不同城市化梯度下木荷(Schima superba)功能性状差异

陶思晨, 张笑颜, 赵 珍, 林兴稳,房荷丹, 胡卓尔, 骆超男, 叶昕宇, 沈菲儿, 张振振

浙江师范大学地理与环境科学学院, 金华 321004

过去几十年, CO2、O3浓度的增加、温度的升高以及酸雨的加重对森林生态系统的影响正在受到越来越多的关注[1]。相关研究表明, 相较于不受或少受影响的偏远山区森林, 面对极端环境事件, 城市森林会表现出更高的脆弱敏感性[1-2],森林生物量和生物多样性的急剧减少[3- 5]。然而目前国内外学者对其内在机制尚不清楚, 因此也就很难制定相应的预防措施来减缓城市森林功能的丧失[6- 7]。

植物叶片的光合能力以及枝条的导水能力的权衡变化是决定森林生物多样性变化的关键因素[8]。普遍的观点认为, CO2浓度增加能够提高植物的光合能力, 促使植物的功能性状朝着有利于植物生长的方向发展[9], 而温度的增加会增加导管直径和边材比导率, 提高叶片光合能力[10]。 然而高温引发的干旱环境则会引起植物导管栓塞和水力失衡, 从而引起植物死亡[11]。因此在城市化的背景下,面对多种因素的综合影响, 植物光合能力和导水能力的权衡关系将会发生怎样的变化目前尚不清楚。

另外, 不同位置枝条由于其种结构和功能性状的差异, 可能会具有不同的响应方式。一般来讲, 阳生枝条具有较高的边材导水率、叶绿素含量以及光合速率, 叶片厚度也较大[12], 因此对资源的利用能力也较强。Herrick等[13]发现, CO2浓度增加, 北美枫香(Liquidambarstyraciflua)阳生枝条的净光合速率的增加幅度(60%)显著高于阴生枝条(3%)。Kitao等[14]则发现, O3浓度的增加引起了欧洲山毛榉树(Fagussylvatica)阳生枝条的气孔关闭, 但对阴生枝条的影响较小。然而Warren等[15]则发现欧洲山毛榉树阴生枝条和阳生枝条的气孔导度均没有受到O3增加的影响。因此, 面对城市化及其带来的环境效应, 阴生枝条和阳生枝条的敏感性是否相同, 也需要进行验证。

本研究以亚热带常绿阔叶树种木荷(SchimasuperbaGardn. et Champ.)为对象, 开展植物功能性状的测定, 研究城市及周边不同区域木荷功能性状的差异, 揭示城市化对植物功能性状的影响。具体的讲, 本研究主要关注以下两个方面:(1)不同城市化梯度下植物叶片的光合和枝条导水能力会发生怎样的变化; (2) 面对城市化带来的环境效应,阳生枝条是否具有更高的敏感性？这些结果将有利于更好的理解当前城市化变化背景下环境变化与森林群落更替规律间的关系。

1 材料与方法

1.1 研究地概况

研究区域位于高度城市化的钱塘江流域。以杭州市为中心, 沿钱塘江流域选择位于杭州小和山城市森林生态站(120.04°E, 30.20°N), 富阳庙山坞国家自然保护区(120.02°E, 30.08°N), 建德新安江林场(119.26°E, 29.46°N)的3个典型亚热带常绿阔叶林为研究对象(图1)。3个区域均为亚热带季风气候, 每个区域在南坡海拔100 m左右设有3个100 × 100 m的样方(图1)。小和山年均温为15.9—17.8℃, 年均降水量1320 mm, 土壤为黄红壤。庙山坞年均气温16.1 ℃, 年均降水量1 441.9 mm, 以红壤和黄红壤为主。新安江林场年均气温17.4 ℃, 年均降水量1600 mm。

图1 浙江省2012—2017年夜间灯光指数(DN值)年平均值以及3个植物功能性状测定区域位置图

使用夜间灯光指数数据(DN)评价杭州及周边地区的城市化程度(图 1)。本研究所使用的夜光遥感数据是由中科院陈甫团队在NPP/VIIRS数据基础上处理所得。中科院版全球高清夜光数据集结合辐射传输模型, 通过对2012—2017 年 NPP/VIIRS 夜光数据的统计和平均降噪, 平滑不同年份之间地表因素以外的干扰, 使得数据精度提高。目前完整版的五年期监测图已经在网址http://www.tinyurl.com/night-light-cas公开发布。由图1可知, 3个区域的DN值大小顺序分别为HZ > FY > JD。根据DN值, 本研究将3个区域分别归类为城区(HZ), 郊区(FY)和偏远地区(JD)。

1.2 环境梯度数据获取

为了评价3个区域的气象环境差异, 从中国气象数据共享网(http://data.cma.cn)上获取了2010—2019年3个区域的气象数据, 包括累年月平均气温(Ta, ℃), 累年月平均气温日较差(ΔTa, ℃), 累年月平均相对湿度(RH,%), 累年月平均风速(μ, m/s), 累年平均年降水量(P, mm), 同时根据RH和Ta计算了累年月平均水汽压亏缺(VPD)[16]。

1.3 植物功能性状测定

选择优势树种木荷作为研究对象, 从2018年7月3日至7月24日, 在各个样方中选择健康成株若干(树龄分别为HZ:13—26 a, FY:15—22 a, JD:13—28 a), 利用高枝剪(长10 m)从东西南3个方向截取来自不同个体的阳生枝条和阴生枝条各10 枝, 枝条粗细为0.7 cm, 长度约50 cm, 迅速插入水中, 使用LI- 6800便携式光合仪 (LI-COR, Lincoln, USA)自带红蓝光源, 测定其完全展开的成熟叶片的气体交换参数。天气晴朗时, 每天9:30—11:30进行气体交换能力的测定, 根据以往对木荷的研究[17],本研究将光强设定为1500 μmol/m2/s, 为了保证3个区域叶片测定时的CO2浓度达到周边环境水平, 减少空气环境波动对测定的影响, 光合仪外接CO2小钢瓶, 浓度设定为500 μmol/mol。为避免较高的VPD对实验的干扰, 本研究将叶室温湿度分别设定为20 ℃和60%。叶片气体交换测定前进行充分光适应, 测定时当各光合参数达到平衡30 s后结束测定, 测定指标包括最大净光合速率(An), 瞬时气孔导度(gs), 瞬时蒸腾速率(El)。由于七月份室外温度较高(11：00温度可达30 ℃以上), 叶室内外较大的温差经常会导致叶室内结露, 引起仪器高湿报警, 因此每隔半小时部分打开干燥剂,让空气进行部分干燥,降低空气的湿度,并进行匹配校准。每天12:00在光合仪上外接缓冲瓶, 测定大气CO2浓度。为验证离体测定叶片气体交换的可靠性, 每个样点测定之前, 选择木荷低矮枝叶片(n=10)进行原位测定, 10 min之后将其离体, 对同一叶片进行测定, 并与原位测定进行对比。各参数在采样方式间的差异并不显著(P> 0.05), 表明离体测定叶片气体交换的方法可行。利用An和gs, 本研究计算了瞬时水分利用效率(WUE, mmol/mol):

WUE=An/gs

(1)

气体交换测定结束后, 在水下将枝条从基部切除10 cm 左右的茎段, 之后给叶片喷水套上黑塑料袋, 防止枝条水分继续散失, 并立即带回实验室进行边材导水能力的测定。使用高压导水率测定仪(HPFM Gen3; Dynamx Corp., Elkhark, Indiana, USA) 测定枝条比导率(KS), 方法如下: 在水下将枝条从基部切除5 cm后将剩余部分枝条自基部开始环剥树皮约3 cm长, 并用游标卡尺测定基部直径(d)后将枝条立即浸没在纯净水中; 在纯净水中完成枝条与HPFM的连接; 连接后将HPFM设置为准稳态测定模式, 在0.5 MPa稳定压强下将去气的纯净水通过HPFM灌注到枝条内, 直到达到稳定流速(大约需要5—10 min) 获得整枝导水率(KL)。根据d, 计算枝条基部横截面积(AS), 整枝KS=KL/AS。之后摘取枝条上所有的叶片收集成袋用于总叶面积的计算。剩余枝条部分, 取枝条基部的茎段10cm去皮, 用排水法测定茎段的体积(V)后, 在烘箱烘干称重(G), 枝条密度(ρ):

ρ=G/V

(2)

取收集成袋的成熟叶片10—20片, 用打孔器(打孔直径10 mm)避开主叶脉取小圆片20片, 置于信封袋中, 剩余叶片放置于另一信封袋中, 同时在烘箱中65℃烘干至恒重后, 用精度为千分之一的电子秤分别称取小圆片干重w0和叶片总干重W(其中包括小圆片干重)。叶片比叶面积:

SLA=w0/(20×a)

(3)

式中,a为单个小圆片的面积。枝条总叶面积(AL)可通过W×SLA计算获得。之后计算叶片总叶面积与边材面积的比值, 即叶枝比AL∶AS。

1.4 叶片13C同位素丰度的测定

上述烘干后的叶片, 用药用粉碎机(虹立 HFSJ- 280)研磨, 过100目筛。采用稳定同位素比例质谱仪(DELTA V Advantage, USA)测定叶片碳稳定性同位素组成(δ13C, ‰)。具体方法参见夏大娟等[18]。植物δ13C因与内禀水分利用效率(WUEi)正相关, 因此可用于指示WUEi的变化。

1.5 数据分析与处理

为评价城市化对不同植物功能性状的影响, 采用SPSS 25(version 25.0, IBM SPSS Inc., Chicago, USA)对3个区域的环境气象因子进行方差分析(ANOVA)和多重比较(Tukey法), 分析城市化对环境要素的影响; 对不同区域的阴生枝条和阳生枝条的9个功能性状(ρ, SLA,AL∶AS,KS,El,An,gs, WUE, δ13C)进行了双因素方差分析(Two-way ANOVA)和多重比较(Tukey法), 通过对比JD和HZ的功能性状变化, 来探讨阴生和阳生枝条对城市化进程响应的敏感性差异;对所有枝条功能性状进行Pearson相关分析, 研究他们之间的相互联系; 对不同区域气象因子和功能性状进行Pearson相关分析, 研究环境变化与植物功能性状变化间的关系。

2 结果与分析

2.1 城市化环境梯度

本研究发现HZ的Ta显著高于JD(P<0.05)(图2), 验证了HZ的城市热岛效应。此外, HZ的ΔTa也显著低于FY和JD(P<0.01)。尽管1—6月期间HZ的P显著高于FY和JD, 但由于HZ的Ta较高, 导致HZ较低的RH和较高的VPD(图2)。与此同时, HZ的μ也显著高于FY和JD (P<0.01), 从而进一步加剧了HZ的蒸散需求。 3个区域的平均CO2浓度分别为JD: (413.88±27.67) mg/L, FY: (443.69±24.19) mg/L, HZ: (452.24±28.53) mg/L, 并且HZ显著高于JD (P=0.03).

图2 2010—2019年三站点气象数据累年月均值

2.2 城市化与水力结构性状变化

方差分析表明(表1), 阴生枝条的ρ和SLA均显著大于阳生枝条, 而阳生枝条的KS和AL∶AS显著高于阴生枝条(图3,P<0.05)。对于阴生枝条, JD的ρ(0.61 g/cm3)显著大于HZ(0.53 g/cm3)和FY(0.55 g/cm3)(P=0.033), 而3个区域阳生枝条ρ也存在显著差异(P=0.006), 分别为0.53, 0.47, 0.41 g/cm3(图3)。从HZ到JD, 阴生枝条和阳生枝条的叶片SLA均逐渐增加。其中HZ的SLA分别为81.36 cm2/g(阳生枝条)和114.40 cm2/g (阴生枝条)。与SLA类似, 阳生枝条的AL∶AS也随着与城市中心的距离增加而逐渐增加, 其中HZ的均值为4.72 m2/cm3, 显著低于JD (5.95 m2/cm3)(P=0.001)。而这种差异并没有表现在阴生枝条上(P=0.436)。此外, 从HZ到JD, 阴生枝条和阳生枝条的KS均逐渐降低, 并且HZ和JD之间存在显著差异(P<0.05)。与JD相比, HZ阳生枝条的SLA,AL∶AS分别减少了24.80%和20.82%, 而KS则下降了16.67% (表2)。而阴生枝条除了AL∶AS与阳生枝条相近以外, 其他参数变化幅度均较小(表2)。

表1 不同区域枝条和阳生枝条功能性状的双因素方差分析结果

图3 3个区域阴生和阳生枝条水力结构性状(ρ, SLA, AL∶AS, KS)(均值±标准误)的比较

表2 阳生和阴生枝条不同功能性状在城市化的影响下的变化幅度(同一参数HZ: JD的比率)

2.3 城市化与叶片气体交换能力变化

如表1和图4所示, 除了WUE, 阳生枝条的其他3个指标(An,El,gs)均显著高于阴生枝条(P<0.01)。3个区域中, HZ阳生枝条的叶片An(14.69 μmol m-2s-1)显著高于其他两个区域(P<0.01), 而阴生枝条则差异不显著(P=0.15)。阴生枝条和阳生枝条的叶片El均随着与城市距离的增加而逐渐减小。与JD相比, HZ的阳生枝条和阴生枝条的叶片El分别是JD的2.8倍和1.7倍。3个区域的叶片gs具有与El相同的变化趋势。另外, 由于El的提高, JD阳生枝条瞬时水分利用效率WUE显著高于HZ和FY(P<0.01), HZ的WUE显著低于其他两个区域(P<0.01)。不同区域间, 阴生枝条的叶片δ13C不存在显著差异, 而阳生枝条中, HZ和FY的叶片δ13C显著低于JD(图5), 表明了其较低的WUEi。此外, 阴生枝条与阳生枝条间δ13C不存在显著差异(表1), 这些与WUE的变化规律基本一致。

图4 3个区域阴生和阳生枝条气体交换性状(An, El, gs, WUE) (均值±标准误)的比较

图5 3个区域阴生和阳生枝条13C同位素丰度值 (δ13C) (均值±标准误)的比较

2.4 枝条功能性状耦合关系

相关分析表明, 无论阳生枝条还是阴生枝条, 其ρ与AL∶AS, 以及KS之间存在显著的负相关关系(P<0.05), 而阳生枝条的KS与El和An之间的耦合关系表明, 枝条导水能力的大小决定了叶片气体交换能力的强弱(表3)。这种相关性在阴生枝条上表现的相对较差。

2.5 环境因子变化与植物功能性状间的联系

相关分析表明, 3个区域间,Ta与阳生枝条ρ、AL∶AS以及KS的变化存在显著的相关性(表4)。而VPD的变化则会显著影响ρ和SLA (表4)。另外El的变化主要受到Ta和CO2的影响。其他气象参数与植物功能性状之间不存在相关性。对于阴生枝条, 只有ρ与CO2浓度的变化存在显著相关, 其他气象参数与植物功能性状之间不存在相关性(表4)。

3 讨论

本研究表明, 城市化同时带来了气象因子的变化和城区大气CO2浓度升高。这些变化使植物茎干功能发生了改变。植物边材特征的差异性往往会决定植物对环境的响应方式[19]。边材一方面起到了机械支撑的作用, 而另一方面也负责植物的水分运输[20]。随着城市化程度的加深,ρ显著降低(图3)。而从JD到HZ,KS显著增加(图 3)表明较小的ρ能够保证植物具有较高的导水能力[21]。KS增加和ρ降低的主要原因可能与早材的增加和晚材的减少有关[22]。研究表明温度和CO2浓度的增加会显著的促进森林生长季的延长[23], 且早材径向生长对温度变化也比较敏感[24]。因此城市化引起城市热岛效应[25], 提高了由较大孔径导管组成的早材的比例。而相关分析也表明,ρ的变化与Ta和VPD的变化紧密相关(表4)。这些结果表明城市化会促进植物输水能力的提高, 从而影响植物叶片的气体交换[26- 27]。

在叶片气体交换能力上, 从JD到HZ, 阳生枝条的叶片El和gs均大幅度提升(分别提高了1.8倍和1.33倍)(图 4), 与之对应叶片光合能力同样显著提高(提高了0.21倍)。相关分析表明,El的变化与CO2和Ta间存在显著正相关(表4)。因此, 提高单位面积的气体交换效率是植物适应快速的城市化所带来的环境变化而采取的响应策略。而这也引起了水分利用效率的降低(图4)。在本研究中, 从JD到HZ, 与光合速率相比, 蒸腾速率的增加幅度更大, 所以导致了WUE的下降。同时相关分析也表明, WUE与El呈显著负相关(表3)。另外HZ和JD较高的δ13C也进一步验证了城市化会导致内禀水分利用效率WUEi的降低(图5)。类似的结果也存在于其他研究中, 如城市环境变化显著的降低了豌豆(Pisumsativum)的 WUE[28]。这些结果表明, 城市化会使植物的资源利用策略从节约型向粗放型转变[29]。

表3 3个区域木荷所有样本阳生(右上)和阴生(左下)枝条、叶片功能性状(n=90)的Pearson相关性,

表4 3个区域阳生和阴生枝条不同功能性状参数与环境因子间的Pearson相关系数

然而, 城市化在带来导水能力提高的同时, 也将导致植物水力灾害的风险的显著增加[30- 31]。大量的研究表明, 植物导管结构总是在传输效率和水力安全之间进行权衡, 一方的提高总是以另一方的牺牲为代价[32- 33]。这种权衡变化往往会迫使植物做出相应的补偿措施。例如, 在叶片结构上, HZ的SLA是JD的0.71倍 (图3)。在本研究中, SLA与KS之间存在显著的负相关关系(表4)。因此可以推测SLA的下降可能与KS的增加引起的叶片快速的水分流失有关[34- 35]。这种变化在城市热岛效应的作用下可能更加显著[36]。SLA的降低有助于减少蒸腾面积, 提高植物对干旱胁迫的耐受性[37- 38], 因此体现了植物应对水分胁迫的适应性调整。此外,AL∶AS显著降低则表明(图3), 尽管边材导水能力增加, 但同时枝条能够支撑的叶片总量也会减少, 以应对树干密度减小和的机械强度减弱带来的风险。

本研究表明, 除了WUE, 3个区域的阳生枝条功能性状均与阴生枝条之间存在显著差异性(图3, 5), 这与前人的研究结果相一致。然而值得注意的是, 尽管在城市化的影响下阴生枝条的大部分功能性状与阳生枝条同步发生了变化(图3, 5), 但阴生枝条的变化幅度相对较小(尤其是AL∶AS和An, 表2)。这种差异性表明, 光限制的存在会减弱城市化对植物生长的影响。以往的研究发现, 相对于阳生植物,阴生植物往往采用胁迫忍耐策略, 形态可塑性较低[39], 这种策略能够使植物避免过度伸长, 超出自身所能承受的范围, 引起水力灾害的发生[40]。事实上, 研究发现形态可塑性越高的植物, 其阴生环境下的死亡率也越高[41]。这可能是本研究中, 阴生枝条功能性状参数的变化幅度相对较小的原因(表2)。可见, 阴生枝条这种较低的敏感性也会减缓城市化带来的森林高水力灾害风险, 从而避免较高死亡率的出现。

4 结论

通过对亚热带常绿阔叶树种木荷的研究, 本研究认为, 城市化会导致植物生存策略发生变化。一方面, 枝条密度的降低, 显著提高了植物的导水能力, 使植物叶片的单位叶面积的气体交换速率增加, 并降低水分利用效率; 但另一方面, 较高的导水能力往往会使植物的水力灾害风险增加, 并且在叶片上, 城市森林较低的比叶面积和叶枝比的体现了植物对高温干旱和极端灾害的适应性调整。此外, 阴生枝条对城市化带来的环境效应的响应敏感性相对较低, 这可能也是植物降低高水力灾害风险的补偿性措施。

致谢：中国林科院亚热带林业科学研究所周本智研究员、杭州富阳庙山坞林场王小明博士对实验提供帮助;中国气象数据共享网(http://data.cma.cn)提供气象数据,特此致谢。