重金属元素在土壤-蔬菜系统中的迁移富集及其毒性机理研究进展

李相楹，何腾兵，付天岭，成剑波

(1.贵州大学 新农村发展研究院，贵州 贵阳 550025；2.贵州大学 资源与环境工程学院，贵州 贵阳 550025)

土壤重金属污染是目前日益严峻的生态环境问题，因其不易被生物降解、修复难度大时间长等特点，造成了较严重的健康危机。城市化、工业化、汽车尾气、金属冶炼以及过量的化肥农药和污泥使用等人为活动加剧了重金属污染。

粮食与蔬菜是人类饮食的主要组成部分，含有大量蛋白质、碳水化合物、维生素和矿物质、抗氧化剂和膳食纤维[1]。部分重金属元素如铜、硒和锌对某些植物有益，但其它重金属元素，如铅、镉、铬和汞等则是有害元素，会蓄积在食物链中，危害人类健康[2]。

重金属可通过根系吸收，在蔬菜体内富集，也可以通过大气沉降污染土壤与蔬菜植株[3]。植物通过根系的质外体吸收土壤中的重金属元素，然后将其输送到细胞的其他部分，通过各种途径转运到植物的不同部位，从而改变植物的生理、生化和代谢活动而导致生长减缓[4]。植物从土壤摄入过量重金属将会导致作物生理絮乱，产量及质量降低，甚至植株死亡[5]。

蔬菜根系对重金属的吸收受土壤重金属元素形态、土壤pH值、有机质、阳离子交换量、植物生理周期、作物类型、肥料和土壤类型等诸多因素的影响[6-7]。由于重金属元素的广泛性及顽固性，重金属在食物链中的生物积累可能对人类健康造成危害。重金属元素的毒性与其暴露形式、迁移途径和植株营养失衡、细胞应激反应以及生物大分子(酶、DNA、脂类和蛋白质)等相关。重金属元素中毒可导致成人痴呆、儿童智障、中枢神经系统疾病、失眠、肾病、肝病和视力障碍等疾病[8]。

本文对重金属元素在土壤-蔬菜系统中的迁移富集及其毒性机理简要概述。虽然目前已有很多关于植物吸收和积累重金属元素的综述文章，但多为重金属赋存状态、检测技术、土壤修复技术方面的研究进展，针对重金属元素在土壤-蔬菜系统中迁移富集鲜有概述。本文综述了重金属元素的来源及其在土壤-蔬菜系统中的迁移机制，并总结重金属在蔬菜作物中的富集与其毒性机理，简要讨论重金属元素对蔬菜的影响。

1 土壤重金属污染来源

土壤重金属污染来源可分为自然来源与人为来源。自然来源包括火山爆发、岩石风化侵蚀等一系列自然过程。人为来源主要包括污水灌溉、化肥、农药和污泥的应用、采矿冶炼等工业活动、固体废弃物、汽车尾气等方面。

1.1 污水灌溉

污废水灌溉是环境中各种重金属元素的主要来源。长期持续的污水灌溉，土壤中会大量累积重金属元素，导致蔬菜中重金属的积累[9]。Meng等研究发现，对比污水灌溉与清水灌溉，污水灌溉土壤中Cd、Cu、Pb、Zn、Ni、Cr和Hg含量显著高于清水灌溉土壤，且表层土重金属含量远高于深层土壤[10]。Balkhair等指出，污灌区重金属Cr、Pb、Cd、Mn含量高，农产品可食用部位存在潜在的健康风险[11]。Rezapour等研究发现，污水灌溉后可使土壤有效态Cd含量和总Cd含量提高2倍[12]。Alghobar等通过对污水灌溉的番茄研究，发现重金属元素积累水平非常高[13]。

1.2 肥料与农药

农业中滥用肥料与农药同样会造成重金属污染，例如施用化肥、杀虫剂、堆肥和粪肥，都会在不同程度提高土壤中重金属含量[14]。磷肥多由加热磷矿石生产，磷肥中含有较多的Cd、Pb、As、Cr、Zn等重金属元素，因此，施用磷肥与土壤重金属含量的增加有显著相关性。李树辉研究发现，化肥和有机肥对农田土壤中重金属的输入量主要取决于化肥和有机肥的使用量及其中重金属的浓度[15]。孙虹蕾基于文献计量分析发现，化肥 (尤其是磷肥) 的施用是农业消落带土壤Cd的主要来源，贡献比例超过60%；农药对Cu 贡献比例超过15%[16]。

1.3 工业活动

各种工业活动通过将工业“三废”分别释放到土壤、水和空气中，直接或间接地造成重金属污染。工业废气排放到大气中，通过沉降作用迁移到土壤和作物中。工业活动通常与某些特定的重金属有关，重金属种类取决于产品制造过程。例如：水泥工业与大气中Cd、Cr、Cu、Pb、Zn含量升高有关，催化剂、改性剂和干燥器等生产过程中则易产生Ni、Co、Pb、Cu等重金属[17]。Cr与制革活动有关，Zn与化肥等农化生产有关，Pb与炼油活动有关，而Ni与石油排放有关。公路周边表层土壤中Pb、Cd、Cu、Zn和Ni含量的升高与汽车尾气、燃油、轮胎磨损等相关[18]。汽车发动机的运行是Cd的排放源，轮胎磨损则是Zn的排放源，刹车磨损是Cu和Pb的排放源。沥青路面中的沥青和矿物填料也含有Cu、Zn、Cd和Pb等重金属元素。

1.4 固体废弃物

垃圾填埋场、露天垃圾场和卫生填埋场的固体废弃物渗滤液是重金属释放到土壤中的重要途径[19]。固体废弃物包括电子废物、废旧电池和电镀废物，这些废弃物会增加垃圾场的重金属含量。降雨与地表径流的不断淋洗导致固体废弃物产生渗滤液，Cd、Cr、Cu、Fe、Pb、Mn和Zn等重金属元素缓慢浸出，渗透进入土壤与地下水，危害环境，在固体废弃物堆场附近种植的不同蔬菜中都表现出不同程度的重金属污染[20]。

1.5 采矿业

采矿造成的重金属污染是全球范围内的主要环境问题，特别是在发展中国家，一些重金属元素在采矿过程中作为尾矿被遗留下来，分散在露天和部分覆盖的矿井中，由降水径流淋洗渗透迁移。同时，在矿物冶炼的过程中，重金属元素通过废气风力运输，迁移到周边及更远的区域，造成了一系列的环境问题。鲁荔研究发现铅锌矿矿口以及选矿厂周边土壤重金属富集因子均超过1，土壤受到重污染[21]。李小飞等研究发现，采矿区周边种植蔬菜主要受到重金属As和Cd污染，与食品卫生标准值相比，超标多倍[22]。

2 蔬菜对重金属的富集特性

不同种类的蔬菜对重金属的吸收累积特性不同，研究发现各类蔬菜品种中对重金属的吸收能力大小顺序为叶菜类>根茎类>瓜果类>豆类。Zhou研究了从污染农田采集的6类22种蔬菜(绿叶蔬菜、豆类蔬菜、根茎蔬菜、茎类蔬菜、茄类蔬菜和甜瓜类蔬菜)的重金属元素 (Pb、Cd、Cu、Zn和As)累积特性，发现绿叶蔬菜的重金属元素积累倾向最高，相比之下，甜瓜类蔬菜的重金属元素浓度最低[23]。Pan等对比不同蔬菜，发现芫荽叶中As和Pb的积累量最高，玉兰和菠菜Cd和Cr累积量最高，菜豆和番薯分别累积Ni和Hg[2]。Deribachew研究了污水灌溉对甘蓝和马铃薯中Cr、Co、Cd和Pb浓度的影响，结果表明，除Co外，两种蔬菜中所有元素的浓度均超过人体可食用的限度[24]。Xiong等发现在某冶炼厂附近种植菠菜和卷心菜叶片大量积累了Cd、Sb、Zn和Pb[25]。

Sharma研究发现，公路周边种植蔬菜中，萝卜叶片 Cd积累量最高(2.90 mg/kg)，其次是茄子叶片(1.30 mg/kg)、花椰菜(1.20 mg/kg)和菠菜(0.90 mg/kg)，起因可能是由于润滑油和轮胎在粗糙的路面严重磨损所造成[26]。Cobb通过矿渣与不同配比土壤混合，评估矿渣对生菜、萝卜、豆类和番茄中As、Cd、Pb和Zn浓度的影响，分析表明，所有的金属都存在于西红柿和豆类的根部，但很少转移到可食部分中[27]。莴苣叶和萝卜根积累的金属明显多于豆类和番茄果实，食用生菜和萝卜种植矿区可能比豆子和西红柿对人类健康构成更大的风险。Chang报道了由于工业污染造成白菜、生菜和芥菜中铅浓度超标[28]。工业区内种植的甘蓝、甜菜含有高浓度的Cd、Cr、Cu、Ni、Pb、Zn[29]。在粉煤灰污染区，番茄根系积累了较高浓度的铜、锌、镍，而幼芽积累了较高浓度的Cd、Cr、Mn、Fe、Pb。重金属元素的吸收和迁移可能取决于其在植物体内的运转及其与其他元素的竞争。不同蔬菜在其可食部位的重金属元素累积情况见表1。

表1 不同蔬菜重金属元素累积情况统计表Table 1 Accumulation of heavy metals in different vegetables

3 重金属元素在蔬菜体内的转运机制

重金属主要通过植物的根系进入体内，也有部分重金属通过大气沉降的途径。植物通过根系细胞膜对重金属离子的选择透过性从土壤中吸收必需和非必需元素，根对重金属离子的吸收起着重要的作用。由于纤维素、果胶和糖蛋白等作为特定的离子交换剂，阴性细胞壁与重金属阳离子在根系表面发生吸附作用[37]。一些阳离子(Zn2+、Mn2+、Cd2+、Pb2+、Ni2+)可在根部表面以复杂形态存在并大量积累到根部质外体。重金属离子一旦积累到根系质外体中，即可保留在根系细胞中，或呈放射状转移到根中柱，随后通过主动/被动运输进入木质部和韧皮部组织[38]。被动运输是根细胞与土壤溶液的重金属浓度差产生的离子扩散作用，而主动运输则是通过不同载体或转运体的质膜介导转运[39]。重金属通过木质部液向上运输产生的蒸腾流转移到植株地上部分组织中。另外，重金属元素会随着维管组织、韧皮部对光合作用的产物和营养物质的重新分配而在整个植物体内重新分配，从老叶重新分布到沉淀物。重金属也可以在木质部液到达叶肉细胞之前转移到韧皮部[40]。植物体内烟碱胺和植物螯合素等重金属化合物都与韧皮部对重金属的转运有关。

重金属富集速度受运转过程中螯合物与转运体之间的相互作用影响。重金属螯合剂参与细胞质、亚细胞室中微量营养素的吸收、转运和隔离等不同阶段。ZIP、NRAMP、黄色条纹(Yellow Stripe)和铜转运体基因家族在重金属从细胞质间隙进入细胞质的吸收和再活化过程中起着重要作用。重金属转运ATP酶(HMAs)、阳离子促扩散基因家族(CDF)、阳离子交换基因家族(CAX)和多种药物有毒化合物排除基因家族(MATE)、植物耐镉(PCR)基因家族和铁基因家族(FPN)都参与了细胞质重金属耐性。

4 重金属元素的毒性机理

活性氧(ROS)是氧自由基和氧非自由基，如羟基、超氧阴离子、烷氧基、过氧基，过氧化氢、有机过氧化氢等[41]。植物细胞中活性氧的产生和消除通常处于平衡状态。在生物系统中环境因素和细胞代谢是活性氧产生的原因。活性氧失衡情况称为氧化应激，氧化应激是由于活性氧过度生成，或由于抗氧化剂降低产生[42]。各种重金属元素可通过Haber-Weiss反应直接产生活性氧，引起植物的氧化应激，从而导致蛋白质氧化、细胞膜降解和DNA损伤[43]。活性氧还可通过重金属元素与植物抗氧化系统的相互作用、破坏电子传递链、干扰代谢中的必需元素而产生间接毒害作用[44]。脂质过氧化物是重金属暴露的一种重要的有害影响，其直接导致细胞膜的恶化，可以通过丙二醛(MDA)浓度来测量[45]。例如，汞通过与水通道蛋白结合，引起气孔关闭，从而干扰植物体内的水分运输。高含量的Hg2+，通过产生活性氧，干扰线粒体活性，诱导氧化应激反应，导致植物膜类脂和细胞代谢絮乱[46]。

为抵抗重金属毒性，植物应激产生对重金属具有高亲和力的低分子硫醇(谷胱甘肽和半胱氨酸)[47]。谷胱甘肽硫醇由γ-谷氨酰半胱氨酸合成酶和谷胱甘肽合成酶两种与ATP相关的酶催化合成。植物络合素由植物螯合肽合成酶的催化合成。这些低分子硫醇与细胞质中的重金属离子形成复杂的螯合物，然后转运到液泡中[48]。

重金属对蔬菜作物的直接影响包括氧化应激引起对细胞质酶的抑制作用和细胞及其细胞器的结构损伤[49]。间接影响为通过对植物必需元素的阳离子替代影响植物生长。重金属在蔬菜的根、茎、叶等部位，甚至整个植株体内都有积累。因此，土壤中高浓度的重金属污染会对蔬菜产生多种不利影响，并最终影响人体健康。Hu研究发现，在香港上市的蔬菜中，Pb、Cd和Cr的污染率分别达到16%，26%和0.56%[50]。Cd和Pb是植物的非必需元素，大量积累会干涉其他基本元素的吸收和转运，扰乱作物耐性、电子传递系统、光合作用、呼吸作用，改变酶活性、生长代谢和繁殖。

5 结论

土壤重金属污染来源可分为自然来源与人为来源。自然来源包括火山爆发、岩石风化侵蚀等一系列自然过程。人为来源主要包括污水灌溉、化肥、农药和污泥的应用、采矿冶炼等工业活动、固体废弃物、汽车尾气等方面。各类蔬菜品种对重金属的吸收能力大小依次为叶菜类>根茎类>瓜果类>豆类。重金属主要通过根系进入蔬菜体内，随后通过木质部和韧皮部组织转运到其他部位。重金属富集速度受运转过程中植物螯合物与转运体之间的相互作用影响。重金属会引起蔬菜作物氧化应激反应，从而扰乱其生理健康，降低产量质量。