于竹节虫的仿生学研究主要集中在它的足．1977年,Graham通过计算机模拟竹节虫若成虫自由行走步态[79]．1989年,Cruse等对竹节虫在不同情况下的身体高度控制和足受力情况进行研究[80].1992年,Müller-Wilm等通过对竹节虫的研究,描述一个可用于实际步行机控制的运动学模型控制系统[81],但这只能简单的行走,若是复杂的地面则需进一步研究．所以Tth等所做的竹节虫在前进和后退中的神经力学模型[82]和运动力学模型[83]以及Knops等所研究的竹节虫曲线行走时的神经力学模型现世[84].另外,Zeng等对竹节虫若虫从空中掉落时的过程(在空中将身体翻转过来)进行研究,所得结果可应用于一些陆地或飞行机器人从空中坠落的修正[85].

6 防治研究进展

Aiza等的研究显示,甲壳纲心脏活性肽(Crustacean cardioactive peptide,CCAP)对竹节虫血管、神经乃至心脏跳动有影响,心率频率对CCAP的反应呈现计量性增加[86]．Eugenio等的研究表明,吡虫啉和磺磷杀虫剂对竹节虫中枢神经系统神经元烟碱乙酰胆碱受体有脱敏作用等[87].

化学防治方面,一定量的药剂可达到极佳的防治效果,详细比例见陈培旭等的研究[6, 88].对于环境影响(相对乳油),较低的741烟雾剂可达到70%以上的杀虫率[88]．生物防治方面,在林区施放白僵菌[6]或者白僵菌与溴氰菊酯混合使用[12]，可达到极高杀虫率,同时释放寄生性的天敌(旋小蜂科 Eupelmidae 、青蜂科Chrysididae 和尖胸青蜂科 Cleptidae[21, 48]),捕食性的天敌(鼠类、鸟类中的鸦科 Corvidae和卷尾科 Dicruridae 的一些种类[89]).

7 展望

竹节虫的部分种类具有经济价值,而一部分种类却是我国新一类林业害虫,在发展竹节虫经济价值时,应避免其形成灾害或在形成灾害后进行科学的防治.

分类鉴定可为发展竹节虫经济价值和防治其灾害提供基础资料,未来除了进一步完善基础的分类研究外,作为辅助方法的DNA条形码研究是极好的发展方向.由于有关竹节虫分子分类研究目前在国内尚未开展,需要相关学者进行更广泛的研究以充实DNA条形码数据库,为快速准确甄别提供可靠的数据支撑．而且,目前竹节虫总DNA的提取，只能针对其鲜活标本或酒精浸泡的低温保存标本,对于干制标本还未进行探索.目前，对竹节虫外昆虫干制标本总DNA提取的研究处于发展阶段[90—91]，基于竹节虫DNA序列信息的系统发育研究在国内无人涉及.另外，通过古生物学研究竹节虫的起源及演化较少,全世界仅有40余种竹节虫有关的化石报道.

目前针对竹节虫的生物学特性研究只是几种主要害虫[48—51],这对未爆发但在将来可能形成灾害的种类开展生物学特性研究提供了基础资料.

竹节虫比较特殊的孤雌生殖方式使其在演化上短期呈现优势,如能在恶劣的环境下繁殖后代,但对于长期的进化来说并不乐观,不过如条件允许,也可进行有性生殖,但与不同个体的雄性交配会影响后代的孵化率[92]．针对高孵化率交配情况,雄性的选择机制以及基因层面的组合,对选育更好资源昆虫进行交配而获得更优后代或许有所启发.

竹节虫肠道微生物虽未参与植物纤维的降解[66],但肠道微生物的功能是多样的,如合成某些天然食物中缺乏而宿主昆虫生长发育所必需的营养物质[93],从而提高宿主防御和解毒能力[94],进而影响宿主昆虫寿命、发育历期和繁殖能力等[95—96].若能对这类影响宿主生存的微生物数量进行控制,将数量维持在使宿主生存的范围之内或之外,也是一种保护和防治方法.

防御喷雾是竹节虫在受到刺激时的反应之一,亦是研究较多的防御机制.目前，已测出防御喷雾内蕴含的部分化合物[71—72],也对控制其喷雾的神经活动有所了解[77].通过研究防御喷雾中具有趋避作用的成分并开发出对其天敌的趋避剂,可对具有经济价值的竹节虫进行更好的保护.

竹节虫的仿生学研究基本上是对其足的研究.因为足行走相较于轮式和履带式行走，更适应复杂的地理环境,而竹节虫身长较长,相较微小型六足昆虫，利于观察和模拟.目前,已经研究出相关的控制系统[82]、神经力学模型[83, 85]、运动力学模型[84].

对于竹节虫的研究,应进行更广泛的调查研究：开展我国竹节虫分子分类研究、系统发育研究和DNA条形码研究;研究更多竹节虫的生物学特性;进一步研究竹节虫的生殖方式机制;通过竹节虫防御喷雾研发针对其天敌的趋避剂;研究竹节虫肠道微生物多样性及各种功能;将竹节虫的仿生学研究应用到实际等.