微塑料对微藻的影响研究进展

郝双玲 刘海成 薛婷婷 高闯闯

摘要： 环境中的微塑料污染问题已引发了全球的关注，有关微塑料的报道研究很多，尤其是微塑料对水环境的影响研究较多。微塑料作为水环境中的新兴持久性污染物，对微藻的环境行为有一定的影响。微藻作为初级生产者，在水生生态系统中发挥着重要作用。在系统地总结国内外关于微塑料对微藻影响研究进展的基础上，简要分析了不同浓度、尺度、不同表面电荷的微塑料对微藻的环境行为影响，同时分析了微塑料与其他有毒污染物对微藻的联合毒性影响，并就微塑料对微藻影响研究的途径做出了总结与展望。

关 键 词： 微塑料; 微藻; 初级生产者; 生态毒理

中图法分类号：  X171.5

文献标志码：  A

DOI： 10.16232/j.cnki.1001-4179.2021.08.011

0 引 言

塑料的不断生产和消费导致了环境中塑料数量的显著增加。据估计[1]，2010年有480万～1 270万t塑料废物进入海洋环境，预计到2025年进入海洋环境的塑料数量将增加一个数量级。微塑料（Microplastics，MPs），是指粒径小于5 mm的塑料，微塑料的来源广泛，有直接来源和间接来源，其中：直接来源包括服装合成纤维、塑料制造和加工产业以及个人护理产品[2-4];间接来源是塑料受机械和生物降解作用不断分解成更小的塑料[5-7]。微塑料是目前水环境中的新兴持久性污染物，近年来，微塑料的污染问题引起了很多学者的关注[8-9]。微塑料体积小，易被水生生物摄取，并在整条食物链中积累，增加了人类的健康风险[10-12]。

近期有研究发现[13]，微塑料能作为羊角月牙藻（Raphidocelis subcapitata）生长的基板，促进月牙藻的生长。目前有关微塑料对微藻的影响研究报道并不多，微藻作为初级生产者，处于食物链的最底层，是维持水生生态系统平衡的重要的组成部分[14-15]。微藻生长周期短，对有毒物质敏感，是检测水环境污染的重要指标，微藻的所有变化最终都会影响到水生生态系统的结构和功能[16-18]。考虑到微塑料及其化学添加剂的毒性效应，明确微塑料对微藻生理的影响具有重要的环境意义。基于此，本文简要分析了不同浓度、尺度、不同表面电荷的微塑料对微藻的环境行为影响，同时分析了微塑料与其他有毒污染物对微藻的联合毒性影响，并对微塑料对微藻的影响途径做出了总结与展望。

1 微塑料对微藻的影响

微塑料对处于不同生长周期的微藻的影响各有差异，微藻可以通过自我调节来抵抗微塑料的胁迫作用。微藻的生长周期可分为适应期、对数增殖期、稳定期（减衰增殖期）和衰亡期（内源呼吸期）4个阶段[19]。藻细胞在全生长周期4个阶段的生理活性、表面疏水性、胞外分泌物质等均有差异。有研究发现[20]，聚苯乙烯（Polystyrene，PS）塑料对蛋白核小球藻（Chlorella pyrenoidosa）的生长具有先抑制后促进作用。在适应期及对数增长期PS对小球藻的生长有一定的抑制作用，小球藻的光合活性降低，并且蛋白核不清晰、类囊体扭曲和细胞膜受损，均是由于微塑料造成的物理损伤和氧化应激所致。然而，从对数阶段到稳定期阶段，小球藻通过细胞壁增厚、藻类同聚和藻类-微塑料异质聚集等自身调节，减少微塑料的不利影响，藻类光合活性增加并促进生长，细胞结构恢复正常。

目前，关于微塑料对微藻的毒性影响研究较少，并且由于微塑料对微藻的毒性效应因塑料类型、颗粒大小、浓度、形状以及表面电荷等而异，并且微藻的种类各异，具有不同的敏感性、耐受性、物种特异性，因而有必要进一步探究微塑料对微藻的毒性影响。

1.1 微塑料浓度、尺度对藻类的影响

微塑料的浓度越高，对微藻的影响越显著。Wu等[21]研究了微塑料聚氯乙烯（Polyvinyl chlorid，PVC）和聚丙烯（Polypropylene，PP）暴露对淡水微藻对数生长期光合系统的影响，发现PVC和PP均对蛋白核小球藻和水华微囊藻（Microcystis flos aquae）的叶绿素a浓度和光合活性有负向影响，并且PVC和PP浓度越高，对微藻的影响越大。Venncio等[22]研究了聚甲基丙烯酸甲酯（Polymethyl methacrylate，PMMA）纳米塑料对4种海洋微藻的毒性影响，发现只有在高浓度情况下，微藻生长才会受到抑制，可能是微藻团聚体的形成提高了耐受性。然而，在PP和高密度聚乙烯（High density polyethylene，HDPE）塑料和淡水微藻莱茵衣藻（Chlamydomas reinhardtii）之间的相互作用研究中，高浓度的微塑料的存在并没有直接影响微藻的生长，3种参与应激反应的基因表达均未发生改变[23] 。

就尺寸而言，一般来说，较小的微塑料对微藻的毒性更大，可能是其聚集性较差，对微藻细胞的吸附作用较大，在微藻表面产生遮光作用，降低了微藻光反应效率，从而影响了微藻的生长。有研究发现[24]，PE、PS、PVC、PVC800这4种微塑料对微藻均有明显的抑制作用，PVC800由于粒径最小，其抑制效果更加明显，毒性最显著。因此，纳米塑料可能比微塑料更易与微藻细胞相互作用，例如，诱导遮光或阻塞微藻膜孔影响气体交换，纳米粒子还可能会渗透脂质膜，影响膜蛋白的活性。

综上所述，高浓度小尺寸的微塑料更加显著地抑制了微藻的生长，可能是由于微塑料的遮荫作用，减少了微藻的光照，因而对光合作用产生负面影响，或者是塑料微粒的吸附影响微藻细胞，对细胞膜造成机械损伤，从而降低了微藻的生长率。然而，对于泛型微囊藻来说，在低微塑料浓度的培养基中，细胞丰度的抑制程度更高，可能是由于低浓度微塑料的聚集性较差，对微藻细胞的吸附作用较大，降低了微藻的迁移率，从而影響了微藻的生长[25]。

1.2 微塑料表面电荷对微藻的影响

表面电荷影响着微塑料的稳定性、聚集性，是水生环境中驱动塑料行为的主要特性之一。Bergami等[26]采用正（-NH2）和负（-COOH）表面电荷的PS，研究不同表面电荷微塑料对两种浮游物种盐生杜氏藻（Dunaliella tertiolecta）和丰年虾（Artemia franciscana）的毒性，发现PS-NH2对微藻具有很强的物理吸附作用，在PS暴露下微藻的生长速率下降，光合作用效率降低，活性氧簇（Reactive Oxygen Species，ROS）的含量增加，过量的 ROS会诱导氧化应激，引起膜脂过氧化、蛋白质氧化、酶失活和DNA、RNA的破坏。然而，在PS-COOH暴露下微藻的生长受影响程度并不显著，可能是由于其羧基对微藻细胞膜的静电排斥作用。Bhattacharya等[27]研究正负带电聚苯乙烯纳米塑料（PS-NP）对小球藻（Chlorella）和栅藻（Scenedesmus）以及纤维素膜的物理吸附作用，发现与带负电荷的PS-NP相比，带正电荷的PS-NP促使藻类产生更多的ROS，对微藻的影響更大。纤维素是多种藻类细胞壁的主要结构成分，可能是由于纤维素中的羧基和硫酸盐基团的静电斥力，带负电荷的PS-NP对藻类的亲和力低于带正电的PS-NP。还有研究发现[28]，带正电荷的纳米塑料颗粒对绿藻羊角月牙藻细胞壁的吸附作用强于负电荷塑料纳米颗粒。另外，Zhang等[29]通过对细胞内活性氧水平和抗氧化（SOD）能力的分析，对比两种粒径相同、表面改性的微塑料颗粒对微藻的毒性作用的强度，结果显示，带正电荷的塑料颗粒比带负电荷的塑料颗粒抑制作用更强。这可能是由于正表面电荷的PS 微塑料能够与细胞膜上的脂质双层分子发生高亲和力的结合，有利于细胞通过内吞作用摄取，从而引起毒性。

综上所述，微塑料的表面电荷是决定MPs对水生浮游植物的行为、生态作用和影响的关键参数，带正电荷的PS对藻类的结合亲和力要高于带负电荷的PS，对微藻的生理活动影响也更为显著。

1.3 微塑料与有毒污染物对微藻的联合毒性

微塑料由于其高比表面积和疏水性等特殊的理化性质，易吸附各类有毒污染物[30-31]，例如多氯联苯（PCBs）[32]、多环芳烃（PAHs）[33]、多溴联苯醚（PBDEs）[34]、有机氯农药[35]以及各种重金属[36]，成为有毒污染物在自然水生环境中的载体。由于颗粒塑料体积小，其吸附的有毒化学物质持久性好，容易被许多水生生物吸收和积累，从而对水生生物产生联合毒性作用，增加水体污染复杂程度，对生态环境产生潜在威胁[37]。此外，虽然有关微塑料对微藻的毒性作用的研究很多，但大多研究的是微塑料的单一毒性作用。因此，关于微塑料与水环境中有毒污染物对微藻的联合毒性影响研究是很有必要的。

目前，关于微塑料与有毒污染物的联合毒性影响产生的生物效应主要有3种影响结果：

（1） 拮抗作用。微塑料与有毒污染物对微藻的联合毒性大部分表现为拮抗作用，聚集的微塑料颗粒能够吸附有害物质，降低藻类生长环境中污染物的生物可利用浓度，从而间接降低水污染物的毒性。例如，草甘膦与微塑料联合作用下铜绿微囊藻（Microcystis aeruginosa）的生长情况与单独的草甘膦或单一的微塑料相比，草甘膦和微塑料的联合作用对微藻生长抑制程度更小，表现为拮抗作用[38]。同样地，Zhu等[24]研究了三氯生（Triclosan，TCS）与4种微塑料（PE、PS、PVC、PVC800）对中肋骨条藻（Skeletonema costatum）的毒性，发现各种单一微塑料或单独的TCS对微藻生长均有明显的抑制作用，塑料对微藻的毒性大小表现为 PVC800>PVC>PS>PE，然而，4种微塑料与TCS对中肋骨条藻的联合毒性均为拮抗作用。

（2） 协同作用。可能是由于微塑料具有较大的表面积，对疏水性有机污染物等具有较高的吸附能力，微塑料作为载体承载着大量的有机污染物，表面积累的污染物浓度较高，增强了对生物的毒害性。Prata等[39]研究微塑料（直径1～5 μm，红色荧光聚合物微球）是否影响药品普鲁卡因胺和盐酸多西霉素对海洋微藻T.chuii的毒性，发现两种药物在低浓度范围内对T.chuii都是有毒的，而微塑料-药物混合物的毒性比单独的药物更大，可能是因为微塑料与细胞壁的相互作用促进了细胞对盐酸多西霉素/盐酸多西霉素衍生物质的吸收。

（3） 无显著影响。微塑料不影响污染物对生物的毒性。有研究发现[40]，PS和罗红霉素（Roxithromycin，ROX）的单一与联合暴露对斜生栅藻（Scenedesmus obliquus）的生长以及光合作用均有明显的抑制作用，但是二者联合毒性并没有比单一毒性更加显著。并且，尽管有研究表明微塑料能够吸附并积累铜，但是铜和塑料微粒共同作用于微藻朱氏四爿藻（Tetraselmis chuii，T.chuii）时，微塑料并没有影响铜对T.chuii的毒性[41]。

因此，考虑全球塑料微粒产量不断增加的趋势，水中污染物存在的持久性和微藻在水生生态系统功能至关重要的地位，需要更多地研究微塑料和污染物对微藻的联合毒性效应。如表1所列，总结了不同微塑料对微藻的生长影响，发现目前关于微塑料对微藻的影响研究所用的塑料尺寸各异，种类、浓度也不尽相同，因此对微藻的毒性评价指标有待统一。

2 微塑料对微藻的影响机理

微塑料对微藻的影响机理复杂，不同研究人员尝试用不同的角度阐述微塑料对微藻的影响机理，以下从微塑料胁迫下微藻的代谢产物变化来综述微塑料对微藻的影响机理。

2.1 微藻抗氧化酶系统变化

活性氧如超氧阴离子（·O2-），过氧化氢（H2O2）等是正常细胞代谢产生的毒性副产物[44]。研究表明[45]，重金属、有机污染物等外部环境因子的胁迫可以诱导植物体内生成大量的ROS。超氧化物歧化酶（Superoxide dismutase，SOD）能清除超氧阴离子自由基保护细胞免受损伤，过氧化氢酶（Catalase，CAT）能催化过氧化氢分解为H2O和O2，二者都对机体的氧化与抗氧化平衡起着至关重要的作用。丙二醛（Malondialdehyde，MDA）是脂质过氧化的表征，脂质过氧化是在脂肪酸降解过程中形成的，MDA在体外影响线粒体呼吸链复合物及线粒体内关键酶活性，它的产生还能加剧膜的损伤，因而测试丙二醛的量可反映机体脂质过氧化的程度，间接地反映出细胞损伤的程度[46]。例如，Lu等[47]研究了嘧菌酯（Azoxystrobin，AZ）对小球藻的生理影响，发现 AZ导致小球藻抗氧化系统和氧化应激之间出现不平衡，小球藻的SOD、MDA的含量过量产生。还有研究将纳米金属氧化物（nCeO2、nMgO、nFe3O4）和磺胺嘧啶在相对低浓度下暴露于斜生栅藻和蛋白核小球藻，通过测试藻的生长情况、ROS、SOD等来评估纳米金属氧化物和磺胺嘧啶的联合毒性风险，结果显示磺胺嘧啶的存在显著降低了暴露于各纳米金属氧化物的微藻细胞的细胞间活性氧水平[43]。相关研究发现微塑料（PP、PE、PET和PVC）与微藻 （小球藻和三角褐指藻）相互作用时[48]，微塑料刺激了微藻细胞中O2的增加，为避免O2的快速增加对微藻细胞造成损害，MDA含量、SOD活性也相应增加，但在培养期间，两种微藻的CAT酶含量均有所下降，这一趋势可能是由于微塑料的添加破坏了CAT酶的合成途径。

谷胱甘肽 S-转移酶（Glutathione S-transferase，GST）是微藻细胞清除活性氧的另一种关键酶，其活性变化也能说明微藻细胞的损伤程度。研究发现[49]，内共生鞭毛藻暴露在微塑料中时，藻细胞的SOD活性水平显著升高，GST活性显著降低，但CAT活性无变化。当微藻细胞暴露在轻度逆境胁迫时，微藻细胞的SOD、GST、CAT等酶通过增强活性来清除多余的自由基，从而避免或减少氧化损伤。当受到重度环境胁迫，胁迫程度超过阈值时，微藻细胞的抗氧化酶系统不能保持自由基产生和清除的动态平衡，酶活性受到抑制，胞内活性氧积累，将导致微藻细胞包括抗氧化酶系统发生严重的氧化损伤。

2.2 微藻EPS变化

胞外聚合物（Extracelluler Polymer Substances，EPS）是一种多糖，广泛存在于细胞表面，具有吸附絮凝、穩定絮体结构、形成保护层抵御有毒物质的危害等重要生理功能。在细胞外应激的作用下，微藻可主动产生和释放EPS作为防御机制，抵御外来物质通过细胞表面的渗透。有报道称[50]，EPS可以通过氢键或静电相互作用吸附颗粒，进一步促进微藻与颗粒间的异质聚集。Cunha等[25]将两种淡水微囊藻（片状微囊藻Microcystis panniformis和多棘栅藻Scenedesmus sp.）和两种海洋微囊藻（四爿藻Tetraselmis sp.和黏球藻Gloeocapsa sp.）暴露于不同的微塑料中，发现培养过程中微藻-微塑料团聚体的形成取决于微藻产生的EPS的大小和产量，海洋微囊藻的EPS产量更多，凝聚力更强。

微藻细胞、EPS与微塑料之间的相互作用可能导致了微藻-微塑料的异质聚集体的形成，而异质聚集体的形成可导致直接的物理损伤，如膜结构的改变、细胞壁破损等。研究发现[51]，微藻产生过量EPS促进了微藻与微塑料的聚集，导致微塑料可在细胞表面中积累，降低光利用率和物质交换，增加微塑料与细胞接触面积，导致膜变形等。

并且，这种异质聚集改变了塑料本身在水体中的密度，是微塑料从水面垂直输送到沉积物的重要途径，可能会影响塑料在自然水体中的迁移转化。同时，微藻的EPS也表现出了很好的聚集特性，有希望取代废水处理中危险的合成絮凝剂，成为去除纳米塑料和微塑料污染的方法之一[52]。

2.3 微藻的光合系统变化

微塑料的存在已被证明会导致叶绿素含量和光合活性的下降。例如，Luo等[42]进一步研究了渗滤液和微塑料对小球藻生长和光合作用的影响，小球藻的光系统的最大量子效率随渗滤液浓度的增加而降低，当微藻单独暴露于微塑料时，只有高含量（1.6 g/L）的微塑料对细胞光合作用有显著的抑制作用。还有研究将青岛大扁藻（Platymonas helgolandica）暴露于70 nm PS纳米塑料，结果发现纳米塑料显著抑制了扁藻的生长，提高了微藻的膜透性和线粒体膜电位，降低了微藻光化学过程中的光能，使得光合效率降低[53]。

微塑料可能通过影响电子给体位置、光系统的反应中心和电子传递链来阻碍光合作用，还可能导致电子积累和产生ROS。如图1所示，Wu等[21]研究微塑料PVC和PP暴露对淡水微藻光合系统的影响时，发现当微藻处于逆境时，PSⅡ反应中心的受体QA不能被氧化，处于还原状态，阻碍了电子从PSI向PSⅡ的转移，从而影响了PSⅡ在微藻细胞中的电子传递，降低了藻类的光合活性效率。然而，其他研究表明[54-55]，低浓度的MPs不影响微藻的相对生长速率、光系统II （PSII）的有效光化学效率或饱和辐照度。因此，关于不同浓度的微塑料对微藻的光合系统影响还需要进一步研究。

3 结论与展望

目前，有关微塑料对微藻的影响研究已经取得了一定的进展，微塑料对微藻的毒性影响主要表现为：① 物理损伤。微塑料吸附在微藻表面，或以镶嵌的形式存在于藻细胞表面，甚至穿透进入细胞内，破坏细胞的物理形态，如细胞壁增厚，类囊体变形等。② 化学损伤。塑料本身或塑料表面吸附的有毒化学物质的释放引起一系列化学效应等，如光合活性降低、氧化应激等。同时大量的研究表明，微塑料的尺寸、浓度、表面不同带电特性等多种物理化学因素都会对其毒性有一定的影响。另外，微塑料与有毒污染物的联合毒性表现为拮抗作用、协同作用或无显著影响。然而关于微塑料对微藻的影响机制研究并不多，需要从以下几方面进一步深入研究：

（1） 进一步研究不同类型、尺度、浓度和表面不同带电特性的微塑料对微藻的影响。很多研究表明微塑料对微藻的影响取决于微塑料的特殊性质，如聚合物类型、尺寸、浓度和表面电荷，这些性质对微藻的作用机理以及规律尚不明确，有必要进一步研究。

（2） 实际环境水体中微塑料对微藻的影响有待进一步研究。实际水体中微塑料污染情况复杂。然而，实验室中关于微塑料的研究所用到的微塑料尺寸、浓度等与实际水体情况并不相符，实际水体中微塑料的种类较多，尺寸更小，需要进一步研究符合实际情况的微塑料对微藻的影响。微塑料与污染物对微藻的联合作用都只针对一种污染物，但真实环境中并不只有单一的污染物，有必要研究微塑料在环境相关的多种污染物体系中对微藻的影响，以进一步探究它们对微藻的联合作用机理。

（3） 开展微塑料对藻群的影响研究。微塑料对微藻的研究都是以单一纯藻为目标，在自然水体中，都是多种藻类共生的局面，而在微塑料影响作用下，藻类种群之间是否发生变化，需要进一步研究。

（4） 微塑料对微藻的长期调控研究。关于微塑料对微藻毒性效应的研究，主要在短期暴露的条件下进行，试验周期通常为96 h。然而在实际水生环境中，微塑料具有持续性污染的特点，微藻会长期处于微塑料暴露条件下。因此，需要研究微塑料对微藻生长的长期影响。

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（编辑：谢玲娴）

引用本文：

郝双玲，刘海成，薛婷婷，等.

微塑料对微藻的影响研究进展

[J].人民长江，2021，52（8）：71-77.

Research progress on effect of microplastics on microalgae

HAO Shuangling1，LIU Haicheng1，2，3，XUE Tingting1，GAO Chuangchuang1，JOSEPH Acquah1

（ 1.School of Environmental Science and Engineering，Suzhou University of Science and Technology，Suzhou 215000，China： 2.Key Laboratory of Integrated Regulation and Resource Development on Shallow Lakes，Ministry of Education，Hohai University，Nanjing 210098，China; 3.Collaborative Innovation Center of Water Treatment Technology and Material，Suzhou 215009，China ）

Abstract：

The pollution of microplastics in the environment has attracted global attention.Reports and studies on microplastics emerge one after another，especially the impact of microplastics on the water environment.As a new persistent pollutant in water environment，microplastics will inevitably affect the environmental behavior of microalgae.Microalgae，as a primary producer，plays an important role in aquatic ecosystem.In this paper，we systematically summarized the domestic and foreign research progress on microplastics effect on microalgae，and briefly analyzed of the impact of different concentration，size and surface charge of microplastic on the environment behavior of microalgae.Then we analyzed joint toxicity of microplastic and other toxic pollutants to microalgae，and summarized the study path on impacts of microplastics on microalgae .

Key words：

microplastics;microalgae;primary producer;ecotoxicology