肠道菌群在蜜蜂健康与疾病中的作用研究进展

陈奕霏， 董志祥， 李还原， 唐启河， 郭 军

(昆明理工大学 生命科学与技术学院，云南 昆明 650500)

蜜蜂属(Apis)为节肢动物门(Arthropoda)、昆虫纲(Insecta)、膜翅目(Hymenoptera)、细腰亚目(Apocrita)、蜜蜂科(Apidae)昆虫[1-2]，是重要的经济昆虫和授粉昆虫。蜜蜂属有9个种：西方蜜蜂(Apismellifera)、东方蜜蜂(Apiscerana)、小蜜蜂(Apisforea)、大蜜蜂(Apisdorsata)、黑小蜜蜂(Apisandreniformis)、黑大蜜蜂(Apislaboriosa)、沙巴蜂(Apiskoschevnikovi)、苏拉威西蜂(Apisnigrocincta)和绿努蜂(Apisnuluensis)。前6个种在我国均有分布，但西方蜜蜂的原产地是欧洲、非洲和中东等地[2]； 后3个种均分布于亚洲地区，其中沙巴蜂分布于马来西亚沙巴州，苏拉威西蜂分布于印度尼西亚的苏拉威西群岛和菲律宾。蜜蜂是全球范围内数量最大的传粉昆虫，其授粉功能为全球食用农产品的增产带来了显著的促进作用。2005年蜜蜂等昆虫为100种食用农作物传粉的价值为1 530亿欧元，相当于当年食用农产品总价值的 9.5%[3]。2006年至2008年中国蜜蜂授粉的年均价值高达中国农业总产值的12%，约3 042.2亿元[4]。中国蜂蜜年产量占世界总产量的1/4以上，现有蜂农约30余万人，是历史悠久、名副其实的养蜂大国。在宿主庞大的肠道菌群中，病原菌仅占其很小的一部分。非致病性微生物的相互作用越来越受到广大科研人员的关注。例如人体肠道微生物群在宿主生理、营养、发育、免疫功能、行为以及保护免受病原微生物侵害方面起着至关重要的作用[5]。蜜蜂拥有高度专一性的核心菌群，主要由九大类细菌组成[6]。蜜蜂肠道菌群与哺乳动物肠道菌群有一些相似之处：其通过社会传播获得，主要定殖于宿主的肠道，有助于代谢碳水化合物，防止病原体的侵染。本文概述了传粉蜜蜂肠道菌群的种类、影响因素，并对蜜蜂肠道菌群在健康及疾病预防中可能发挥的作用进行了综述。

1 传粉蜂类肠道菌群概述

1.1 西方蜜蜂的肠道菌群

西方蜜蜂(Apismellifera)成年工蜂的肠道菌群主要由9种独特的细菌组成，在蜜蜂个体中肠道总菌量的占比约为95%～99%[7]，主要定殖于后肠[6]，其中的5种细菌是普遍存在的，包括2种革兰阴性菌Snodgrassellaalvi和Gilliamellaapicola, 2种乳杆菌属(Lactobacillus)细菌、1种双歧杆菌属(Bifidobacterium)细菌，其在所有成年工蜂的肠道中都能找到，这5种细菌可被视为核心肠道微生物，其他四大类细菌巴尔通氏体(Bartonellaapis)、Apibacteradven-toris、Frischellaperrara、 醋酸杆菌(Acetobacteraceae)存在于多数工蜂的肠道中，但有的工蜂肠道中并不存在这四类细菌。蜜蜂绝大部分(占总细菌量的99%以上)的肠道菌群分布在后肠中[7]。数量较少的细菌，通常代表环境物种，出现在前肠和中肠[8]。核心菌群在幼虫和成年蜂王中相对较少，主要由以环境细菌为主的高度可变的菌群组成[9-10]。成年工蜂后肠微生物含量丰富，约为108～109个[11]。肠道菌群可通过粪便、社会接触和与蜂箱表面的接触等方式传播。后肠及回肠以S.alvi和G.apicola为主，S.alvi纵向褶皱形成连续层，G.apicola出现在顶部，G.apicola附着生长在S.alvi上[8,12]。F.perrara在幽门处形成黑色痂，附着于肠上皮细胞。其余均为革兰阳性菌，在后肠和直肠处丰度最高。

这些物种中的每一类肠道菌都以多个菌株的形式存在[13]。西方蜜蜂的核心菌群多样性丰富，对应于不同的基因库和代谢能力，已被证明适用于G.apicola[14]、两个乳杆菌分支和双歧杆菌[15]。辅助基因(同一个种的某些菌株中存在该基因，但其他菌株不存在)包括许多参与碳水化合物利用的基因以及编码毒素的基因，这些毒素很可能针对相互竞争的基因。当比较蜜蜂属中的菌株与熊蜂属中的菌株时，菌株水平的变化甚至更大，熊蜂中用于使用不同碳水化合物的基因要少得多[12,14]。

1.2 中华蜜蜂的肠道菌群

根据中华蜜蜂的形态特征以及生物学习性并结合我国各省市的气候和生态条件，中华蜜蜂可分为海南中华蜜蜂、云贵中华蜜蜂、阿坝中华蜜蜂、西藏中华蜜蜂、华南中华蜜蜂、华中中华蜜蜂、滇南中华蜜蜂、北方中华蜜蜂和长白山中华蜜蜂9个地方品种。郭军[16]采用高通量测序方法对我国16个省的东方蜜蜂(A.cerana)成蜂的肠道菌群多样性进行了摸底调查，研究结果表明，我国东方蜜蜂的核心菌群的种类与西方蜜蜂大体相似，但所得OTU总数(360个)比国外报道的西方蜜蜂的OTU(251个)[17]数目多。 采用传统分离培养和16S rDNA分析相结合的方法，对中华蜜蜂的肠道可培养微生物进行了分离鉴定，并从中华蜜蜂肠道中共分离出10个菌属(芽胞杆菌Bacllius、单胞菌Brevundimonas、微球菌Micrococcus、肠球菌Enterococcus、黄单胞菌Xanthomonas、假单胞菌Pseudomonas、气单胞菌Aeromonas、沙雷氏菌Serratia、泛菌Pantoea和 肠杆菌Enterobacter)的细菌，其中共生菌为乳酸杆菌Lactobacillus、Snodgrassella、Gilliamella和双歧杆菌Bifidobacterium等[18]。

1.3 蜜蜂属其他蜂类的肠道菌群

国外一项研究采用梯度凝胶电泳分析(PCR-DGGE)和16S rRNA测序的方法对大蜜蜂(Apisdorsata)肠道菌群进行了测序，鉴定出2门(变形菌门Proteobacteria和厚壁菌门Firmicutes)和4纲(α变形菌Alphaproteobacteria、β变形菌Betaproteobacteria、γ变形菌Gammaproteobacteria和杆菌Bacilli)。小蜜蜂(Apisflorea)幼虫含有属于2门(厚壁菌门Firmicutes 和变形菌门Proteobacteria)、5纲(α变形菌Alphaproteobacteria、 β变形菌Betaproteobacteria、 γ变形菌Gammaproteobacteria、 杆菌Bacilli和梭菌Clostridia)、6属(梭菌Clostridium、Gilliamella、 蜜蜂球菌Melissococcus、 乳杆菌Lactobacillus、 单糖菌Saccharibacter和Snodgrassella)和来自未培养细菌物种的未知属。细菌丰度最高的类群分别是α变形菌Alphaproteobacteria(34%)、杆菌Bacilli(25%)、β变形菌Betaproteobacteria(11%)、γ变形菌Gammaproteobacteria(10%)和梭菌Clostridia(8%)，同样，未经培养的细菌种类也被鉴定出来(12%)[19]。

1.4 其他传粉蜂类的肠道菌群

在西方蜜蜂中发现的5个核心种的不同菌株在其他社会性的蜜蜂，包括蜜蜂属其他种类、熊蜂属和无刺蜂中也有发现[20-21]。对来自不同蜂种的菌种进行系统发育分析后发现，这5种细菌在8 000万年前就已经在一个共同祖先上定殖，随后菌种发生了分歧进化，少量宿主获得了一些很少的额外的菌种。基于系统发育分析，S.alvi、G.apicola、Lactobacillus和Firm-5等相关的细菌菌株倾向于定殖在相对应宿主内，蜜蜂属和熊蜂属菌株形成单独的分支。所有这些蜜蜂都是以社会性群居为主，由蜂王和工蜂组成，能够使肠道菌群垂直传播。熊蜂的肠道菌群包括Gilliamella、Snodgrassella、双歧杆菌Bifidobacterium、果杆菌Fructobacillus、乳杆菌Lactobacillus及其他细菌，其中G.apicola和S.alvi为熊蜂最主要的肠道共生菌。

2 蜜蜂肠道菌群中非核心菌群的潜在致病性

2.1 蜜蜂肠道中非核心菌群的种类概述

几乎所有成年蜜蜂的肠道均由S.alvi、G.apicola、Firm-4、Firm-5、B.asteroides(核心肠道微生物群)5种细菌控制[20-21]。工蜂肠道中非核心菌群含量较少，这些细菌可能通过与肠道内其他有机体的相互作用，或通过它们对宿主的直接、潜在致病性影响，发挥重要的生物学作用。有些似乎是蜜蜂肠道特有的菌种，但在成年工蜂中并非是普遍存在的。例如，在Orbaceae家族中，Frischellaperrara是G.apicola的近亲，分布广泛[22]。其以独特的方式定殖在幽门区靠近中肠和后肠的交界处;对没有被微生物侵染的蜜蜂进行接种，结果表明其会导致典型的棕色“痂”[23-24]，这种棕色“痂”被证明是由包括黑化反应在内的免疫通路的刺激引起的[24]。该物种还会导致肠道上皮细胞分裂紊乱，并产生复杂的聚酮分子，影响人类细胞系的细胞复制[25]。另一种常见的非核心蜜蜂肠道物种是Bartonellaapis，其属于动物病原体中的一种[26]；B.apis在工蜂肠道中广泛存在，但对宿主的影响尚不清楚。在一项关于微生物与蜂群衰竭失调症(Colony Collapse Disorder，CCD)相关性的研究中，健康蜜蜂与来自CCD的蜜蜂相比[27]，B.apis的相对丰度更高，由此表明B.apis可能对疾病抗性产生积极影响。同样，Apibacter对宿主的影响是未知的，它是蜜蜂特有的一种细菌，虽然丰度不高，但仅限于从蜜蜂肠道中多次分离得到，而未从其他样品中分离得到[28-29]。我国的东、西方蜜蜂肠道菌群的研究结果也证实无法培养的细菌(uncultured bacteria)占总OTU的32.42%(118/364)，这些含量较低且目前尚无法人工培养的非核心菌群在蜜蜂肠道内具有潜在的致病作用，还需要进一步研究。

2.2 非核心菌群的潜在致病性

在蜜蜂肠道中，许多比较罕见的细菌很可能作为病原体并入侵宿主。常见的采样类群包括肠杆菌科的种类，如Hafniaalvi、肠杆菌属Enterobacter、克雷伯氏菌属Klebsiella和沙雷氏菌属Serratia。粘质沙雷氏菌(Serratiamarcescens)菌株可以致病，会导致败血症和死亡[29]。从蜂房分离出来的菌株在实验室给工蜂口服时可导致死亡[30]。这些肠杆菌科病原体被认为是造成蜜蜂死亡的原因，因为受感染的蜜蜂通常离开蜂巢死亡，而在未受感染的情况下，它们通常聚集在蜂巢中越冬[29]。

3 影响蜜蜂肠道菌群的因素

3.1 环境因素的影响

在动物体内，肠道微生物群落的组成一般受多种因素的影响，包括饮食、压力、免疫反应、衰老和抗生素的滥用等，所有这些因素似乎都影响着蜜蜂肠道菌群的组成。根据生态位理论相关假说，环境与资源的制约会导致物种间的互作，β多样性也会受样品地点环境异质性的不同而产生不同的变化。放归野外环境的大熊猫虽然其肠道菌的优势菌群未发生变化，但其肠道菌数量却产生了明显变化，肠杆菌数量增加，肠球菌及乳杆菌数量减少[31]。此外，昆虫体内微生物多样性与其取食和环境因素都有关系[32]。对22个不同地点的褐飞虱种群感染沃尔巴克氏菌(Wolbachia)的情况进行检测分析时发现，杭州2009年种群中检测不到该菌[33]。

3.2 饮食变化对蜜蜂肠道菌群的影响

有证据表明，随着工蜂年龄增长和觅食的转变，其肠道菌群的组成发生了轻微的变化[34-35]。肠道菌群的组成，特别是S.alvi和G.apicola的相对丰度，也可以随着季节的变化而改变，这可能反映了饮食的变化[36]。事实上，营养不良已被证明会扰乱正常的肠道微生物群，导致更高的死亡率和疾病易感性[37]。

3.3 肠道稳态破坏后对蜜蜂发育的影响

肠道微生物被破坏会对工蜂的发育产生许多不良的后果：在发育早期，这种破坏会影响重要发育基因的表达(包括卵黄素)[38]，由于这种破坏会刺激免疫通路，因此预计会影响免疫系统功能[24,38-40]。反过来，蜜蜂的先天免疫功能也被证明受到细胞应激反应刺激的影响[40]。综上所述，这些发现表明，生物失调可能会使蜜蜂对环境压力(如营养不良或温度压力)的反应能力产生连锁效应，而反过来，这些压力可能会影响肠道菌群。

一些地区的蜜蜂经常接触养蜂过程中使用的抗生素，这些抗生素分别用于防治美国幼虫腐臭病或欧洲幼虫腐臭病引起的幼虫死亡。四环素在美国养蜂业中已经使用了几十年，蜜蜂肠道细菌的菌株已经获得了几个四环素抗性位点，在最近报道的菌株中出现频率最高[41]。四环素会导致严重的肠道菌群失调，对微生物群的丰度和组成产生剧烈而持久的影响[30]。正如在实验室中观察到的那样，这种治疗还会增加蜂巢中工蜂的死亡率，这可能是由于对条件致病菌的敏感性更大所致。

3.4 农药对蜜蜂肠道菌群的影响

农药会对昆虫的行为造成严重的影响，包括生殖、搜寻宿主和取食、扩散和常规运动、杀虫剂的敏感性[42-43]。国外一项研究表明农药对蜜蜂具有亚致死效应[44]，农药对蜜蜂的生存威胁甚广，例如蜂王产卵和越冬生存，工蜂分工，蜜蜂的采集行为、学习行为、驱避性，以及对同群及外群工蜂识别等方面[45]。某些杀虫剂也被证明会影响蜜蜂的微生物群[46]。意大利蜜蜂作为我国蜂业产业的支柱，也深受农药大量使用的危害，使养蜂业受到巨大打击，蒙受重大的经济损失。现阶段，蜂螨防治主要采取药物防治的方法，最常见的杀螨剂为双甲脒和氟胺氰菊酯。关于这两种杀螨剂，国内有几篇报道[47]。国内外对杀螨剂的研究都偏向于杀螨剂的使用致使蜜蜂产生抗药性[48-49]。 代平礼等[50]采用摄入法对意大利蜜蜂工蜂进行了毒力测定，按毒性由大到小排序依次为联苯菊酯、溴氰菊酯、双甲脒、氟胺氰菊酯。总而言之，小剂量使用杀螨剂不会对蜜蜂造成危害。如若在生产期使用杀螨剂或超标准使用，则会危胁蜂群生存或残留在蜂产品中，损害养蜂人的利益，危害消费者的身体健康。

4 蜜蜂肠道菌群在维持蜜蜂健康中的作用

肠道菌群对蜜蜂健康的影响，主要表现在其消化和代谢功能上。对于蜜蜂肠道核心种，如G.apicola、乳杆菌(Lactobacillus)和双歧杆菌(Bifidobacterium)的基因组学和代谢研究表明，其具有消化和代谢多种植物产生的碳水化合物的能力。在对无微生物侵染的蜜蜂和具有传统肠道菌群的蜜蜂进行对比实验时，肠道菌群的许多生理效应是明显的，包括对肠道大小、羽化后体重增加、胰岛素和卵黄激素信号转导、蔗糖敏感性有显著的正向影响[51]。所有这些生理变量都将影响蜜蜂的健康、免疫反应和对压力的易感性。肠道微生物群对肠道和血淋巴中短链脂肪酸的形态有重要影响，例如丁酸盐在传统的蜜蜂肠道中占主导地位，但在无微生物侵染的蜜蜂肠道中完全缺失[51]。基因组学研究表明，一些核心肠道细菌含有大量碳水化合物代谢基因[12,14]，不同的菌株组成具有代谢不同碳水化合物的能力[8-9,47]。

5 蜜蜂肠道菌群在抵御病原体方面的作用

5.1 粪便移植对增强肠道寄生虫抗性的作用

在蜜蜂和熊蜂中，肠道菌群在预防病原体感染方面发挥了重要作用。在两项独立的研究中，接种野生蜜蜂粪便的工蜂与无微生物侵染的蜜蜂相比，对于肠道寄生虫的抗性更强，这表明肠道菌群相对丰度的增加可增强蜜蜂对病原物的抵抗能力[52-53]。微生物组移植的保护能力受微生物群落来源的影响更大，而不是蜜蜂的微生物群落来源，这表明不同的肠道微生物群组成或多或少具有保护作用[54]。这些研究没有确定具有保护作用的基础菌株；因此，给予熊蜂病原体保护的特定群落值得进一步调查。

5.2 肠道菌群在抵抗熊蜂短膜虫中的作用

其他一些研究通过将病原体的存在与肠道群落组成的数量联系起来，从而间接评估了熊蜂的微生物群在其受病原体侵染中的作用。例如，与未感染的个体相比，被短膜虫感染的欧洲熊蜂(B.terrestris)肠道中的G.apicola和S.alvi数量较低[54]。然而，在美洲东部熊蜂(B.impatiens、B.bimaculatus和B.griseocollis)中，只有G.apicola的丰度与短膜虫的存在呈负相关，而Parasaccharibacterapium(Alpha 2.2)丰度与短膜虫的存在呈正相关[55]。肠道菌群的组成和微孢子虫感染之间的相关性不太一致，一项研究表明，微孢子虫感染与S.alvi的丰度呈正相关。其他研究发现，在感染或未感染微孢子虫的蜜蜂之间，肠道菌群组成没有差异[52,54]。尽管这些相关性很有趣，但尚不清楚它们是病原体感染的原因还是结果。

5.3 肠道菌群在保护蜜蜂免受病原菌侵害中的作用

有几项关于西方蜜蜂的研究为成年工蜂的肠道微生物组在保护蜜蜂免受病原体侵害方面的作用提供了证据。很少有研究检测核心肠道微生物组的单个菌的保护作用。一项研究调查了大肠埃希菌(E.coli)、S.alvi与G.apicola或整个群落的定殖是否能预防血淋巴感染。具有完整肠道微生物群的蜜蜂，单独接种S.alvi或G.apicola，在大肠埃希菌注射后清除了更多的血淋巴细菌，且其抗菌肽含量高于无微生物侵染的蜜蜂，由此认为这些核心肠道菌群对于蜜蜂具有免疫启动作用[39]。也有研究表明，F.perrara具有免疫启动作用，在后肠回肠局部定殖，并刺激抗菌肽产量显著增加[24]。虽然关注的是成年工蜂，但一些研究也检测了肠道微生物与幼虫病原体之间的潜在相互作用。研究人员给幼虫喂食无菌食糖或添加了不同乳酸菌(LAB)的食糖，并使幼虫暴露于幼虫芽胞杆菌或蜂房蜜蜂球菌(M.plutonius)中，结果表明实验室的乳酸菌混合物可以减少这些幼虫病原体的感染[56-57]。然而，这些研究中使用的实验室菌株分离自成年工蜂蜜囊[58]，蜜蜂蜜囊中大多含有栖息在花蜜和蜂房材料中的物种，并不属于蜜蜂核心肠道菌群中的一部分[35]。

西方蜜蜂核心肠道菌群的失调会增加蜜蜂对病原体的敏感性，用抗生素(四环素)治疗会严重改变核心肠道菌群的组成和大小，导致机会性病原体粘质沙雷氏菌(S.marcescens)在蜂房内的感染增加[30]。同样，在实验中四环素处理的蜜蜂比对照的蜜蜂更容易感染S.marcescens[30]。成年和幼虫阶段的各种蜜蜂病原体的存在有时与成年核心肠道菌群中不同核心菌群的存在或丰度有关[37,59-61]。其中一些研究显示，病原菌的存在与成年蜜蜂肠道核心菌群的相对丰度存在负相关，但尚不清楚核心菌群丰度较低是否为导致对病原菌易感性增加的原因之一。在某些情况下，病原体载量的增加可能是由于代谢或免疫反应的普遍干扰，这种干扰也会影响肠道菌群，另一种可能是由病原体感染导致的生态失调。一些实验研究支持核心肠道菌群在保护中的致病作用，但是还需要更多的实验来确定特定核心肠道菌群对特定病原体的保护程度。

5.4 微孢子虫对蜜蜂肠道菌群的影响

微孢子虫病是成年蜜蜂最常见的肠道疾病，会导致明显的蜂群衰竭[62]。微孢子虫属(Nosema)隶属于微孢子目(Microsporidia)。蜜蜂微孢子虫已被证实是蜜蜂微孢子虫病的主要病原菌，主要在中肠内感染和繁殖，繁殖产生的孢子虫传播到后肠，给寄主留下粪便。有研究采用焦磷酸测序法对蜜蜂后肠细菌进行了微生物群落分析，结果表明双歧杆菌丰度与微孢子虫感染呈显著正相关[63]。采用16S rRNA测序法，以喂食糖水或蜂粮、接种或不接种蜜蜂微孢子虫为变量，对工蜂肠道菌群进行了研究分析。在未感染微孢子虫病的分组中，喂食糖水的蜜蜂与喂食蜂粮的蜜蜂相比，体内乳杆菌(Lactobacillus)、葡糖醋酸杆菌(Gluconacetobacter)和Snodgrassella的丰度较高，而沙雷氏菌的丰度较低。微孢子虫感染只对喂食糖水的蜜蜂的肠道微生物群有显著影响。被微孢子虫感染并以糖水饲喂的工蜂肠道中Snodgrassella的丰度较高，而Serratia的丰度较低。并且因微孢子虫感染而导致的死亡率远高于饲喂蜂粮的工蜂。选择蜂粮饲喂，不仅可为蜜蜂提供更全面的营养，也可以帮助蜜蜂应对微孢子虫的感染[64]。从经济角度看，可以有效降低蜂农的养蜂风险，保障蜂农的经济效益。

6 肠道菌群多样性与宿主健康的相关性

6.1 肠道菌群多样性与人类及小鼠健康的相关性

根据菌群有益或是有害可将菌群分为三类：有益菌、中性菌和有害菌[65]。对于人类来说，肠道菌群与人体和外部环境保持着一个平衡状态，从而对人体的健康起着重要作用[66]。肠道菌群多样性对某些疾病患者的生存率及预后具有显著影响，如移植物抗宿主病、慢性肝炎及肝硬化，菌群多样性程度高与患者生存率提高有关，菌群失调带来的代谢紊乱可能是加重病情的重要因素[67-69]。肠道菌群结构的改变更与多种非感染性疾病,特别是与慢性代谢性疾病的发生发展密切相关[70]。对于动物来说，如糖尿病小鼠，其粪便中的肠道菌群代谢产物与血糖之间存在着密切的关系, 肠道菌群的差异性造成了代谢产物的差异性。糖尿病小鼠肠道菌群的紊乱导致生成乙酸、丙酸和正丁酸的某些厌氧益生菌的缺失或减少，致使宿主代谢紊乱[71]。

6.2 肠道菌群多样性与昆虫健康的相关性

昆虫与植物是陆地生物群落中最为重要的组成部分。昆虫是全球生物多样性的重要因素，从出现距今约3.5亿年，种类估计在100万种以上[72]。美洲大蠊(Periplanetaamericana)是卫生害虫，也是重要的药用昆虫。研究表明，美洲大蠊肠道菌群种类丰富，这可能与其适应性强、生存力强、食性杂有关，已证实其肠道菌群种类和数量与其宿主健康密切相关。白蚁食性和肠道有很大区别，因此白蚁肠道已经成为微生物多样性的研究对象之一[73]。研究表明，白蚁对木质类具有的很强的消化能力，在很大程度上取决于其肠道微生物的影响。

6.3 肠道菌群多样性与蜜蜂健康的相关性

我国地理环境的多样化为蜜蜂提供了广阔的栖息地，生境的多样性催生了蜜蜂的物种多样性和与其协同进化的肠道微生物[74]。蜜蜂的肠道共生菌可为宿主提供氨基酸、维生素B及固醇等物质，并且参与物质代谢与合成。蜜蜂共生菌也可将花粉转化为蜂粮，而蜂粮相较于花粉含有更丰富的维生素，更少的多糖及不同的氨基酸[75]。丰富的肠道菌群还具有潜在的解毒功能，在蜜蜂所有的生命周期中，为其提供了支持与保护。

7 展 望

现有的大量证据表明，肠道菌群在蜜蜂和熊蜂等传粉昆虫的健康中起到重要的作用。但大多数实验工作是基于实验室研究，而野外条件下的研究仅仅基于理论分析。因此，需要在野外条件下的养蜂场进行试验研究。成年蜜蜂的许多传染病是由在蜂群中广泛或普遍存在的微生物引起的，偶尔也会爆发引起相关的疾病。这些爆发可能是由于正常的肠道菌群稳态遭到破坏而造成的菌群功能紊乱引起的。因此，加强对蜜蜂等传粉昆虫肠道菌群的积极管理可能是改善其健康的重要手段[76]。限制熊蜂生存的环境及发展因素(抗生素、化学物质、气候、季节、饮食、年龄、种和其他因素等)都可能改变其肠道菌群的组成，可能会对熊蜂各个方面造成不利的影响，包括免疫功能、新陈代谢、荷尔蒙分泌、社会行为、阻碍毒素排出，增加了病原菌感染的风险，导致熊蜂的生长受到威胁。对于肠道菌群多样性的研究，可以深入了解肠道菌群多样性对于保持蜜蜂健康的重要作用。了解蜜蜂肠道细菌数量或种类，可进一步揭示未知的共生菌种类，为研究肠道菌群的功能提供参考，并从改善蜜蜂肠道健康的角度来改进蜜蜂饲养管理技术，提高蜂农的经济效益和保护蜜蜂多样性。