水生植物耐盐性及其在滨海湿地生态修复中的应用

刘晓静 杜凤凤 李乃伟 陈少周 常雅军 崔 键 姚东瑞,*

（1 江苏省中国科学院植物研究所，江苏省水生植物资源与水环境修复工程研究中心, 江苏 南京210014；2 江苏省中国科学院植物研究所，江苏省植物资源与利用重点实验室, 江苏 南京 210014)

土壤及水体的盐碱化是滨海湿地的显著特征。盐碱化改变了土壤和水环境的基本物理化学性质，极易造成湿地植被的生理胁迫，导致植被退化、多样性水平下降、区域水生态系统脆弱。在美国、英国、澳大利亚、加拿大等国家，滨海水生植被都经历了从退化到恢复保护的发展历程。从上世纪80年代开始，美国、英国等针对不同退化状况的水生植被展开大量的植物资源调查工作，并研究了水生植被耐盐性及其在滨海湿地生态恢复中的应用潜力。调查与研究表明，我国滨海湿地植被生境破坏严重，水生植被类型结构单一，并存在污染严重、人类生产生活过度干扰等系列问题，“自然恢复与人工恢复并重”将是我国湿地恢复的主要策略(安树青等, 2019)。

水生植物具有较高的初级生产力，是滨海湿地生态系统的重要组成部分，从生活型上包括各类挺水、浮叶、沉水、漂浮植物等。水生植物从水体吸收氮磷等营养元素，吸收环境中的二氧化碳，放出氧气，在固碳释氧的同时，还可为各类水生动物提供避难所，对维持湿地生态系统的动态平衡有至关重要的作用。水生植被的结构、功能和特征体现了湿地生态环境的质量状态和整体发展水平。国内外研究与实践证明，滨海湿地生态系统的恢复，以植被的恢复为主要前提，而水生植被的恢复重建是滨海退化湿地生态修复的重要内容之一(Poikane et al, 2018; Szoszkiewicz et al, 2006)。为促进水生植物在滨海盐碱湿地环境修复中的应用，综述了国内外水生植物盐碱耐受性及其生态应用方面的研究进展，以期为我国滨海湿地生态环境修复提供理论和实践依据。

1 水生植物耐盐性分类

水生植物是淡水和半咸水生态系统的重要组成部分，其分布与丰度受到水体盐度的强烈限制。水体盐度通常指阳离子和阴离子的数量总和(Munns et al, 2008)，包括 Na+、Ca2+、Mg2+、Cl-、SO42-和HCO3-离子等，是决定水生植物物种分布的重要因素(Jenačkovi et al, 2016; McElarney et al,2010)。在咸水、半咸水系统中，总离子浓度的一半由氯离子(Cl-)组成，因此在内陆水生系统中，水体盐度通常以氯化物含量(g/L)来衡量。研究者依据水生植物对Cl-的耐受阈值对其进行了分类，通常能够耐受300 mg/L以下低水平Cl-的植物被称为淡水植物，能够耐受300 mg/L以上Cl-的为咸水或微咸水植物。基于水体盐度，Oertli(1964)将水生植物依据其耐盐性进一步分为4类：(1)能够耐受0～300 mg/L Cl-的水生植物为淡水类；(2)能够耐受300～3 000 mg/L Cl-的水生植物为寡盐类；(3)能够耐受3 000～10 000 mg/L Cl-的水生植物为中盐类；(3)能够耐受10 000～18 000 mg/L Cl-的植物为高盐类。这一标准为水生植物的耐盐性评价提供了科学依据，在滨海水生植物评价中广为沿用(Kaijser et al, 2019)。

2 湿地盐碱化影响水生植物的生长发育

湿地盐碱化对水生植物群落最显著的影响是初级生产力和生物多样性的降低(Odum, 1988;Hart et al, 1991; James et al, 2003; Nielsen et al, 2003)。研究发现：当水生植被长期处于2‰～7‰低盐度环境时，并不会显著改变其在湿地的物种分布(Hopfensperger et al, 2014)；而当水生植物长期处于12‰以上的咸水环境时，则会显著改变水生植被群落结构(Sharpe et al, 2012)。在滨海湿地重度盐碱胁迫下，水生植被可表现出各种亚致死反应，包括生物量降低、开花减少、叶片变小等现象，同时由于体内氯离子增多和积累，会出现叶片灼伤和枯萎现象(James et al, 1993)。

滨海湿地盐度增加对植物造成的胁迫主要有渗透胁迫和离子胁迫2种。在渗透胁迫作用下，细胞迅速吸收离子并在细胞壁中积累高浓度离子，导致细胞脱水，表现出与干旱胁迫相似的症状，进一步抑制细胞发育和光合作用，造成植株损伤。在离子胁迫作用下，高浓度的Na+扩散到植物细胞中，细胞许多代谢活动中心对Na+的累积非常敏感，Na+浓度的升高会抑制代谢相关酶活性和酶促反应速率，同时引起其它离子的吸收抑制效应，对细胞代谢有直接伤害。因此，在盐胁迫下保持细胞质中较低的Na+浓度对维持细胞的正常代谢活动是十分重要的(Hopfensperger et al, 2014)。

渗透调节是水生植物获得耐盐性的重要方式。通过微咸水驯化，水生植被可以在一定范围内获得盐碱耐性(Goodman et al, 2010; Hopfensperger et al, 2014; McKee et al, 1989)。水生植物中存在2种渗透调节机制，一种为离子的区域化隔离作用，另一种为可溶性有机渗透调节物质的累积。在盐胁迫下，植物通过选择性吸收并积累Na+、K+、Cl-等无机离子，同时在细胞中存在离子区域化作用，将大部分离子隔离在液泡中，维持一个相对稳定的细胞内环境，并通过维持较高的K+/Na+比等方式维持离子平衡，使细胞免遭离子毒害(Hopfensperger et al, 2014)。另一方面，高盐环境下植物细胞中可以积累脯氨酸、甜菜碱、糖醇等小分子有机物，以维持较高的细胞质渗透压，使植物能在高盐条件下通过有机物渗透调节而生存。Munns等(2008)研究指出：从长期效应来看，植物叶片中的离子浓度随时间增加而增加，盐分积累成为限制植物生长或造成植株损伤的主要原因；不同植物对Na+的敏感程度不同，部分水生植物可通过细胞中Na+离子外排及离子分布进行调节以减轻离子伤害，从而进一步提高盐碱耐受性。

除盐胁迫外，湿地中的硫化物是影响水生植物生长发育的重要因素。滨海咸水、微咸水体中硫化物含量是淡水的10～1 000倍，水体生态系统中SO42-、H2S和HS-均可产生植物毒性，导致湿地群落及生态功能的巨大变化(King et al, 1982; Lamers et al,1998)。在缺氧条件下，水体硫化物可转化为H2S，并通过降低植物根系乙醇脱氢酶(ADH)的活性抑制呼吸代谢，从而降低根系细胞ATP的浓度，抑制根系呼吸，同时减少植物氮素养分吸收，抑制植株生长(Lamers et al, 2001)。研究表明：互花米草、红树等咸水植物对H2S具有较强的耐受性，淡水、微咸水植物对H2S较敏感，10～20 µmol/L的H2S就可产生植物毒性。海洋入侵种—互花米草在高浓度硫化物处理下未见明显胁迫症状，其氨氮吸收速率不受硫化物影响，表明互花米草体内可能存在硫化物胁迫的生长适应机制 ；典型微咸水植物—芦苇随着根际硫化物浓度的增加，其营养盐吸收能力尤其是氨氮的吸收利用率显著降低，从而限制了其生长速率和在盐沼的分布范围(Lamers et al, 2002, 2013)。

3 不同类型水生植物盐碱耐性研究进展

水生植物按生长特性和形态特征可分为挺水植物、浮叶植物、漂浮植物和沉水植物。不同类型水生植物的景观效果不尽相同，在水体的群落空间结构分布上存在明显差异，同时在湿地景观中也承担着不同的生态功能。我们依据文献信息对部分水生植物的耐盐性进行了总结(表1)，并对不同类型水生植物的盐碱耐性相关研究进行归纳，以期为滨海湿地水生植物群落构建和环境生态修复提供科学依据。

3.1 挺水植物

目前，关于湿地挺水植物盐碱耐性的研究多集中在对盐碱湿地植被资源调查。法国西部沼生盐碱地植被调查发现，其主要分布的植物有芦苇(Phragmites australis)、黑三棱(Sparganium erectum)、小花灯心草(Juncus articulatus)、黄菖蒲(Iris pseudacorus)、泽生薹草(Carex riparia)、海滨三棱草(Scirpus maritimus)、水葱(Scirpus tabernaemontani)、欧毛茛(Ranunculus sardous)以及沼泽荸荠(Eleocharis palustris)等(Bouzillé et al, 2001)。荷兰学者研究发现：芦苇(Phragmites australis)和海滨三棱草(Bolboschoenus maritimus)属于中盐水生植物，最高可耐受11 000 mg/L Cl-浓度的环境。香蒲属的水烛(Typha angustifolia)、宽叶香蒲(Typha latifolia)属于寡盐水生植物，分别可耐受7 200 mg/L Cl-和1 600 mg/L Cl-浓度的环境。灯芯草属(Juncus)植物、水薄(Mentha aquatic)、黄菖蒲(Iris pseudacorus)、沼生水葱(Schoenoplectus lacustris)等均属于寡盐水生植物，调查发现它们大多生长在微咸水或混合盐碱水环境中(Kaijser et al, 2019; Chambers et al, 2011)。唐运平等(2008)通过调查天津滨海地区自然植被资源发现：滨海地区占较高优势度的植物有三棱草、香蒲、水葱、芦苇等。当水体TDS(Total Dissolved Solids)小于10 000 mg/L时，芦苇、香蒲和三棱草的生长状况良好；当水体TDS为6 000 mg/L时，美人蕉和水葱长势良好。刘小川等(2013)研究表明，挺水植物的耐盐性依次为：芦苇＞千屈菜＞香蒲＞水葱＞黄花鸢尾＞黑三棱＞梭鱼草；在10‰盐度下，千屈菜、芦苇和香蒲可作为挺水植物中的先锋植物；在5‰的盐度下，可引入水葱、黄花鸢尾和黑三棱等植物。赵卉琳等(2014)通过实验得出相似结论，芦苇、千屈菜和香蒲的耐盐阈值可达10‰；水葱、荇菜、黄花鸢尾和黑三棱的耐盐阈值为5‰；梭鱼草的耐盐能力最差，低于5‰。马牧源等(2006)研究微咸水条件下植物的修复效果，在盐度为6‰时，黄花鸢尾和美人蕉都能够正常生长；香蒲、千屈菜、水葱，黄花鸢尾和美人蕉在盐度为4‰时适应性良好；荇菜和旱伞草在盐度为4‰时出现烂根和枯萎现象，不适应盐碱水体。

以上研究结果表明：芦苇、海滨三棱草、千屈菜、香蒲等挺水植物可作为滨海湿地生态修复的先锋植物；灯芯草属植物、水薄、黄菖蒲、水葱、鸢尾、荇菜、美人蕉等植物均具有较强耐盐性，可以作为滨海湿地生态修复的潜力物种。在不同文献报道中，不同种、变种或品种植物的耐盐性差异造成部分植物盐碱耐性存在一定差异。

3.2 沉水植物

沉水植物可以有效增加滨海湿地的空间生态位，改善水体盐分和营养盐富集状况，增加水体稳定性，提高滨海湿地水环境质量。苏格兰南尤伊斯特岛北部植被调查发现，在13‰盐度的水体可以生存的沉水植物有：浮叶眼子菜(Potamogeton natans)、互花狐尾藻(Myriophyllum alterniflorum)、轮藻(Chara sp)、禾叶眼子菜(Potamogeton gramineus)等(Kaijser et al, 2019)。在英格兰东部沿海盐沼沟渠中，调查发现的沉水植物包括：水马齿(Callitriche stagnalis)、金鱼藻(Ceratophyllum demersum)、水毛茛(R.aquatilis)、穗状狐尾藻(Myriophyllum spicatum)、菹草(Potamogeton Crispus)(Demián et al, 2008)。波罗的海北部盐碱水体中沉水植物主要包括：穗花狐尾藻(Myriophyllum spicatum)、穿叶眼子菜(Potamogeton perfoliatus)、川蔓藻(Ruppia maritima)、蓖齿眼子菜(Stuckenia pectinata)、角果藻(Zannichellia palustris)、大叶藻(Zostera marina)等(Dijkema et al, 1990)。刘文竹等(2019)发现沉水植物耐盐性为：小茨藻(Najas minor)＞篦齿眼子菜(Stuckenia pectinata)＞金鱼藻＞苦草＞罗氏轮叶黑藻(Hydrilla verticillata)＞穗花狐尾藻；其中，小茨藻和篦齿眼子菜能在15‰和8‰的盐度条件下存活，金鱼藻最高耐受6‰的盐度，苦草(Vallisneria natans)和罗氏轮叶黑藻耐盐能力为4‰，穗花狐尾藻仅能耐受2‰的盐度。唐运平等(2008)通过实验发现，沉水植物耐盐性依次为：川蔓藻＞蓖齿眼子菜＞金鱼藻＞狐尾藻＞黑藻＞菹草＞苦草。川蔓藻和篦齿眼子菜具有较强的耐盐能力，当水体含盐量为7 000 mg/L时，依然能够生长良好，而狐尾藻、金鱼藻、黑藻、苦草、水兰等相继出现盐胁迫症状而死亡。王卫红等(2007)通过耐盐实验得到类似结论，沉水植物耐盐性表现为：川蔓藻＞篦齿眼子菜＞狐尾藻＞金鱼藻＞菹草＞线叶眼子菜＞马来眼子菜＞黑藻＞苦草。

表1 水生植物耐盐阈值与耐盐性分类Table 1 Salt tolerance threshold and classification of some aquatic plants

研究结果表明：川蔓藻、小茨藻、眼子菜属植物(包括蓖齿眼子菜、禾叶眼子菜、浮叶眼子菜)等沉水植物具有较强的耐盐碱能力，有望成为滨海湿地咸水和微咸水体环境修复的先锋沉水植物。在滨海湿地水体脱盐达到一定程度后，狐尾藻属植物、金鱼藻也可作为目标沉水植物。在生态修复应用中，应注重沉水植物近似种的区分及其盐碱耐性差异，尤其是眼子菜属和狐尾藻属同属不同种/变种的植物。同一科属沉水植物盐碱耐性差异分化的生理生化机制仍有待深入研究。

3.3 浮叶植物和飘浮植物

与挺水植物和沉水植物相比，浮叶植物和飘浮植物耐盐性的研究与生态修复应用相对较少。荷兰学者研究表明：细叶满江红(Azolla filiculoides)、膨胀浮萍(Lemna gibba)、浮萍(Lemna minor)分别可耐受1 800 mg/L、2 168 mg/L和4 500 mg/L Cl-浓度，属于寡盐植物(Kaijser et al， 2019)，但由于漂浮型水生植物可随水流漂移，易造成生态灾难，因此在湿地生态修复中极少应用。而浮叶型植物耐盐性报道较多的是睡莲属(NymphaeaL.)植物。苏格兰南尤伊斯特岛北部的植被调查发现，浮叶植物睡莲可以在盐度为13‰的水体生存(Demián et al，2008)。但赵卉琳等(2014)通过实验得出，睡莲的耐盐存活阈值低于5‰的盐度,睡莲属植物存在60多个种和变种，其不同种群和地理居群的盐碱耐性可能存在较大差异。

4 展望

盐碱化是滨海湿地水生植被退化和多样性水平下降的主要原因。我们对水生植物耐盐性及其在滨海湿地盐碱环境中应用潜力的认识不断增加，但对于水生植物耐盐碱机理的研究仍远远落后于陆生植物。由于水生植物种类丰富多样，且对滨海湿地在不同时空尺度上对水生植被的恢复重建缺乏深入系统的研究，因此，水生植物盐碱耐性及其在滨海湿地生态修复中的应用仍有以下问题亟待解决。

(1)全面开展滨海湿地水生植物资源调查，系统了解我国滨海湿地水生植物的分布与丰度。在水生植物资源调查的基础上，构建耐盐碱水生植物数据库，系统开展水生植物盐碱耐性评价，加强具有生态修复价值的水生植物筛选与驯化，为我国滨海地区不同盐碱湿地的生态修复提供参考与借鉴。

(2)深入开展水生植物耐盐碱机理研究，加强耐盐碱水生植物的定向选育。水生植物通常具有发达的通气组织和不同于陆生植物的特殊组织结构，水生植物对滨海湿地离子胁迫可能存在不同于陆生植物的独特生理适应机制。因此，深入开展水生植物盐碱耐性的机理研究，并加强耐盐水生植物品种筛选和培育工作，有望利用现代生物学技术解决滨海湿地适生植物种类缺乏、分布丰度不足等问题。

(3)科学评估滨海地区水生植物的生态作用，总结提出适宜本地区的水生植物生态群落模式。对滨海地区水生植物的繁殖能力、生长状况进行长期监测和综合评价，加强植物群落的生态功能评估，优化水生植被配置模式和配置方案，促进滨海典型退化湿地生态群落的恢复与重建。